持続可能な農業における生物肥料としてのアーバスキュラー菌根（AM）施用の側面、問題点および利用
微生物科学における最新の研究
第3巻、2022、100107
持続可能な農業における生物肥料としてのアーバスキュラー菌根（AM）施用の側面、問題点および利用
https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S2666517422000049
著者リンク オーバーレイパネルを開くDebashis Kuila a b, Somdatta Ghosh a
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https://doi.org/10.1016/j.crmicr.2022.100107Get 権利と内容
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ハイライト
AMは、主に根圏の菌糸探索の吸収表面を増加させることにより、養分吸収、特にリンや他の移動性の低い要素の吸収を促進する。
AMは生物防除剤として、また汚染された土壌の再生剤として機能する。
農薬や肥料は、農地におけるAMの機能と多様性を阻害する。
非菌根菌宿主との輪作、耕作は、AMの機能と多様性を妨げる。
耕作はAMの機能と多様性を阻害する。
AMFを農業に適用する際の課題と、これらの問題にどのように対処するか。
要旨
地球上の人口の急激な増加と農地の減少は、特に発展途上国において、作物の生産性、食糧安全保障、土壌の健全性に大きな圧力を及ぼしている。生産性を確保するために化学肥料や農薬に過度に依存した不適切な土地管理は、人間の健康、環境、生物多様性、持続可能性を犠牲にしている。アーバスキュラー菌根菌（AMF）のバイオ肥料としての利用や、他の有益な微生物とのコンソーシアムは、農業や生命科学における研究の増加分野となっている。以前の研究では、作物の栄養、成長、収量、生物学的土壌肥沃度と病原体抵抗性を増加させる土壌品質におけるAMの肯定的な影響を明らかにした。AMFの共生体は、植物の生物的ストレス耐性に非常に有益である。他の有益な根粒菌とともに、AMFは現代の持続可能な有機農業システムにおいて、化学肥料のほとんど代わりとなっている。しかし、ほとんどの国の慣行農業では、AMFのこれらの利点に到達することはできない。利用を妨げる問題は、持続可能性にもある程度矛盾している。本総説では、土壌と環境の持続可能性の維持、他のバイオ肥料との相互作用、様々な農薬や耕起・輪作を含む農業慣行が及ぼす影響に焦点を当て、AMの農業分野への適用を妨げる問題に焦点を当てる。ここでは、持続可能なシステムのために農業分野でAMの恩恵を最大限に活用するための手順について議論する。
図解要約
AMの共生と多様性がもたらす恩恵と、農業関連因子が及ぼす影響を図解する。
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キーワード
農業生態系
農薬
バイオコントロール
菌根菌
菌根菌ヘルパー
植物栄養
耕作
共生
はじめに
21世紀の今後数十年の農業は、不安定な経済、気候変動、生物多様性の劣化のため、世界人口に対応する十分な健康な食糧を生産するという途方もない課題に直面することになる（FAO, 2020; Zhao et al.） 無機肥料の価格高騰は世界的に続き、従来型の農業生産における化学肥料の需要は増加の一途をたどっている。さらに、増え続ける人口に対して、主要作物の収量が減少していることは非常に残念なことである（FAO, 2020; Grassini et al.） 約30年前、わが国は有機堆肥、捕食動物を用いた有機的防除または生物的防除、統合漁業などを用いた伝統的な有機農法または統合農法に慣れ親しみ、持続可能な農業と健全な生物多様性を有する生態系を維持していた。この数年の間に、シナリオは土壌の持続可能性を破壊し、水や環境にも影響を与え、健康被害を招くような高投入化学物質に依存した農業へと変化した。肥料は、植物の最適な成長のために土壌に必要な栄養素を補うものである。肥料の施用量は、土壌中の養分欠乏と、特定の作物の要求に応じてバランスを取らなければならない（Selim, 2020）。
従来の農法では、この論理が覆され、短期間で収穫量を増やすために、実際に必要な量よりも多量の肥料が使用されている。高収量品種は、栄養素の迅速な供給と化学的コントロールを要求する（Singh and Singh, 2017）。施用された肥料の大部分は植物が利用できないまま残り、土壌毒性、土壌品質の悪化、有益な土壌微生物叢の喪失、有害元素の水位への溶出、水資源への流出などを引き起こし、最終的には人間の健康問題と生態系全体の持続可能性の喪失につながる（Meena et al.） これらの結果、生物多様性が時間とともに大きく損なわれていく。この種の慣行は、短期的には収量を増加させるが、長期的には生態系の問題に悪影響を及ぼし、健全な食料安全保障に直接的に挑戦することになる（GSDR, 2019; Godfray and Garnett, 2014）。これらはすべて、土壌微生物叢が支配する栄養循環に影響を与え、植物が利用できる可溶性の無機元素を放出する。生態学者の見解では、低投入でバランスの取れた自然システムに近いものから、高エネルギー投入の合成システムに近いものへと移行することは、エネルギーの浪費に過ぎず、バランスを崩しかねない。
ほとんどの先進国や発展途上国は、現在、有機食品の生産、消費、輸入を選択している。発展途上国もまた、輸出と利益のために有機農業を採用している。ここ数年、現代農業が生態系の多様性、安全な食品、環境、経済に悪影響を及ぼすという認識が広まりつつある（Willer et al.） そのため、生態系や健康に害を及ぼすことなく十分な作物生産が可能な、持続可能な農業経営という概念が台頭してきている（Andres and Bhullar, 2016; Pretty and Bharucha, 2014）。有機農業は、費用対効果が高く、環境にやさしい安全な食料生産を維持する、代替的な生物学的農業システム方法である。高投入の慣行農業から有機農業に移行しても、一夜にして収量が均衡することはないはずである。有機堆肥は、さまざまな土壌微生物の存在と機能によって処理され、利用される。特定の環境，土壌条件，作物に適した微生物コンソーシアムを用いた有機農業は，連年収量を入れ替えるために不可欠であり（Alori and Babalola, 2018; Santos et al., 2019），長期的な土壌肥沃度と安全で高品質な食料生産性を維持するために不可欠である（Bender and van der Heijden, 2015; Philippot et al.）
生物接種としてのアーバスキュラー菌根菌（AMF）の適用は、効果的な代替手段となり得、長期的な土壌肥沃度、植物栄養、保護において大きな利益を促進し、持続可能な農業において有望な力を持っている（Cavagnaroら、2015；Thirkellら、2017）。菌根は、植物界と菌界という2つの王国の間の重要な相互作用である。一般的な内栄養共生生物であるアーバスキュラー菌根（AM）は、分類学的にも機能的にも多様であり（Lee et al.、2013）、単系統門である糸状菌門（Glomeromycota Spatafora et al.、2016）のメンバーは、陸上植物の90％以上に存在している（Davison et al.、2015）。栄養交換のために細かく分岐した菌糸先端部のアーバスキュールと、宿主の植物根皮質細胞内に栄養分を貯蔵するための風船のような小胞子である（Pepe et al.） AMFは、土壌伝染性病原体から宿主植物の病害を防御する生物防除剤としても利用されることがある（Veresoglou and Rillig, 2012）。
1.1. AMFは植物にどのような利益をもたらすのか？
AMFは、有機農業システムにおいて不可欠な農業生態系への利益を促進する、土壌中で最も普及している菌である（Berrutiら、2016；Cavagnaro、2014）。AMFの共生には、(1)窒素（N）、リン（P）、および他の移動性の低い栄養素をより多く得ることによって、植物の成長と栄養を増加させる、(2)干ばつ耐性を開始する水の吸収と保水能力を増加させる、(3)土壌塩分、重金属毒性などのような他の生物ストレスに対する耐性を増加させる、 (4) 生物的ストレスを克服し、病原体に対する生物学的保護を提供する。これらの多機能オプションは、農業の持続可能な集約化に向けてAMアソシエーションを採用する可能性がある（Garnett et al.
持続可能性におけるAMの役割を理解するためには、まずこの共生の生理学的機能を知る必要がある。AMは宿主と共生し、宿主の光合成物を最大30%まで交換し、その代わりに上記の機能を提供する（Kiers et al.）
1.1.1. 栄養と水の吸収メカニズム
AM菌による養分と水の吸収には2つの様式がある。共生期の発芽後、宿主植物が放出する根からの滲出液が利用可能な状態で、菌糸の形態形成が起こる（Coelho et al.、2019；胚珠状菌糸は、伸長して分枝状に成長しながら、宿主の根と物理的に接触し、根細胞内に侵入して付属器の助けを借りて細胞間成長を開始し、根皮質内にアーバスキュールを生成する（Berruti et al.、2016；Giovannini et al.、2020）。急速に広がる細胞外の菌糸網は、高い吸収能力と表面積を獲得し、菌糸に存在する栄養トランスポーター遺伝子の活性によって、水と必須栄養塩（主にリンと窒素）の取り込みと移動を増加させる（Baum et al.） 菌糸の直径は細根の100分の1以下で、根毛の10～20分の1である。土壌の透水係数が低く、根や根毛が吸収できないような干ばつ条件では、菌糸によって容易に持ち上げられる(Augé et al., 2015)。さらに、これらの菌糸は、根が入り込めないような微細な土壌の隙間に入り込み、栄養分や水分を調達することができる（Püschelet al., 2020）。広範な菌糸網は、根系よりも吸収面を増加させ、この菌糸マットは土壌水分を保持するのにも役立つ（Augé et al.） 根系の機能は、根枯渇帯から養分を排出する。広範な菌糸体ネットワークによる根枯渇帯を超えた部分からの迅速な吸収が、この共生の主要なメカニズムである（Kobae, 2019; Johri et al.） AMの菌糸は根圏で最大50mまで伸長し、32P標識リン酸によって菌糸を通してリン酸がポリリン酸顆粒として移行することが観察されている（Chiu and Paszkowski, 2019;Sato et al.） AM菌糸が根毛の機能を引き継ぐにつれて、菌根植物では根毛は廃止された。生理的にも、AM菌糸は植物成長調節因子の機能を高め、根としてより多くの第三次物質を生産するように変化させ、根の皮質細胞のみをコロニー化し、根の皮質細胞の肥大化を誘導する（Gutjahr et al.） 図1は、AMの養分と水分の吸収を示している。
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図1. アーバスキュラー菌根菌（AMF）の簡単な機能の模式図： 一方、右側（B）は、広範なAMネットワーク（菌根圏）を持つ植物の根の周りのゾーンは、植物の栄養分と水のための拡張された吸収表面を表しています。直径の大きい植物の根は、細かい孔を通って土壌粒子に入り込むことができないが、AMFの菌糸は細いので、より細かい土壌の孔を通って探索することができ（i）、より低い水ポテンシャルから水を吸収することができる（ii）。
化学的機能としては、AMFは酸性およびアルカリ性のリン酸塩や有機酸を分泌してリン酸塩を可溶化し、養分を無機化して放出する（Sato et al.、2015）。養分の取り込み、特にリン酸の取り込みは、植物-菌類の生理機能にも依存する。養分の移動速度は、細胞外の菌糸や皮質のアーバスルを介したロードとアンロードのプロセスに依存する。植物が必要とする栄養素は、摂取プロセス全体に影響する。AMFは、特にリン酸欠乏土壌において、岩石リン酸塩からリン酸を動員することにより、リン酸の取り込みに重要な役割を果たす（Etesami et al. 菌糸体は、より大きな有機分子を分解することができる（Bunnら、2019；Begumら、2019）。AMFの菌糸を通じて有機物から植物組織へ窒素を移動させると、植物バイオマスが増加することが証明された（Thirkellら、2016年）。AMFの菌糸網は、カリウム（Zhaoら、2015年）や、植物の成長に不可欠なMg、Zn、Cu、Ca、S、Na、Mn、B、Mo、Feなどの重要な微量栄養素も取り込むことができる（Hajibolandら、2015年）。AMFが栄養循環に関与することで、肥沃でない土壌や肥沃度の低い土壌でも、 十分な栄養塩類が確保される（Johnson et al.
1.1.2. 生物・生物ストレスからの植物保護におけるAMF
1.1.2.1. 生物ストレス
AMは生物的要因に対して幅広い耐性を示すため、ほとんどすべての生態系、土壌条件、環境において世界中に分布し、活動している。しかし、その分布、耐性、効力はAMの種や株によって異なる（Aguilera et al.） 低温または高温ストレス、異なる窒素レベル（Liu et al., 2013）下にある植物に異なるAM種を接種すると、非AM植物と比較して温度ストレスを軽減し、P含量を増加させることができることはよく知られている（Liu et al., 2016; Hu et al., 2015; Mathur et al.） Zhuら（2015）は、AM共生が低温ストレス下でトウモロコシ植物のグルタミン酸オキサロ酢酸トランスアミナーゼおよびグルタミン酸ピルビン酸トランスアミナーゼ活性を増加させることを示した。AM 共生は、アルカリ性ストレスに対する植物の耐性を高め、植物の成長を制限する低 pH の酸性土壌でのストレスに耐え、緩和することができる（Muthukumar et al.） また、干ばつ（Auge et al., 2015）、塩ストレス（Al-Karaki, 2013）、塩分（Bothe et al., 2010）、重金属（Forgy, 2012）下での浸透圧調節を促進する。水ストレスのある地域や鉱山跡地、その他の廃棄物処理場での農業へのAMの応用、あるいはこれらの地域をAMで干拓することで農業分野に転換することは可能であろう。AMはその菌糸体マット内で有害元素を捕捉するが、その効率は種や系統に依存する (Leal et al., 2016)。
1.1.2.2. 生物ストレス
AMは、害虫や土壌伝染性病害に対する宿主植物の抵抗性を高める（Cameron et al.） AMFは主に、根圏に存在する根に影響を及ぼす線虫や菌類に対する宿主の耐性を高める（Poveda et al., 2020; Schouteden et al.） AMFが媒介する生物防除には、根面や根圏における病原体との直接的な養分獲得競争が関与する（Poveda et al.） AMFは、細胞壁に結合した多糖類やフェノール化合物を生産し、細胞壁を厚くして、根の病原菌の宿主組織への侵入を防ぐ機械的バリアを形成する。AMFの中には、抗真菌性抗生物質や抗菌性抗生物質を産生するものもあり、その結果、病原体抵抗性を獲得するものもある（Cameron et al.） また、AMFは、植物が介在するメカニズムによって宿主防御システムを間接的に誘導し、土壌媒介性の植物病原菌によるダメージを軽減する(Cameron et al., 2013)、植物の根の耐性を高める(Pieterse et al., 2014)。
1.1.3. 土壌の持続可能性におけるAMの役割
AMFは単に養分や水分を取り込むだけでなく、土壌構造や品質の改善にも重要な役割を担っている（Madhya, 2016）。AMFは、様々なタンパク質性・非タンパク質性有機化合物を放出することによって土壌構造を改善する。最も効果的なタンパク質であるグロマリンは、土壌粒子を結合させ、これらの凝集体は、ネットワークが消失した後も6ヶ月間安定したままである。アーバスキュラー菌根は土壌の有機物含有量と保水力を向上させ（Bitterlich et al. 伸長した菌糸は、乾燥した土壌の水不足を克服し、蒸発を抑えるために重要な役割を果たしている（Jayne and Quigley, 2014）。
1.1.4. 農業におけるAMの利点
AM 共生は、宿主植物の栄養、ミネラル循環、生育にプラスの効果をもたらすことが判明しており、持続可能な農業システムにとって潜在的な要素である (Chahal et al., 2020; Thirkell et al., 2017)。共生によってクロロフィル、カロテノイド、フェノールなども増加する (Baslam et al., 2011; 2013)。クロロフィルや成長が早期に促進されることで、植物の活力や生殖機能が向上し、収量が増加する。AM植菌の施用による植物の成長と生産性の向上は確立されている（Elbon and Whalen, 2015）。トマト、イネ、小麦、トウモロコシ、ヤマイモ、ジャガイモなど、さまざまな作物で最近の研究がいくつか実施され、植物の成長と生産性にプラスの影響があることが示されている（Hijri, 2016; Hu et al.） さらに、AMFのコロニー形成により、抗酸化物質、フラボノイド、ビタミンCなどの面で作物の食品品質が向上することも報告されている（Hartら、2015；Luら、2015）。AMは、土壌の肥沃度、作物の生産性、収量の質を向上させ、農業生態系を復活させるための潜在的な改良資材として利用される可能性がある（Chen et al.、2018；宿主の植物成長と製品品質を向上させるAM接種農法の有益な効果の利用は、持続可能な農業システムとして組み込まれる可能性がある（Bardgett and van der Putten、2014）。また、マメ科植物の結節形成を促進し、遊離窒素固定も促進する（Wang et al.） AMFはバイオ肥料として利用できる可能性があり、作物生産に必要な肥料を代替する。したがって、化学肥料の必要性が減少する。AMF植物はカロテノイド、フラボノイドなどのような植物化学物質を生産し、酸化的損傷を軽減し、人間の健康に有益である（Sbrana et al.）他のバイオ肥料との相互作用
病原性土壌微生物叢とは拮抗的に作用するが、植物成長促進根粒微生物（PGPR）とは、植物とPGPRの双方に利益をもたらす相乗作用に向けて積極的に作用する。これらの菌根は、細胞内シグナル伝達メカニズムによって、周囲の菌根圏、根および胞子表面、および菌糸外に生息する「菌根ヘルパー」細菌群集を誘引し、その成長を促進する(Xu et al., 2019)。その逆もまた然りで、MHOは菌根共生を確立し、窒素固定やリン酸可溶化を改善することによって、植物の成長を助ける。菌根ヘルパーはまた、AM種の胞子の発芽を増加させることができる。PGPRはまた、より良いコロニー形成、根量の増加、AMFの胞子形成、二重接種における植物成長の促進（Raklami et al. 一部の菌根菌は、シデロフォアや抗生物質を形成し、植物ホルモンを放出することで、植物の成長と根の形成を改善する（Rouphaelら、2015；Vacheronら、2013）。菌根菌の菌糸は窒素を抽出し、窒素還元酵素のメカニズムによって土壌から植物に輸送する。しかし、土壌の窒素状態がかなり低い場合、このメカニズムは有効ではない。窒素固定菌の二重接種は、窒素肥料とリン酸肥料の効果的な代替となりうる。AMにN固定菌とP可溶化菌を二重または三重に接種すると、植物のアルカロイド、成長、クロロフィル含量、N、P、Kが有意に増加することが判明した（Vardafarら、2014年）；一方、AMまたはPGPRのどちらか一方を単独で接種してもあまり効果がない（Nanjundappaら、2019年）。PGPRとAM種のさまざまな組み合わせによる複合接種は、ここ数十年、さまざまな作物の収量、成長、バイオマス、成長促進ホルモン、土壌NPK含量、土壌の持続可能性（El Shawahら、2021；Nanjundappaら、2019；Raklamiら、2019；）および病原体抵抗性（Perez-de-Luqueら、2020）を増加させることが判明している。農業におけるAMF利用の障害
従来の農薬ベースの農業では、上記のようなAMFの利点はすべて活用されていない。高濃度の主要肥料、特にリン酸と窒素、殺菌剤と殺虫剤、集約的な耕作、非菌根菌作物との輪作は、AMFの共生、多様性、活性を阻害する。そのため、農地ではAM菌叢の多様性と個体数、根のコロニー形成が、隣接する自然土壌に比べて変化し、貧弱になっている（Mbuthia et al.） 農業に関連するさまざまな管理が、どのように悪影響を及ぼすかを図に示した。
3.1. 肥料と投与量の影響
土壌中の高濃度のリン酸施肥によって植物体内のリン酸濃度が高くなると、菌根共生が阻害されることが判明している（Balzergue et al.） 高濃度のリン酸肥料を施用すると、植物は炭水化物を共有することなく、十分な量のリン酸を摂取できるようになる（García-Caparrós ら、2021；Kiers ら、2011；M. Willmann ら、2013）。AM菌のコロニー形成、特にアーバッスル形成と植物への活性なPの移行は、土壌中のP含量が高いと減少する（Kobae et al. AM菌は、リン酸と交換に植物から炭素源を要求する。AM菌の存在と活性は、両者の協力に依存しており、植物自身は、より多くの資源を両者に分配することで、最も適合性が高く効率的な菌株を選択する（Kiers et al.） 植物の真菌Pi： H+シンポーター（PT）遺伝子は、菌糸体外に産生され、Pの取り込みに関与する（Sawers et al.） PT4遺伝子は、土壌の低P条件下で共生のPi取り込みを誘発し、低Piに対する根のアーキテクチャ応答に関与している（Volpe et al.） 植物と真菌の両方に存在する機能的なPT遺伝子は、アーバスクルの形成、寿命、Pの移行を担っているが、土壌Pが高い場合には、これらは不活性化され、AMの寄生性につながる（Gutjahr and Parniske, 2017）。土壌中のP含量が高い場合、植物はより少ないストリグノラクトンを滲出させ、共生の性質を調節し（López-Ráez et al., 2017）、リソースを遮断する植物の種によって異なるが、ほとんどが寄生的な負担となる非効率的なAMに、より少ないリソースを割り当てる（Balzergue et al. 植物のP利用指数は、P施用量が増加するにつれて減少し、P利用効率指数は、Pレベルが低いと増加し、Pレベルが高いと減少した。菌根の利用効率が最も高かったのは、土壌中のP含有量が7.8～25 mg kg-1の場合であった（Balota et al.）
多くの窒素肥料は、圃場やポットでの実験でコロニー形成を低下させることが報告されている (Getman-Pickering et al., 2021)。低から中レベルの窒素肥料は、AM のコロニー形成と胞子形成を促進し、植物の生長と根の形成を促進する。窒素肥料を高濃度に施用すると、植物のAMコロニー形成が抑制される（Lin et al.） カリウム濃度が最適値を超えると、根の滲出が減少し、可溶性炭水化物が皮質に蓄積され、AMのシグナル伝達が阻害される。慣行農法におけるタマネギの根は、主に菌糸のみが着生している（図2）。堆肥を用いた農薬散布栽培におけるアベルモスクス・エスキュレンタスの根は、着生強度は目に見えて低いものの、小胞子と胞子が着生している（左）（図3）。
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図2. 主に菌糸体のみが着生している慣行農法におけるタマネギの根。
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図3. 堆肥を用いた農薬散布栽培におけるアベルモスクス・エスキュレンタスの根には、小胞子と胞子が認められる（左）。
3.2. その他の農薬
農薬の使用は、技術に依存する現代農業にとって不可欠なものとなっている。ほとんどの高収量作物は野生種よりも病気にかかりやすいため、その必要性はますます高まっている。これらの農薬は土壌や環境、人間の健康に多かれ少なかれ悪影響を及ぼすが、作物生産に妥協するようなものはない。葉、種子、土壌を媒介する病原菌の防除には、浸透性殺菌剤と非浸透性殺菌剤の両方が使用されるが、その多くはAM胞子の発芽、コロニー形成、菌糸体外成長、胞子形成（Buysensら、2015）、ホスファターゼ活性によるP取り込みの効力に悪影響を及ぼす（Channabasavaら、2015；Zoccoら、2011）。いずれの殺菌剤も、特に養分不足の乾燥土壌では、養分移動メカニズムを阻害することで、リン酸依存性作物の生育に影響を及ぼす。リン酸肥料を高い割合で供給することで、宿主はAMFに依存することなく悪影響を克服できる可能性がある9Lanfranco et al.） クロロペニホス、カルバリル、ダイアジノン、エトプロップ、マラチオン、パラチオンなどの有機リン系殺虫剤や殺線虫剤は、一般的に菌根のコロニー形成にほとんど影響を与えず、中立的である（Amareshappa et al.） ほとんどの殺菌剤は、圃場での推奨用量ではAMに有害であり、あるものは中立、あるものは低用量で誘導する（Buysensら、2015；Rivera-Becerrilら、2017；Rodriguez-Morelosら、2021）。AMには重金属をファイトレメディエーションする能力があるため、CuやHgを含む殺菌剤の低用量には耐えることができるが、高用量では有害である（Hage-Ahmedら、2019；Hildebrandtら、2007；Jakobsenら、2021）。さまざまな研究において、殺菌剤は根のコロニー形成（Calonneら、2012；Helanderら、2018）、胞子の発芽（Buysensら、2015）、菌から植物へのリンの輸送（Zoccoら、2011）、吻合形成（de Novaisら、2019）およびステロール生合成経路（Calonneら、2012）に影響することが見出され、投与量と有意な相関があった。
アゾキシストロビンは、メトキシアクリレート類に属する浸透性殺菌剤であり、多くの食用作物のいくつかの真菌病に対して世界的に使用されている（Zhangら、2019b）。フルトラニルはフェニルベンズアミド系の殺菌剤で、作物植物の担子菌類による病害に対して使用される（Zhaoら、2019）。
フェンプロピモルフはステロール生合成阻害剤(SBI)と考えられている広域スペクトルのモルホリンで、穀物のBlumeria (うどんこ病)およびPuccinia (穀さび病)種の防除に低濃度で適用され、活性がある(Stenzel and Vors, 2019)。Pencycuronはフェニルウレア系接触殺菌剤で、Rhizoctonia solaniに特異性が高い。
全身殺菌剤のアレジアンスTM FL、エプロンマックス® RTA®、ビタフロ® 280、クラウン® トライレックス® ALは、エンドウとヒヨコマメの種子前処理として散布した場合、病害圧がないにもかかわらず、菌根のコロニー形成、宿主の成長、Pの取り込みをさまざまなレベルに制限した。対照的に、殺菌剤アグロックス® FLおよびチラム75WPは、菌根のコロニー形成、宿主の成長およびPの吸収にほとんど影響を与えなかった。胞子形成とグロマリン産生は、宿主の生育初期段階では殺菌剤による有意な影響は認められなかったが、宿主の根におけるAMF群集構造は、パイロシークエンスに基づく真菌18S rRNAの分析によって明らかになったように、アグロックス® FL、アレジアンスTM FL、エプロンマックス® RTA®、およびトライレックス® ALに応答して有意に変化した。これらの結果は、AMF の発育に対する種子施用殺菌剤の抑制効果は、殺菌剤と AMF の特異的な相互作用に依存することを示している（Jin et al.） アゾキシストロビンは2 mg L - 1で2種のAM菌Gigaspora sp. MUCL 52,331およびRhizophagus irregularisに対して有害であることがわかった。Flutolanil と pencycuron はいずれの AM 菌にも影響を与えなかった (Rodriguez-Morelos 他、2021 年 )。ペンシクロンは、0.01 mg L - 1、0.02 および 2 mg L - 1d で菌糸の伸長や根への定着に影響を与えなかったが、高濃度では定着と胞子形成の両方に影響を与えた。アゾキシストロビンの土壌施用はグロメリア科植物の根のコロニー形成を阻害したが (Vuyyuru et al., 2018)、アゾキシストロビンの葉面施用はAM根のコロニー形成には影響しなかった (Campos et al., 2015)。Benomyl、Bavistin、Captan、Mancozeb を用いて、R. fasciculatus と Panicum miliaceum L.の結合について試験した。この試験の結果、Captan を処理した場合、他の殺菌剤および無処理の対照区と比較して、AM のコロニー形成、胞子密度、植物成長、穀物収量が有意に (P ≤ 0.05) 高くなった。ベノミルは、接種植物で測定されたすべてのパラメー タにおいて最も悪影響を示した (Channabasava et al., 2015)。
3.3. 耕起
耕起は、AM の胞子を物理的に破壊する可能性があり、土壌撹乱によって土壌中の菌糸網が 破壊され、根のコロニー形成が低下する（Brito et al. 特に耕起期初期には、余分なラジカル菌糸が破壊されることで、AMを介した植物へのP-トランスファーが阻害される（Säle et al.） 土壌層の移動も、AMF種に適した条件を変化させる。耕起システムは、表層に施用された肥料や雑草の残渣を表土の下方に移動させ、分解と養分の放出を促進する。一方、不耕起や減耕起では、分解速度が遅くなる（Brennan et al.） また、耕起によって土壌の空隙が増え、微生物の活動が促進される可能性もある（Navarro-Noyaら、2014）。しかし、耕起を減らすことで、土壌の団粒化が改善され、表層の土壌有機炭素（SOC）量が増加し、含水量が増加し、侵食が減少することが注目された（Wang et al.） マクロ凝集体（0.25～2 mm）の割合（Qinら、2017）、小さなマクロ凝集体およびミクロ凝集体中のSOC、バルク土壌中のSOCは、土壌AM菌の割合およびバイオマスと正の関係があった（Luら、2018）。保全耕起は、AMFのコロニー形成をより大きく刺激する（Higo et al.） 土壌微生物群集が増加し、AMの多様性と豊かさが増加すると（Lu et al., 2018; Ohl and Koch, 2018）、土壌の団粒化、土壌炭素隔離、土壌栄養、水利用効率、作物収量に重要な役割を果たすことができる（Palm et al、 コロニー形成の初期段階では、慣行耕起システムの直接的な効果は、余分なラジカル菌糸網の物理的破壊に関連しており、その結果、養分と水の取り込みとグロマリンに関連した土壌団粒形成におけるAM活性（Brito et al. しかし、長期の不耕起処理によって土壌の嵩比重が高くなり、土壌生物のC利用効率が低下するため、土壌AM菌の繁殖量が減少する可能性がある（Schluter et al.） 土壌特性、気候条件、不耕起処理期間の違いも重要である。
3.4. その他の農業慣行
長期休耕や非菌根菌作物との輪作は、AMF 群集、増殖密度、活性に深刻な影響を与える。輪作では、コロニー化した根や菌糸が次の作物の重要な接種源となる (Brito et al., 2012; Muneeret al., 2020)。そのため、休耕期間や非宿主種の混入はAMFの増殖密度と増殖量に影響を与え（Higo et al. 水田栽培では、湿った土壌ではAMFが生育できないため、湛水土壌がAMFの活動を妨げるが（Vallino et al.、2014）、耕起後にはAMFが適用される可能性がある。
3.5. AMイノキュラの調製、宿主-菌株、土壌-菌株の適合性
AM接種菌の調製、特に有効な種または菌株の調製とその単離には、手間と時間がかかる。他の微生物バイオ肥料とは異なり、培地での単離や短期間での大量生産は容易ではない。義務的共生生物であるAMは、土壌、水耕栽培、または養液栽培で生育するために宿主を必要とする。すべてのプロセスには、設備の整った実験室や温室、汚染を避けるための熟練した人材と知識が必要である。発展途上国では確かに限界がある。しかしそれ以上に、作物（Higo et al., 2015）、品種（Chu et al., 2013）、土壌の種類（Aguilera et al. AM株には宿主に対する特異性はないが、宿主に対する嗜好性と土壌条件が重要である（Kim et al.） また、より良い生産性を得るためには、施用時のマッチングも重要である。したがって、1世紀にわたる広範な研究の後、我々はまだAM株-作物/栽培品種-土壌のチェックリストを作成しておらず、農家を動機付けることで利益を得るためにデータセットを活用している。農業におけるAM活用への道
4.1. 肥料の維持管理
緩効性肥料の施用は、菌根のコロニー形成と活性を誘導する効果がある。すなわち、無機リン酸肥料の代替となるリン酸源として、簡便だが非従来型であるリン酸岩は、菌根の成長と活性を促進することができる（Benderら、2015；Thirkellら、2017）。岩リン酸を施用したAMコロニー植物の成長は、スーパーリン酸を2倍施用した非AM植物よりも高かった。低～中レベルの窒素は、AMのコロニー形成と胞子形成を促進し、植物の成長と根の形成を促進する。初期段階での窒素供給は、菌根の定着に潜在的な利益をもたらすことがある（Getman-Pickering et al.）
菌根菌は、施肥量を減らしてもよく働く (Jarosz et al., 2021)。Zoeら(2021)は、低から中程度の施肥量、特に無機肥料に比べ有機肥料は、AMを介した植物の成長と生物防除能力を増加させることを見出した。菌根菌の施用がなくても、P供給量が増加するとバイオマスは減少したが、P施用量が少ないと根の分枝が誘発され、土壌により多くのPが供給されるようになった(García-Caparrós et al., 2021)。菌根菌によるバイオマスの増加は、施肥量が少ない場合に顕著であり、施肥量が多い場合には減少する。また、菌根菌は中程度の施肥量では草食動物に対する抵抗性を高めるが、低・高施肥量では効果が見られなかった。菌根菌は、リンの豊富な有機肥料を施肥した場合に最も強く抵抗性を向上させた (Zoe et al., 2021)。菌根は、菌糸網によって物理的に吸収表面を増加させ、より多くの養分とリン酸塩を調達することに加えて、有機酸によって不溶性のリン酸塩と一次ミネラルを溶解し、酸性ホスファターゼを放出することによって有機物源から直接リン酸塩を無機化するいくつかの生化学的プロセスを採用している（Sato et al.） また、有機P化合物を加水分解する種もある（Li et al.） 菌根は、植物が滲み出した光合成物の一部を共有することで、菌根圏に生息するバクテリアを刺激する（Azcón-Aguilar and Barea, 2015）。菌根菌は他の根圏微生物とコンソーシアムを形成し（Schneiderら、2019）、それらのバクテリアの助けを借りてリン酸の無機化を促進する（Battiniら、2017）。これらのコンソーシアムは、土壌溶液のPプールへの無機Pと有機Pの両方の動員に影響を及ぼす可能性がある。過剰施肥を避け、有益な土壌微生物や、リン酸の可溶化と吸収を促進する菌根菌ヘルパー細菌を施用するなど、従来の農業管理方法を統合的な環境に優しいアプローチに変更することで、リン酸をより効率的に利用できるようになり、土壌中のリン酸毒性や水位へのリン酸溶出も軽減できる（Battini et al.）
4.2. 耕起を節約する
土壌攪乱を最小限に抑え，作物残渣を30％以上保持する保全型農業は， 世界的にますます実践されるようになっており，主要な土壌特性を最適化すること で，土壌の健全性を高めることが認められている。保全耕起と有機質肥料の施用は、生存率と接種を保護し、土壌凝集と P 吸収を改善することができる（Bottinelli ら、2017；Wilkes ら、2021）。耕起は、4 作物サイクル後の作物収量に有意な影響を与えなかった（P > 0.05）（Somasundaramら、2018）。
4.3. 作物、品種、カバークロップ、輪作の選択
高度な向菌性を持つ作物・品種や、十分なPにアクセスしAMFと活発な共生を形成するのに有効な根構造を持つ作物の選択が必要である（Berruti et al.） アブラナ科、アマランサス科、アブラナ科などの非菌根菌性作物による輪作を避け、土壌中に菌根菌性化合物を放出させるか、これらの作物の後に菌根菌性カバークロップを栽培し、次の作付けを行うことが有益であろう（Karasawa et al.） Martinz-Roblesら（2018）は、27種の作物の野生種と家畜化された種の両方が、低Pi条件下でAMFから同様の恩恵を受けることを明らかにした。高PI条件では、14組の野生品種のAMFに対する反応はあまり変わらなかったが、家畜種では成長を強く抑制した。従って、家畜化された作物が菌根菌の恩恵を受けることができるのは、土壌のP濃度が低い場合のみであることが明らかになった。
AM菌は宿主に特異性を持たないが、宿主嗜好性が存在する（Bainardら、2014; Torrecillasら、2012; Higoら、2016）、それはまた、地理的分布や土地利用によって異なる。対照的ではあるが、異なる宿主におけるAM菌叢は、土壌のリン酸勾配に対して同様の反応を示す可能性がある。作物の輪作は、マメ科やイネ科の高密植性作物によるAM機能にプラスの影響を与える可能性があるが、AM種の構成は植物種によって異なり、入れ替わるまでに時間がかかる可能性がある（肥後ら、2010、2015）。
4.4. AM植菌-宿主-土壌の適合性
陸稲生態系に自生するAMFは、陸稲に対して非常に効率的で応答性が高いことが判明した。イネとの輪作は、土壌の P 含量と在来の AM 植菌群を高めることが判明した（Maiti et al.） しかし、Glomus etunicatum、G. mosseae、G. intraradices のようないくつかの種は、肥沃度の高い土壌でも低い土壌でも、湛水条件下で P の吸収と根のコロニー形成を促進し、イネの養分吸収を促進し、収量を増加させることがわかった（Watanarojanaporn et al.） Glomus intraradices は、乾燥ストレス下でもイネの成長反応、光合成効率、抗酸化反応を促進した (Ruı´z-Sa´nchez et al., 2010)。
宿主菌の適合性も要因のひとつであり、種内の菌株の多様性はAMの効率に影響を与える。また、AMに対する宿主品種の反応の違いも存在する。環境に依存して異なる挙動を示す品種の遺伝子型には多くのバリエーションがある（Chu et al.） 植物が菌の能力を決定する分子メカニズムはほとんど分かっておらず、共有する炭水化物や脂質の量に関係している可能性がある。AMFであるRhizophagus irregularisの単糖トランスポーター遺伝子の発現パターンが、菌糸内と菌糸外では宿主植物に依存することが明らかになった（Ait Lahmidi et al. また、生物量の増加は、複雑な遺伝子型-環境相互作用を示す、菌糸体外量と相関していた（Sawers et al. 根における分子多様性に関するいくつかの研究では、コムギとN固定作物に関連するAM群集組成の違いが示されている（Bainard et al.） コムギに関連するAM群集組成は、生育期、Pフラックス、施肥の程度によっても変化した（Bainardら、2014；Qinら、2015）。AMの優占種は慣行的システム（Funneliformis spp.）と有機的システム（Claroideoglomus spp.）でも変化した（Dai et al.、2014）；肥料、特にPによってAMの効率が変化することを示している（Cruz-Paredes et al.、2017）。
土壌とAM株の適合性も、AMを効果的に施用するための主要な基準であり、土壌条件のばらつきも、同じ作物に効果的なAM種を決定する（Ricardoら、2011）。Aguileraら（2014, 2017）は、小麦連作下の酸性土壌で胞子形態を分析した結果、Acaulospora属とScutellospora属が優勢であることを発見した。一方、Castilloら（2016a）は、酸性土壌でAcaulospora属とClaroideoglomus属が優勢であることを発見した。したがって、AM接種菌の有効性について一般的に結論づけられるような、どの作物でもどの土壌でも一部のAM接種菌だけを適用してもうまくいかない可能性がある。単一の宿主作物種の生長反応は、異なるAM菌種によって異なる可能性があり、同様に、同じAM菌分離株でも、植物種や品種、遺伝子型が異なると、異なる生長反応を示す可能性がある（Castillo et al.） ガーナの水田でRhizophagusとGlomus、またはScutellosporaとAcaulosporaが気づいたように、土壌条件が根圏における在来AM菌の優勢と影響力を制御することがわかった（Sarkodee-Addoら、2020）。
4.5. 防除対策
前章では、Captan、Flutolanil、Pencycuron が AMF に与える影響は非常に低いと述べた。アゾキシストロビンの土壌施用はグロメリア科植物の根のコロニー形成を阻害するものの、葉面施用は安全である（Vuyyuru et al.） より害の少ない同様の殺菌剤や低用量の殺菌剤の代替使用も可能である。殺菌剤の中には、AM菌の感染や胞子形成に好影響を与えるものもある。ほとんどの殺虫剤や除草剤は、AM菌に対して減量した場合、中立、中立に近い、あるいはプラスの効果を示し、接種菌生産にも役立つ可能性がある（Hage-Ahmed et al. 実際、AM種群では慣行農法と有機農法や低投入農法ではあまり差が見られないが、有効性は異なっており、Vestbergら（2011）が発見したG.claroideumは主に調整種であった。
生物学的防除や総合的防除の使用、殺菌剤や殺虫剤の使用削減、特にAMFに悪影響を与える農薬の使用削減、中性または誘導性の農薬の使用、低用量、葉面散布が効果的である。過去数年間、AMFはジャガイモのような主要な農業作物におけるいくつかの真菌病原体の発生を減少させることが報告されている（Jungら、2012年）；Fusarium oxysporum（Jieら、2015年）および他の多くの病原体に対して。ジャガイモ植物にRhizophagus irregularisを接種すると、ジャガイモウイルスY（PVY）の症状が軽減した（Maffeiら、2014）。植物生長促進細菌（Pseudomonas属やBacillus属など）を含む生物防除微生物とAMFを組み合わせると、誘導全身抵抗性（ISR）や菌根誘導抵抗性（MIR）など、いくつかのメカニズムによって病原菌に対する部分抵抗性を高めることができる（Cameron et al.）
これらの議論から明らかなように、特定のコンソーシアムを大規模に準備し、維持し、さまざまな要件に適用するには、外部からの支援や管理施設が必要である； また、農家の意識改革も必要であるが、論理的には、以下のようないくつかのプロトコールに従うことで、AMの恩恵を農業分野で十分かつ容易に享受できる可能性がある：(1) NPK、特にPの施肥を制限するか、徐放性Pの代用品を使用する (2) 有機肥料を使用し、総合的な防除機構を導入する (3) 殺菌剤の使用量を減らし、非影響性の中性または誘導性の殺菌剤を使用する (4) 耕起を制限するか、耕起後に接種する (5) 休耕地を避ける (6) MHOとともにAMの適切なコンソーシアムを散布する。肥料や殺菌剤の散布時期によっても効果は異なる。ほとんどの農薬や除草剤は、投与量を減らした場合、AMに対して中立、中立に近い、またはプラスの効果を示す（Hage-Ahmedら、2019；Qiら、2020）。低リン酸塩地帯のAM株は、高P施肥またはPリッチ農地に対してより感受性が高く、病原性または寄生性になる。したがって、このような悪影響を回避し、あらゆる作物に菌根菌の恩恵を利用するためには、植物が利用可能なPと土壌のP固定能力を研究する必要がある。異なるPレベルでの作物の菌根依存性に関するデータは、確かに最大の菌根の利益を利用するのに適したリン酸のレベルを決定するための余分な機能を提供することができます。
そして、菌根菌の恩恵を最大限に享受するためには、従来の化学肥料を大量に投入する農業から、パーマカルチャーや持続可能な酪農作物栽培システム（SDCS）のような有機農業や総合的な農業に切り替える必要があります。乳製品加工汚泥は、窒素とリンの代替にもなる（Ashekuzzaman et al.） 合成農薬の使用を減らすため、このような手段では総合的病害虫管理（IPM）が採用されている。SDCSには、多様な作物輪作が含まれ、自然の生物的防除を強化する。カバークロップの維持は、養分を追加し、生物肥料と生物防除個体数を増加させるために有効である（Schipanski他、2013年）。菌力旺盛なカバークロップを維持することで、次の作物に対するマスタードのアレロパシー効果を軽減できる可能性があり、AMFの個体群を維持することが重要である（Barto et al.） このシステムはほとんど不耕起で、天敵の個体群に対する破壊が少ない。菌根菌-微生物コンソーシアムを用いた有機農業は、バイオコントロールによって病原菌を徐々に抑制する（Lu et al., 2018; Nepomuceno et al.） 実際、一言で言えば、AMは適切に利用し、上記のような作業環境を提供するだけで、完全なパッケージとなる。AMの生産は、他のバイオ肥料ほど単純ではないが、総合的作付システムやパーマカルチャー（Symanczik et al. 低コストで非培養性の効果的な接種菌として、高度に真菌性であるイネ科/マメ科植物の根粒土壌塊から直接、またはパーマカルチャーの土壌や同じ植物の根粒土壌から採取した在来種の混合接種菌を使用することができる（Symanczik et al.） バイオ肥料の生産機関は、作物、土壌、施用手順に応じた植菌の指針を示すことができる。しかし、導入されたAMF種は、在来のAMFの多様性（Kochら、2011）や機能性（Symanczikら、2015）を低下させ、既存のAMF群落を変化させる可能性があることを念頭に置くべきである。土壌条件、環境パラメータ、栽培する作物の菌根依存性、土壌条件に効果的な現地株に関する詳細な調査と知識が、熟練した人材と設備の整った研究室とともに必要である。もし政府や民間団体が作物や土壌、環境にやさしい菌根菌や在来種の混合菌根菌を供給することができれば、発展途上国における菌根菌の不足は緩和されるかもしれない。インドや海外では、すでに利用可能なデータで十分な研究が行われている。現在、インドや海外では、バイオ肥料としてパッケージ化されたAM接種菌が入手可能であり、幅広い生態学的振幅や耐性を持つ、いくつかの効果的な汚れがある。インドのケララ州ではかなり前に実験が行われ、過渡期には従来の方法との生産量の差が徐々になくなっていくことが示された（van der Werf and de Jager, 1992）。結局のところ、AMF技術を農業に導入するためには、考え方を変えること、草の根レベルでの意識改革が必要であり、持続可能な生産に向かう意思と、過渡期の収量減少を妥協する忍耐が必要である。生産性の低い転換期を克服するという課題に総合的に焦点を当てることで、持続可能な農業への転換が図れるかもしれない。結論
この議論と証拠から、AM菌は単に生物肥料として機能するだけでなく、窒素、リン酸、微量要素の代替物であり、生物的・生物的ストレスからのバイオプロテクターとしての有効性、土壌と生態系の持続可能性の維持も、その活動の一部であることが明らかになった。乾燥し、干ばつの影響を受けた栄養分の乏しい土壌では、PGPRは「植物成長促進根圏微生物」と相乗的に機能し、「菌根菌ヘルパー生物」としても機能する。これらのPGPRとともに、特定の土壌や作物に適したAM株が、栄養分や水、農薬の代用など、植物のニーズに応えることができる。有機農法や総合農法では、適切に使用すれば、収穫量を増やし、土壌と消費者の健康を維持するために不可欠なものとして活用できるだろう。その恩恵を最大限に享受するためには、肥料、殺菌剤、殺虫剤などの様々な農薬の有害作用や誘発作用、散布時期、輪作や耕起などの農業プロセスに関する知識が必要である。作物／栽培品種／土壌／環境ごとに異なる活性AM種／菌株に関する情報や、土壌の持続可能性や病害予防における他の植物成長促進微生物との相乗作用に関する情報も、持続可能な農業のためのツールとしてAMの恩恵を最大限に利用するためには不可欠である。しかし、様々な作物や土壌に対するAM種の適合性、AMによる農薬の誘発・削減などに関するデータは、半世紀前からすべて入手可能である。これらの注意深い使用と取り扱いに移行するだけで、将来の生産量を損なうことなく、健康被害の少ない、低コストで収益性の高い持続可能な農業システムに移行することができる。さらに、零細農家にとっては、イノキュラやコンソシアのちょっとした手助けや指導が、費用対効果を下げる大きな助けになるかもしれない。移動耕作、特に腐敗の遅い土壌、農業に利用されている荒れ地や休耕地では、この技術はより効果的であろう。在来種子の保存においては、この技術は慣行農業よりも有益であろう。最終的に必要なのは、上記のようなAM菌に関する相互作用データを同化させ、特定の土壌や作物に適した接種菌／コンソーティアを提供し、関連する農法について指導することである。効果的なAM菌の中には、広範囲の適用に利用されているものもあり、土壌タイプに適したものもあるが、地元の菌株の方がより効果的で有望である可能性もある。さらに、AMを利用した持続可能な生産に切り替えるための移行期間には、忍耐が必要である。
利益相反宣言
著者らは、本論文で報告された研究に影響を及ぼすと思われる競合する金銭的利益や個人的関係がないことを宣言する。著者らは、潜在的な競合利益と考えられる以下の金銭的利益／個人的関係を申告する。
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引用元: (13)
植物-土壌-微生物： 持続可能な農業のための養分獲得とより良い植物成長のための三者相互作用
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引用抜粋：
植物-土壌-微生物：持続可能な農業のための養分獲得とより良い植物生育のための三者相互作用 : 植物-土壌-微生物：持続可能な農業のための養分獲得とより良い植物生育のための三者相互作用 また、農耕地では非菌根菌植物栽培との輪作により、耕起がAMFの機能的価値を阻害することが報告されている（Kuila and Ghosh, 2022）。植物成長促進根粒菌（PGPR）には、自由生活する土壌細菌と共生窒素固定細菌の異なるグループが含まれる。
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アーバスキュラー菌根菌接種剤のトレード・イン・トレード：多機能性、現在の市場と課題
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2023年、持続可能な食糧システムのフロンティア
銅鉱山地域におけるライグラス（Lolium multiflorum L.）の成長とカドミウムおよび鉛含有量の低減を促進する肥料とAMFの施用
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