腸内細菌叢と根部細菌叢の共通性

哉百名


Appl Environ Microbiol. 2013 Jan; 79(1)： 2-9. doi: 10.1128/AEM.02553-12
PMCID: PMC3536091PMID: 23104406
腸内細菌叢と根部細菌叢の共通性

https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3536091/


Shamayim T. Ramírez-Puebla、Luis E. Servín-Garcidueñas、Berenice Jiménez-Marín、Luis M. Bolaños、Mónica Rosenblueth、Julio Martínez、Marco Antonio Rogel、Ernesto Ormeño-Orrillo、Esperanza Martínez-Romer責任著者
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ABSTRACT
動物の腸と植物の根は、栄養素の吸収に役割を持ち、栄養素やその他の物質の分解や修飾に関与する、大規模で複雑かつダイナミックな微生物群を保有することで収束する。腸内細菌と根細菌は宿主の遺伝子発現を制御し、代謝能力、必須栄養素、病原体からの防御を提供し、進化の傾向を共有しているようである。

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はじめに
腸や根には、真核生物（17-20）だけでなく、多種多様な細菌（1-5）、古細菌（6-12）、ウイルス（13-16）が生息しており、その中には独自の細菌を含むものもある（21-24）。腸内細菌叢の変化は、年齢（25-28）、食餌（29-31）、または種（32）に対応している。ほとんどの昆虫の腸内には数十種の微生物が存在するが、哺乳類の腸内には数千種の微生物が存在することもある。草食動物が最も多様性を示す(32, 33)。その中には、おそらく植物に関連した細菌、特にエンドファイト(34)が含まれ、植物組織の内部に存在することで、胃の消化に耐えられる可能性がある。食餌を介した移行性細菌は、腸の代謝能力に寄与している可能性がある。土壌の種類、水分（35）、植物の遺伝子型（36）、年齢（37）、根の溶解物、分泌物、または滲出物（38）の違いは、根の微生物相を決定する要因である。無機栄養塩の利用可能性、温度、光強度、O2/CO2 レベル、または根の損傷など、根の滲出物を決定する因子は、間接的に根の微生物相に影響を与える可能性がある(39)。病原菌が存在すると、根や腸の微生物叢組成が変化する(40, 41)。

腸と根は表面積が広く、一部に微絨毛やひだや根毛がある。根も腸も構造化された非均質な生息環境で、pH、栄養、水、酸素の濃度差や勾配がある。勾配は、根や腸の一部の領域でより成功する、明確なバクテリアによるコロニー形成に有利であろう。その結果、根や腸に存在する複数のマイクロハビタットが、種の豊富さを高めている (42, 43)。ヒトの盲腸と遠位結腸では異なる条件が見られ、盲腸と結腸の微生物叢には通性嫌気性菌の割合が多い(44)。大腸粘膜のひだは、大腸の条件に適応した特殊な細菌を示し、ムチンの分解に適応しているのかもしれない(45)。昆虫の中には、中腸嚢やケカやクリプトと呼ばれる管状の出っ張りなど、腸内に特殊な構造を持ち、そこに特定の細菌が生息しているものもいる(46)。また、あまり複雑でない腸を持つ昆虫も、腸内にpHや酸素勾配を持っている(47)。水が飽和した根の嫌気性環境を含む急峻な酸素勾配は、腸の酸素勾配と嫌気性腸システムと類似している。クロストリジウム、特にルミノコッカス科の微生物は、他の嫌気性菌やメタン菌よりも多く、この傾向は異なる腸内系でも同様である(48)。これらの群集は、根の外層にある複雑な有機物の分解を担っている。腸内細菌や根の耐酸性細菌の中には、多様な酸を産生する際にpHを低下させて環境を改変するものもある（49, 50）。根に沿って、生理学的な違いがあり、それらの滲出液は頂端分裂組織、根冠、または根毛で異なって分泌され(42)、異なるマイクロハビタットを形成する。単一のバークホルデリア菌株が、バラバラの根の領域にのみコロニーを形成し(51)、異なるバークホルデリアが異なる土壌深度で発見された(37)。

「シロイヌナズナの根のマイクロバイオームは、哺乳類のマイクロバイオームを形成しているものと同様の、中核的な生態学的原理によって組み立てられている可能性がある。この原理では、中核的な門レベルの腸内細菌型が、宿主の遺伝子型に依存した適度なレベルの会合と組み合わさって、幅広い代謝能力を発揮する。メタコミュニティ理論は、腸内細菌群集の形成を説明するために使用されているように、根の微生物叢に適用することができる(52)。メタコミュニティ理論は、不連続なパッチと相互作用の概念に基づいており、根の細菌パッチ状コロニー形成を十分に説明することができる。今後、これらの概念が応用されれば、その有用性が明らかになるだろう。

驚くべきことに、腸内細菌組成(2, 53)や根の細菌組成(54)には個体差がある。個体差は遺伝的な違いや確率的なコロニー形成過程によるものかもしれない(52)。ヒトと昆虫の腸内細菌叢では、層別変動に関連した限定的なパターン（腸型）が区別されている（2, 55）が、ヒトの腸型が少数なのか、多様性の勾配があるのかは議論の余地がある（28）。植物では、根圏（植物の影響を受けた根を囲む土壌）や根から、同様の細菌属が繰り返し分離される(34, 56)。根では、機能分化を伴う根粒菌株の多様性が高い(57)。腸内ビフィズス菌の間でも、ビタミン産生における菌株の多様性が検出されている（文献58に総説あり）。同様に、乳酸菌（参考文献59に総説あり）は、部分的にプロバイオティックな性質を持つ不均一な細菌群であり、分子的特性や好適な自然生息地の点でかなりの変異がある。

いくつかの例外（下記参照）を除いて、腸内細菌叢は他の宿主器官のものとは異なっており、同様に、根の細菌叢も他の植物器官のものとは一部の細菌しか共有していない。

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環境および母体からの獲得
根と腸の微生物は通常、環境から獲得される。根は、走化性によって引き寄せられ、根から根圏に分泌される栄養分によって濃縮されたバルク土壌微生物によってコロニー形成される。動物もまた、生まれた後に腸内細菌叢を環境から獲得する(60)。微生物が母から子へと垂直に移行する場合もある。植物の種子に含まれるエンドファイトは、その後根や根圏に定着することがある。トウモロコシの穀粒から発見されたEnterobacter asburiaeは、植物が定着した後、根から出て根圏に定着することができる(61)。他の種子細菌も同様である（54, 62）。動物もまた、生まれた後に母親から腸内細菌叢を獲得することができるが、マラリア媒介動物のように、共生細菌の父方伝播の例もある（63）。母性感染は出生前に起こることもある(64-66)。哺乳類が母乳で育つと、母乳中や母親の皮膚に存在する微生物を獲得する(67-69)。カメムシの幼虫の中には、汚染された卵から、あるいは共食いによって、あるいは孵化直後のカプセル媒介感染によって、母親の腸内細菌を獲得するものもいる（46）。根や腸内細菌の垂直伝播や環境伝播を考慮すると、選択された菌株の宿主への影響を明確に評価するためには、gnotobioticな動物や植物が必要である。

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マイノリティの機能的冗長性と役割
微生物叢の構成が異なっていても、同じように安定した機能を発揮することがあるようだ。これは腸内細菌や根の細菌に当てはまる可能性があり、メタン生成リアクターにおいても同様であることが判明している(70)。様々な腸内細菌に同様の分解能力が見られる（文献71に総説あり）。根では、多くの異なる細菌属や種がホルモン、オーキシン、サイトカイニン、ジベレリンを産生する（文献56と72に総説あり）。我々の研究グループは、イネおよびアルファルファの根の滲出液中および最小培地での純粋培養の両方で、リボフラビンがMethylobacterium、Rhizobium、Sinorhizobium、Bacillusの数種類の異なる菌株によって産生され、排泄されることを見出した（未発表データ）。クロモバクテリウム・ヴィオラセウム（Chromobacterium violaceum）やパントエア・アグロメランス（Pantoea agglomerans）など、多種多様な細菌によるリボフラビンの試験管内排泄が先に報告されており（73）、リボフラビンとルミクローム（リボフラビン由来）の両方が根の呼吸を刺激する（74）。さらに、多くの異なる植物関連細菌が病原性真菌や細菌を抑制する（参考文献56を参照）。

微生物叢に存在する少数種は、宿主特有のニーズの一部をカバーするのに役立つ可能性がある。メタン生成菌、メチロトロフ菌、窒素固定菌は、根や根圏ではマイナーな構成要素である（11, 75-78）が、これらは生態学的に重要な役割を担っている。一部の根や内蔵では、窒素固定によって植物（79）や昆虫（80-82）に窒素を供給している。

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腸内細菌と根細菌は宿主の代謝能力を高める
腸内細菌が糖加水分解酵素(83)や、タンニン(84)、コレステロール(85)、ムチン（腸内糖鎖タンパク質）(86)などの異化遺伝子を豊富に持つことは注目に値する。同様に、ポリフェノール、多糖類、プロトカテキレート、タンパク質を分解する能力、リン酸塩や風化岩を可溶化する能力(50, 54, 87, 88)は、さまざまな根圏細菌に共通している。ミモシン分解菌は、ミモシンを産生するミモザ科植物に見られ（89）、ルーメンにそのような細菌を持つ牛は、ミモシンを分解する能力がある（90）。アルギン酸分解菌は、日本ではアワビや藻類消費者のヒトの内蔵から見つかっている(91)。根粒菌の卓越した分解能力は、汚染物質のリゾレメディエーションの基礎となっており（92, 93）、ヒトの腸内での医療用医薬品の形質転換や分解においても証明されている（94-96）。興味深いことに、バイオレメディエーションにおいて、土壌汚染物質を分解するバクテリアの能力は、フラボノイドによって引き起こされる可能性がある(97)。

腸内細菌と根圏細菌は、前述のようにリボフラビンとしてビタミンを産生する。ビタミンB12は原核生物の排他的産物であり(98)、植物の根や腸内細菌によって生産される(99-102)。必須アミノ酸とビタミンBとKは腸内細菌によって生産される（文献58に総説あり）。常在細菌Acetobacter pomorum由来のアルコール脱水素酵素は、インスリンシグナルを介してショウジョウバエの発生と代謝の恒常性を調節する(103)。根の細菌は植物ホルモンを産生し、植物の成長に影響を及ぼすが（参考文献56に総説あり）、腸内細菌は動物の行動を制御しているようである（104, 105）。

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腸内細菌と根部細菌は病原体と競合する
腸内細菌と根の微生物叢は病原菌を抑制する（参考文献56と106に総説あり）。根の細菌を人為的に制御することは、植物の成長と健康を促進し、農業に利益をもたらす方法として想定されている（93, 107）。農林業における細菌接種剤は、動物の健康にとってプロバイオティクス（サプリメントとして提供される有益な微生物）に相当すると考えられている。プロバイオティクスは、植物成長促進根粒菌がそうであるように、宿主の防御システムを刺激し、病原体の競争的排除を促す(108)。種子は、苗のためにプロバイオティクスの貯蔵庫を保有している可能性がある（54, 109）。プレバイオティクスは、ヒトに望ましい細菌を刺激するために使用される添加栄養素である（110）。プレバイオティクスは根によって発明されたとさえ推測できる。根の滲出液に含まれるいくつかの物質が、細菌の増殖を選択的に刺激するからである（89, 111, 112）。

100年以上もの間、接種剤は農耕地の植物に投与されてきたが、その成功はさまざまであった。最近では、植物の成長を促進するために、必ずしも好ましいとは言えない効果を持つ市販品が数多く登場している。同様に、プロバイオティクスやプレバイオティクスも、その効果がヒトのさまざまな集団で完全には評価されていないものが増えている。プロバイオティクスに対する腸内遺伝子の発現には個人差がある(113)。多くの場合、特定のプロバイオティクス菌株を用いた患者に臨床的効果が得られている(114)。

植物に関する経験から、プロバイオティクス（接種剤）の適切な使用と規制は難しいことがわかっている。脱窒能力などの好ましくない遺伝的特性が、接種菌株の間で確認されている(115)。プロバイオティクスとして使用される菌株は、腸内で有毒物質を産生する役割を持つと思われるグルコサミニダーゼ遺伝子やグルクロニダーゼ遺伝子を含んでいないことが望ましいが（参考文献116に総説あり）、これらの推奨事項は簡単には守られないかもしれない。

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腸と根における同様の細菌-宿主相互作用
宿主における細菌の遺伝子発現の違い 細菌と植物の相互作用は長年研究されており、昆虫やヒトの腸内共生を解析するモデルとなりうる根粒菌と植物の分子ピンポンが知られている（参考文献1および117に総説あり）。根粒菌と植物の分子対話では、根からの滲出液分子と結合する根粒菌NodDレセプターが、nod遺伝子や分泌系を含むいくつかの遺伝子の発現を誘導する転写制御因子として機能する（総説は参考文献117および118）。分泌ポンプは、根からの滲出液に含まれるフラボノイドによって誘導されるが、NodD遺伝子を必要としない(119)。多くのABCトランスポーター系は、根からのそれぞれの基質または他の分子によって誘導される(111, 120)。
根では、細菌は根の環境に適応するための遺伝子発現の差を持っていると考えられている。根に定着する細菌では、根からの滲出液の利用、根への付着、生存に関与する遺伝子が誘導される(120, 121)。In vitro 発現技術（IVET）(122)、プロテオミクス解析、マイクロアレイおよびRNA Seqトランスクリプトミクス、遺伝子解析により、根粒菌（120, 121, 123）、シュードモナス（124, 125）、ストレプトマイセス（126）、およびその他の細菌遺伝子が根や根圏で発現していることが明らかになった。同様に、腸内細菌でも遺伝子の発現が異なる可能性がある。腸内細菌は、食事の脂肪を可溶化し、抗菌活性を持つ胆汁酸塩にさらされ(127)、細菌の遺伝子発現を制御する。多剤耐性型（MDR）の排出トランスポーターは、胆汁によってビフィズス菌で誘導された(128)。ビフィズス菌の遺伝子発現を制御する様々な胆汁物質が同定されている(129)。その他、ラクトバチルス・プランタラム（Lactobacillus plantarum）でも胆汁誘導性遺伝子が見つかっている（130）。最後に、ヒトの腸内細菌は胆汁酸塩を変化させる(131)。腸内細菌はまた、動物の生理学に重要な影響を及ぼす食事性フラボノイド(132)を変化させることができる。同様に、根においては、植物が産生するフラボノイドは細菌のシグナル分子であり(133)、in vitroでも細菌によって変換されるが、これはin vivoでは示されていない。植物フィトアレキシンは抗菌剤であり、根から滲出したフラボノイドによって誘導されるMDR排出ポンプによって、Rhizobium etli、Bradyrhizobium japonicum、Agrobacteriumから排出される(20, 119, 134)。

興味深いことに、腸内細菌や根の細菌は宿主の概日周期に従っている可能性がある。これは、イネの根で日中に多くの窒素を固定する窒素固定細菌で観察された(135)。上皮細胞の増殖、消化管運動、その他の腸内プロセスは生物学的リズムに従っている。消化管内には、時計の生体調節における重要なホルモンであるメラトニンが大量に存在する(136)。ビルマニシキヘビの微生物叢は、宿主の摂食と絶食のサイクルに反応する(137)。

微生物叢によって制御される宿主遺伝子発現。特に、腸内細菌と根の細菌は、それぞれ動物（138, 139）と植物（140）の宿主の遺伝子発現を変化させる。腸内遺伝子発現はまた、同様に腸内細菌遺伝子発現を修飾するプロバイオティクス(113)によっても修飾される(141)。腸内細菌バクテロイデス・テタイオタミクロンの存在下で発現する腸内遺伝子は、異種物質の異化、血管新生、腸管バリア上皮の維持、免疫の発達に関与しており(139)、宿主の分子応答が非常に複雑である(142)。
植物やヒトは、細菌が産生するアシルホモセリンラクトン（AHL）、様々な揮発性物質、微生物関連分子パターン（MAMPS）（72、143）、および現在知られていないその他の細菌分子を感知することができる。根の遺伝子発現は、病原性細菌または共生細菌のアシルホモセリンラクトンによって異なる修飾を受ける(144)。その結果、植物産物は細菌におけるクオラムセンシングシグナルのように作用する可能性がある(145)。近年、N-アシルホモセリンラクトンの特異的な制御役割が明らかになりつつある。根の表面にAHLを産生する細菌がコロニーを形成していると、植物は全身的な抵抗性応答やホルモン制御による成長応答を示すからである。また、動物／ヒトの系においても、グラム陰性で主に病原性細菌によって産生されるAHL化合物の特異的な認識が、腸系を含む多くの組織で見出され、免疫調節作用につながった(146)。植物では、根圏細菌によって誘導される根の遺伝子は、酸化応答や防御応答、植物の二次代謝、あるいはシグナル伝達に関与している(140)。植物は、オーキシン感知経路を通じて細菌のシクロペプチドを検出する可能性がある(147)。より特殊な共生では、根粒菌またはNod因子の存在下で、根細胞内でシグナル伝達プロセスのカスケードが起こる(148)。

微生物群の制御。抗菌ペプチドのレベルが上昇したショウジョウバエ変異体では、腸内細菌集団のバランスが制御されなくなり(149)、Commensalibacter intestini（正常な腸内に存在する酢酸菌）の数が減少し(150)、グルコノバクター・モルビファーの細胞数が増加して、腸細胞のアポトーシスと昆虫の早期死を引き起こした(149)。興味深いことに、C. intestiniは、正常な腸内細菌であるG. morbiferと拮抗するが、大量に存在すると有害な影響を及ぼす；したがって、C. intestiniは腸のホメオスタシスと宿主のフィットネスに貢献している(151)。同様に、根の微生物群の中には、他の植物群株や植物の抗菌剤によって低数に保たれていれば、通常は植物に影響を与えない植物病原性細菌が存在する。トウモロコシの抗菌剤ベンゾオキサジノンに対してより感受性が高いリポ多糖リゾビウム変異体は、根圏コロニー形成が減少していた(152)。抗菌ペプチドは自然免疫のエフェクターとして植物の防衛線を構成し、腸内細菌だけでなくメタン生成古細菌も制御している(153)。腸管免疫は細菌の組成を決定し、逆に細菌は腸管内の宿主免疫を調節する(154, 155)。腸や根の炭水化物結合タンパク質（レクチン）は細菌と結合し、凝集体を形成し、抗菌作用を持つ可能性がある(156, 157)。
細菌-宿主間の相互作用に加えて、細菌-細菌間の相互作用も、群集の構成とその機能を決定する可能性がある(158)。口の中で起こるもの（159）は、腸と根の共生の研究の指針となるかもしれない。根粒菌では、クォーラムセンシングの変異体が根圏コロニー形成に影響を与える(160)。アシルホモセリンラクトンは根圏細菌によって分解され、他の細菌の遺伝子発現を制御するクオラムシグナルに干渉を引き起こす可能性がある(161)。このことは、植物を病原体から守る役割を持つかもしれないが、相互作用にも影響を与える可能性がある。

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進化経路
腸と根における横方向の遺伝子転移。根、根粒、および腸では、異なる細菌間での遺伝物質の側方移動が証明されており(2, 162, 163)、高密度集団での密接な接触によって促進されるようである。様々な腸内細菌属に類似の異化遺伝子や抗生物質耐性遺伝子が存在することは、側方遺伝子移入による獲得と説明されている(91)。デンプン異化遺伝子が腸から細菌に移されたことが示唆されている(164)。
腸内には細菌よりも多くのファージが存在し(13)、その一部は腸内細菌間の側方遺伝子転移に関与している可能性がある(165)。根粒菌やその他の根粒圏細菌では、プラスミドやゲノムアイランドの動員によって遺伝物質の側方移動が媒介されるが（54, 166）、ファージもその役割を担っている可能性がある。

根と腸内細菌からの特殊な共生細菌の進化。腸内細菌と昆虫の共生細菌の類似性から、腸内細菌が昆虫の共生細菌を生み出したと考えられている(167)。これと同様に、植物では根圏細菌が結節菌や内生菌に先行していた可能性がある(169)。昆虫内共生菌と根粒内共生菌は、細胞内の宿主特異的な構造を占め、決まった機能的役割を果たしながら数を増やす、選択された共生生物である。しかし、植物と昆虫に特化した共生体の伝達様式（参考文献46に総説あり）とそのゲノムサイズ（根粒菌のゲノムサイズは参考文献121と170に総説あり）は異なっている。
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結論
植物と腸内微生物の生態系を比較することは、このような複雑な共生を理解するための研究の指針になるかもしれない。このテーマに関する文献は非常に膨大であるため、腸内細菌叢と根の微生物叢の共通性を説明するために用いた文献はわずかである。興味のある読者は最近の文献を参照されたい（171-175）。植物は "腸"（根）を外側に使っているため、動物の腸の研究に比べて研究が単純化される。腸内細菌叢と根の微生物叢は、それぞれの宿主の健康、発育、体力に大きな影響を与える。

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謝辞
PAPIIT IN205412およびCONACyT 2249-5の助成に感謝する。

マイケル・ダン（Michael Dunn）氏には、本論文の批評的読解をお願いした。

謝辞
脚注
2012年10月26日発行

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参考文献

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    Applied and Environmental Microbiologyの記事は、米国微生物学会（ASM）の好意によりここに提供される。
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