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社会的環境は、発育中の鳥類の皮膚の微生物叢と潜在的病原性細菌群集に影響を与える

哉百名

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動物マイクロバイオーム

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社会的環境は、発育中の鳥類の皮膚の微生物叢と潜在的病原性細菌群集に影響を与える


動物マイクロバイオーム 第6巻、論文番号：47（2024）この記事を引用する

概要

背景

動物の細菌共生体は、垂直伝播や、同種または異種との直接接触など物理的・社会的環境からの水平伝播のいずれかによって、生後早期に確立される。特に社会的環境は、相互扶助的な細菌と病原性細菌の両方の獲得に影響を及ぼし、共生生物群集の安定性に影響を及ぼす。しかし、共有する物理的環境の影響と社会的相互作用の影響を分離することは困難であり、野生動物の細菌群集の構造化における社会的環境の役割に関する現在の知見は限られている。ここでは、ユーラシアカササギ（Pica pica）とオオセッカ（Clamator glandarius）の繁殖-寄生システムを利用して、種間社会環境（カササギの巣が異種間で発育する、または異種間で発育しない）が、尿道扁桃腺皮膚上の細菌群集にどのような影響を与えるかを調べた。

結果

カササギとヒメカササギの巣における細菌群集の種間差異を明らかにした。しかし、異種の巣にいたカササギの細菌群集は、単種の巣で育ったときよりも豊富で多様性に富み、カッコウの巣の仲間と類似していた。これらのパターンはコアと考えられる微生物のサブセットについても同様であったが、病原性を持つ可能性のある細菌属のサブセットを見ると、カッコウの存在はカササギの病原性を持つ可能性のある細菌属の相対的な存在量を減少させた。

結論

今回の研究結果は、巣立ち期の鳥類皮膚細菌群集の形成における社会的相互作用の役割を浮き彫りにした。

背景

動物宿主は、体内および体外の部位において多様で複雑な微生物群集を維持している。これらの共生微生物叢は、発生[5,6,7]、栄養[8,9]、免疫[10,11,12,13]、さらにはケミカルコミュニケーション[13,14,15]に関連する無数の必須機能を促進することにより、宿主の進化と生態学[1,2,3,4]に関連する重要な役割を果たしている。動物に関連する微生物叢には、宿主に感染する可能性のある病原体、および／または群集組成を形成する可能性のある病原体も含まれており、その両方が宿主の健康とフィットネスに悪影響を及ぼす可能性がある [16,17,18]。これらの微生物群集の形成は、宿主の系統 [19,20,21]、食餌 [22,23,24]、環境と地理 [25,26,27]、社会的相互作用（すなわち、同属動物との直接的な物理的接触） [28,29,30,31,32,33]など、多くの進化的・生態学的要因の影響を受ける可能性がある。しかし、これらの要因の影響は宿主によって異なり、微生物群集が内部（すなわち腸）か外部（すなわち皮膚）かによっても異なる [34]。皮膚、羽毛、毛などの外部微生物叢の集合体は、環境からの微生物や、個体が相互作用する同種または異種の微生物によるコロニー形成（社会的伝播）を特に受けやすい。

社会的環境（すなわち、相互作用する個体の環境特性）は、相互作用する動物間の細菌群集の類似性を促進することが示唆されている［28,29,30,31］。したがって、宿主の微生物由来の生理学的・行動学的形質の類似性を促進し、寄生されやすさを説明する上で重要であるはずである [1,35]。社会的環境がマイクロバイオームに及ぼす影響に関する証拠のほとんどは、少数の飼育動物モデルを用いた実験的アプローチ、またはヒト [31,36,37,38]、ヒト以外の霊長類 [28,29,32,39,40,41]、その他の哺乳類 [42,43]、鳥類 [44,45,46,47]、両生類 [48]、節足動物 [49,50] の腸内細菌叢と皮膚微生物叢における相関研究から得られている。社会的相互作用と宿主微生物叢との関連を支持する証拠があるにもかかわらず、私たちは社会的相互作用が宿主微生物叢をどのように構造化するかを理解し始めたばかりである。これは、社会的相互作用がない場合に環境を共有することによる交絡効果や、宿主の遺伝学的役割のためでもある [32]。社会的集団の中では、個体は幼少期の環境条件、生理的ストレス、同様の資源、食餌、および／または遺伝的近縁性（家族集団）を共有している可能性が高い。このような場合、社会的相互作用がなくても、個体間の微生物群集の類似性が予測される。したがって、社会的相互作用の役割を理解するためには、これらの影響を切り離すことが不可欠であり、同一の環境条件下で相互作用している無関係な個体について研究することが、その達成に役立つ可能性がある [51,52,53,54]。

本研究では、カッコウ（Clamator glandarius）（以下、カッコウ）とカササギ（Pica pica）（以下、カササギ）が形成する産卵寄生-宿主システムを利用する。カッコウは義務的な繁殖寄生で、ヨーロッパでは主にカササギの巣に産卵し、カササギの成鳥が卵を孵化させ、巣立ちから羽化までの間、カッコウのヒナの世話をする [55] 。そのため、カッコウの成鳥は自分の雛と接触することがなく、親から子への微生物移入は産卵前の段階に限定される。卵が孵化し、寄生された巣雛が宿主の巣雛と競合しない場合、宿主の成鳥は寄生された巣雛とともに自分の巣雛を育てる [55]。このような場合、寄生巣雛と宿主巣雛の皮膚や羽毛は密接に接触しているため、血縁関係では説明できない自然巣雛と里親巣雛の細菌群集の類似性を探ることができる。営巣期には、両種の巣雛は親の世話に関するものを含め、同じような環境条件を共有する。しかし、カッコウと一緒に成長するカササギの巣は、単独巣で育つカササギの巣とは社会的環境が異なる。したがって、カッコウと巣を共有する巣雛と共有しない巣雛の微生物叢に一貫した違いがあるのは、異種雛との社会的相互作用の結果と解釈することができる。

この自然システムを利用して、我々は異種社会環境を操作する交配実験を行い、尿道扁桃腺皮膚マイクロバイオームの集合過程における物理的環境と社会的環境の影響を明らかにした（図1）。交雑飼育のアプローチによって、カッコウが特定の環境特性の巣を選ぶことによるバイアスの可能性を回避し[56,57]、両種の個体が混在するカササギの巣の数を最大化することができた。この実験デザインにより、同じ環境（カササギの巣と親）において、同じ社会集団の個体（ここでは同じ種のカササギの個体）を異なる社会集団の個体（カッコウの個体）に暴露することの影響を調べることができる。我々は、16S rRNA遺伝子のアンプリコンシークエンシングにより、同種または異種の群れで発育するカササギとカッコウの尿道扁桃腺皮膚の細菌群集を特徴付けた。尿道扁桃腺は鳥類が羽繕いの際に羽毛や皮膚に広げる分泌物を産生し[58]、そこからいくつかの細菌株が分離されている[59,60,61,62,63,64,65,66,67]。尿道腺分泌液は種特異的な化学組成を有し [58] 、皮膚や他の身体部位と接触することで、種特異的な細菌群集の定着と増殖を改善する基質として作用する可能性がある [68,69]。そこでまず、カササギかカッコウしかいない巣（単一種巣）のヒナの皮膚微生物叢は、宿主の固有特性が微生物叢に影響するため、種間で異なるだろうという仮説を立てた（図1A）。第2に、社会的・物理的環境を共有する巣の仲間間で微生物が伝播すると仮定すると、異種混交巣で育ったヒナは種間差が小さくなると予想された（図1B）。第三に、社会的伝播の効果が期待されることから、カッコウと一緒に育ったカササギのヒナとそうでないヒナでは、微生物群集が異なるだろうという仮説を立てた（図1C）。これらの仮説を、皮膚細菌群集全体だけでなく、コア微生物叢を構成するサブセットと潜在的病原体群についても検討した。

図1

カササギの巣の種類と、それぞれの巣におけるカササギとカッコウのサンプル数。予測される巣間の微生物組成の類似点（＝）と相違点（≠）を緑色のラベルで示す。

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調査方法

調査地域とフィールドワーク

フィールドワークは2018年の繁殖期にスペイン南部の半乾燥高地台地であるHoya de Guadix（37°15′N; 3°01′W）で実施され、ここでは頻繁にカッコウに寄生されるカササギ集団が定着している[70,71]。植生はまばらで、ミズナラ（Quercus rotundifolia）やアーモンド（Prunus dulcis）の木立、マツ（Pinus halepensis）が散在し、カササギは通常ここに巣を作る。

3月中旬以降、カササギの巣を集中的に探した結果、産卵開始日（以下、産卵日）を推定することができ、その結果、カッコウとカササギの卵の孵化予定日を推定することができた。カッコウは繁殖に成功しやすい特徴を持つ宿主の巣を選んで寄生する可能性があるため [56]、自然に寄生した巣だけを用いた場合にはサンプルに偏りが生じる可能性があり、実験的アプローチを採用することの重要性が浮き彫りになった。さらに、カササギの卵はカササギの卵よりも4日以上早く孵化するため、自然に寄生した巣ではカササギの雛は通常飢餓状態になる。自然寄生巣の偏りを避け、カササギとカッコウの雛が同じカササギの巣で一緒に成長する確率を最大にするため、可能な限りカササギの巣の間でカッコウの卵を交配し、カッコウの卵の孵化予定日をカササギの卵の孵化予定日と同じか1～2日遅くした。この方法によって、カッコウとカササギの巣が一緒に発育する異種特異的な巣の数を最大にすることができた［同様の実験方法については19を参照］。カササギ単独巣は単に寄生していない巣であり、カッコウ単独巣は寄生したカササギの巣で、カササギの巣子の自然死が起こった巣である（図1）。カッコウとカササギの巣は発育速度が異なるため[73]、同じような発育段階にある巣を採集するためには、巣を2回訪れる必要があった。ただし、1回の訪問で処理に必要な種（カササギかカッコウの巣）のみを操作し、他の種の巣は巣に残した。カササギとカササギがそれぞれ生後約15日と17日のときに、56羽の巣からマイクロバイオームサンプルを採取した。簡単に説明すると、滅菌リン酸緩衝生理食塩水（PBS、0.2M）で濡らした滅菌綿棒（APTACA、ref.2160、Canelli、イタリア）で、開口部を含む尿道扁桃腺の表皮をこすり、巣の皮膚マイクロバイオータを採取した。細菌サンプルのついた綿棒は、滅菌PBS 1mLとともに滅菌マイクロフュージバイアルに入れ、DNA抽出まで-18℃で保存した。サンプリング時に、デジタルキャリパーで足根長（精度0.01 mm）、定規で翅長（精度1 mm）、デジタルスケールで体重（精度0.01 g）、デジタルキャリパーで腺寸法（長さ、幅、高さ）を測定した（精度0.01 mm）。

DNA抽出とアンプリコン・シークエンシング

サンプリングした細菌群集からDNAを、FavorPrep™ Blood Genomic DNA Extraction Mini Kit（Favorgen Biotech Crop. 次に綿棒を取り除き、菌の入ったPBSを13,000rpmで5分間遠心分離した。上清を捨て、180μlのTES（25mM Tris-HCl、pH8、10mM EDTA、10%スクロース）、10mg/mlのリゾチーム、10mg/mlのRNアーゼをペレットに加えた。その後の工程はFavorPrep™プロトコールに従って行った。この抽出液から5 µlを使用してPCR反応を行い、尿道扁桃皮膚中の細菌DNAの存在を確認した。PCRは、プライマーB969F（ACGCGHNRAACCTTACC）とBA1406R（ACGGGCRGTGWGTRCAA）を用いて行った[75]。PCR産物は1%アガロースゲルで電気泳動して可視化した。ペアエンドイルミナシーケンス用のライブラリーは、Caporasoアプローチ[76]に従い、16S rRNAの細菌V6-V8領域を用いて、上記と同じプライマーペアを用いて2段階で構築した。これらのプライマーは細菌の増幅を最大化し、非特異的な真核生物の増幅を減少させる[77]。ライブラリーの構築とMiSeq（Illumina）プラットフォームでのペアエンドシーケンス（2×300）は、Institute of Parasitology and Biomedicine "López-Neyra" facilities（IPBLN、グラナダ、スペイン）で実施した。

バイオインフォマティクスによるアンプリコンデータ処理

まず、QIIME2 v2020.6[78]で、特に断りのない限りデフォルトのパラメーターを用いてアンプリコン配列を処理した。DADA2[79]を用いてプライマーのトリミングと配列品質のフィルタリングを行い、すべての配列を類似度100%のASV（Amplicon Sequence Variants）にクラスタリングし、Silva 138データベース[80]を用いて分類に割り当てた。プライマーが細菌に特異的であるため、非細菌配列、およびミトコンドリアまたは葉緑体と同定された配列はASV表から削除された。汚染配列は、Rの "Decontam "パッケージ[81,82]を用い、有病率法と0.4の閾値を使用して、野外（サンプルなしのオープンスワブ）と実験室（抽出と配列決定のブランク）の陰性対照から同定した。配列は整列され、QIIME2のalign-to-tree-mafft-fasttreeメソッドを使用して根付き細菌系統が生成された。1サンプルはリード数が著しく少なかった（2,500）ためフィルターで除外した。ASVテーブルは、"phyloseq "パッケージ[83]のarearfy_even_depthメソッドを用いて、最小サンプリング深度（14,877配列）に希釈した。

また、検出されたASVの中から、鳥類の潜在的な病原体と、種ごとのコアマイクロバイオームを同定した。潜在的な鳥類病原体については、まず原核生物の存在量表（ASV表）を推定機能的存在量プロファイルに変換するpythonのFAPROTAXスクリプト[84]を実行した。FAPROTAXによって動物病原体とみなされたASVは、鳥類の病原性を証明するために文献で検索された。さらに、Pathogen Host Interactionデータベース（PHI-base）[85]と2009年にBenskinらによって発表された総説[86]を用いて、鳥類の潜在的な既知の病原性細菌を含む属を検索した。これらのデータセットを用いて、入手可能な情報を持つ属に属する潜在的な病原性ASVを含む新しいASVテーブルを構築した（Additional file1）。また、R v4.0.2[82]の "phylosmith "パッケージ[87]を用いて、サンプルの少なくとも50%における相対存在量を0.0001%としてコアマイクロバイオームを算出した。カササギのみ、カッコウのみ、カッコウと一緒に成長したカササギ、カササギと一緒に成長したカッコウ）。次に、ASV表のサブセットを作成し、種ごとにコアマイクロバイオームに属さない分類群を除外した。

統計分析

アルファ多様性指標とベータ多様性距離行列はR v4.0.2 [82]で計算した。アルファ多様性は "microbiome "パッケージ[88]を用いてシャノンの多様性指標で計算し、フェイスの系統的多様性（PD）は "picante "パッケージ[89]を用いて計算した。β多様性行列はBray-Curtis距離、Jaccard距離、加重UniFrac距離、非加重UniFrac距離を用いて計算し、PCoAプロットはBray-Curtis距離を用いて作成し、"phyloseq "パッケージ[83]を用いて可視化した。

アルファ多様性指数とベータ多様性指数に影響を与えると予想される因子は、それぞれ混合モデルANOVAとPERMANOVAで探索した。種の同一性（以下、ID）の影響は、カッコウのみまたはカササギのみの巣が発達した巣（単一種の巣）の情報を用いて調べた。モデルには、固定因子として種IDを、ランダム因子として巣ID（その中に入れ子になっている、種ID）を含めた。カササギとカッコウの巣が一緒に発達する巣（異種巣）でも種IDの影響を調べたが、この場合、統計モデルには固定因子として種ID、ランダム因子として巣IDおよび巣IDと種IDの交互作用が含まれた。社会環境の影響については、単一種の巣で成長したカササギの巣雛と、異種巣でカッコウとともに成長した巣雛を比較することで分析した。これらのモデルには、社会環境（単一または異種カササギの巣）を固定因子、巣ID（社会環境内に入れ子になっている）をランダム因子として含めた。ブルードサイズはα多様性指標を有意に説明しなかったため（Additional file2）、統計モデルには共変数として含めなかった。

どの細菌属が4種類の社会環境間で有意な存在量の差を持つかを検証した。これはR v4.0.2 [82]の "microeco "パッケージ[90]のtrans_diff関数を用い、Wilcoxon Rank Sum法とFDR（False Discovery Rate）調整p値を用いて行った。また、ASV表全体を使って存在量の差分分析を行った。最後に、「vegan」パッケージのbetadisper関数[91]を用い、空間中央値と調整バイアスを用いて、カッコウと巣を共有しているカササギと共有していないカササギの分散の均一性を分析した。病原性を持つ可能性のある細菌を含むサブセット、またはコアマイクロバイオームのアルファ多様性およびベータ多様性に対する種IDと社会環境の影響を、上述と同じ統計モデルで検討した。ANOVAはSTATISTICA v.12 [92]で実施し、PERMANOVAはPrimer7 v.7.0.17 (PRIMER-e)で実施した。

結果

56の巣のサンプル（40のカササギと16のカッコウ、サンプルサイズは表1を参照）の配列決定に成功し、そこから21の細菌門に属する7,825のASVに分類される1,950,249の配列を得た。希釈化前の各サンプルの平均配列数は34,825.88（SD±10,692.12）であった。希少化により、ASVの総数は7,758に減少しました（Additional file3）。データセット全体では、ファーミキューテス（40.1%）、プロテオバクテリア（22.7%）、アクチノバクテリア（18%）、バクテロイデーテス（14.2%）で占められていた。両種ともファーミキューテス属が優勢であったが、個体差が大きいにもかかわらず種特異的な違いが見られた。カッコウではバクテロイデーテス門が2番目に多く、プロテオバクテリア門、放線菌門がそれに続いたが、カササギではプロテオバクテリア門が2番目に多く、放線菌門、バクテロイデーテス門がそれに続いた（図2A）。さらに、いくつかの細菌群はカッコウとカササギの両方のサンプルに現れたが（図2A）、最も多い属は鳥種によって異なっていた。カササギのサンプルでは、クロストリジウム属（4.8％）、腸球菌属（3.8％）、アシネトバクター属（3.3％）、シュードモナス属（3.2％）が最も多く、カッコウのサンプルではバクテロイデス属（12％）、クロストリジウム属（7.2％）、パラバクテロイデス属（6.4％）、ラクノクロストリジウム属（4.6％）が最も多かった（図2A；追加ファイル4）。

表1 種（カササギまたはオオハクビシン）と社会環境（単一種または異種種）の4つの組み合わせごとのサンプルサイズ（サンプリングした巣と巣の数）。

原寸表

図2

Aオオセッカとカササギの尿道腺皮膚における門レベルおよび属レベルの微生物組成。B単一種（M）または異種（H）の巣から得られたカササギとカッコウについて推定されたアルファ多様性指数（シャノンの多様性指数とフェイスの系統的距離（PD））の最小二乗平均（± 95％CI）。C異なる処理群間で共有されたASVの数を示すベン図。

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微生物の多様性

ASVの全セットを考慮すると、カササギとカッコウのサンプルのα多様性指数に有意な差は見られなかった（表2）。これは、単種または異種の巣から採取したサンプルの比較とは無関係であった（表2）。しかし、異種の巣から採集したカササギのα多様性は、単種の巣から採集したカササギのα多様性よりも有意に高かった（表2、図2B）。興味深いことに、異種巣で育ったカササギは、単種巣のカササギやカッコウよりも多くのASVをカッコウと共有していた（図2C）。

表2 カササギとカッコウの尿道腺皮膚の細菌群集におけるα多様性指標（シャノンの多様性指標とフェイスの系統的多様性（PD））に対する社会環境の影響と同様に、単一または異種の巣における種のIDの影響を調べた混合モデルANOVAの結果。細菌群集全体の多様性、コアマイクロバイオーム、潜在的に病原性のあるASVのサブセットの多様性に対する、種のIDと社会環境の影響を分析した。関連するp値が0.05未満の結果は太字で示した。固定因子（f）とランダム因子（rnd）を示す。

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カササギとカッコウの巣から採取したサンプルのベータ多様性を考慮すると、細菌群集は2種間で有意に異なり［重み付けしたUniFrac距離を除く（表3）］、PCoAプロットにおける95％信頼区間楕円はほとんど重なっていなかった（図3A）。この効果は、同じ巣で育ったカササギとカッコウの巣の標本を比較すると消失し（表3）、図3Aで点と95％信頼区間が重なることで明らかになった。さらに、使用する距離行列にかかわらず、社会的環境がカササギの細菌群集組成に影響を与える（表3、図3）。しかし、カササギのマイクロバイオームの個体差は、Bray-Curtis距離行列、Jaccard距離行列、重み付きUniFrac距離行列を考慮した場合（betadisper検定；F1,38< 2.64,p> 0.109）には社会的環境と関連しなかったが（図3C）、Unweighted UniFracを考慮した場合（betadisper検定；F1,38= 23.21,p< 0.001）には社会的環境と関連した。

表3 細菌群集全体、コアマイクロバイオーム、潜在的病原性ASVサブセットのβ多様性マトリックスを従属変数として分析したPERMANOVAの結果。分析では、カササギとオオハクチョウの巣の微生物群集に対する種IDの影響（単一種巣と異種巣を考慮）、および社会環境の影響を調べた。順列数は9999とした。p値が0.05未満の結果は太字で示した。固定因子（f）とランダム因子（rnd）を示す。

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図3

PCoAプロットは、(A)ASVの全セットと(B)病原性の可能性のあるASVのみを用いた、単一種（M）または異種種（H）の巣のカササギとカッコウのBray-Curtis距離行列に基づくマイクロバイオーム構成を示す。楕円は95％信頼区間。(C)単一種（M）または異種（H）の巣のカササギのBray-Curtis距離行列（betadisper分析）による群分散を示す箱ひげ図。(D)種間（カササギまたはカッコウ）および／または社会環境間（単一種（M）または異種種（H）の巣からの巣）で有意に異なるASVの全データセットからの属の存在量の差。リストはα=0.01のランダムフォレスト解析から得られた細菌属を示す。赤の下線は病原性の可能性がある属。

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30属の細菌がグループ間で有意に豊富であった（Additional file5）。13属、17属、21属がそれぞれ、単性巣のカササギよりも単性巣のカッコウ、異種巣のカッコウ、異種巣のカササギに多く生息していた。単一巣のカササギは異種巣のカササギよりも腸球菌の相対量が多く、異種巣のカササギとカッコウよりも大腸菌と赤痢菌と シュードモナスの相対量が多かった（図3D、追加ファイル5）。興味深いことに、異種混在巣のカササギは、単種混在巣のカッコウと異種混在巣のカッコウのいずれと比べても、豊富な属に違いは見られなかった。

コア微生物群

相対存在量が0.0001%以上で、1種のサンプルの50%に出現したコア微生物は、6門75属232種のASVから構成された（Additional file6）。これらのコアについて、単一種の巣から採取した2種の巣雛の間で、αおよびβ多様性に種間差が検出された（表2および3）。さらに、すべてのASVの結果と一致するが、異種混成巣の鳥類の細菌多様性と群集組成は種間で差がなかった（表2および3）。さらに、コアマイクロバイオームを探索したところ、カササギの巣の社会環境の違いも明らかになった（表2および3）。

潜在的病原性ASVの多様性と構成

潜在的病原性分類群のアルファ多様性は、単一巣と異種巣のいずれを考慮しても、カササギとカッコウの間で有意な差は見られなかった（表2）。同様に、巣を異種と共有していても、カササギのサンプルのα多様性指数に影響はなかった（表2）。潜在的病原体群集のβ多様性を見ると、単特異的な巣を比較し、Bray-CurtisまたはJaccard距離行列を考慮した場合、統計的に有意な種間差が見られた（表3）。しかし、同じ巣内で育ったカッコウとカササギの巣を比較すると、この効果は消失した（表3）。さらに、カササギの潜在的病原細菌のβ多様性は、Bray-CurtisおよびJaccard距離行列を考慮すると、社会環境によって異なっていた（表3）。さらに、Pseudomonas属、Escherichia -Shigella属、Enterococcus属は、単一巣で育ったカササギで有意に多かった（図3D）。

考察

カササギの宿主とカッコウの群れに寄生するカササギとの自然な関係を利用し、発育中のカササギと寄生したカッコウのヒナの尿道腺皮膚の微生物群集に社会環境が与える影響を明らかにした。予想通り、完全なマイクロバイオームと微生物コアの両方において、種特異的な多様性と組成が検出され、微生物群集の形成における種特異的要因の役割が明らかになった。しかし、予想通り、種が同じ巣に同居している場合、これらの種間差は消失した。これは、巣の子同士で共生微生物が社会的に伝達されるか、摂食する成虫や共有する物理的環境を介して微生物が伝達されることを示唆している［c.f.,93］。異種間の巣では、カササギの微生物叢が異種間の巣の仲間の微生物叢に類似するように変化することが観察され、変化した社会環境を介してカッコウとカササギの間で微生物が水平伝播している可能性が高い。最後に、社会環境がカササギの特定の病原性候補細菌にマイナスの影響を与えることが観察され、カッコウの存在がカササギの皮膚マイクロバイオームにプラスの影響を与える可能性が示唆された。

いずれの距離行列を用いても、単一種巣における尿道扁桃腺皮膚マイクロバイオームには種間差が認められたが、Weighted UniFracは例外であった。UniFracの距離は、考慮されたASVの系統的な関連を制御しており、差異がないことは、他の距離行列で検出された種間差異は、系統的に近縁なASVの相対的な存在量に起因していることを示唆しているのかもしれない。これらの種間差は、生物学的または里親からの微生物の垂直伝播だけでは説明できない。特にカッコウの場合、微生物の垂直伝播は産卵前に限定されるため、この傾向が顕著である [94,95]。このような違いは、例えば尿道腺分泌物の種特異的な化学組成のような、内在的要因に起因している可能性がある [58,68,69]。巣立ちの時期でさえ、鳥類はウロ扁桃腺分泌液で羽毛や皮膚の前処理をするため [96]、これらの分泌液の抗菌特性 [97,98]は、特定の細菌の定着を防ぎ [99,100,101] 、他の微生物分類群の増殖を刺激する可能性がある [69]。その結果、カササギとカッコウの尿道分泌物の特殊性が、特定の微生物が皮膚上で増殖するのに有利な種特異的な選択的環境を促進している可能性が高く、尿道分泌物の細菌株に対する促進作用または抑制作用を調べることによって、将来的にこの可能性を探る価値がある。種間の違いを説明するもうひとつの非排他的な可能性は、種特異的な糞便微生物 [19] が尿道扁桃腺の皮膚に移行する可能性である。カッコウは捕食者を阻止するために強い臭いを放つ糞便を持っており [102]、検出された種間差の原因となりうる特定の細菌群を宿主としている可能性がある。これらの化学物質を産生する細菌の一部は嫌気性細菌である可能性が高く、カッコウのサンプルに嫌気性細菌であるバクテロイデス、クロストリジウム、パラバクテロイデス、ラクノクロストリジウムの有病率が高いことが説明できる。

カッコウやカササギの腸内微生物群集では、肛門微生物群の種特異性が異種巣でも保持されている [19,21]。対照的に、皮膚マイクロバイオームは宿主と寄生虫の種ペアにおいて収束することがわかった。このことは、宿主に関連するマイクロバイオームが外部か内部かによって、社会的・共有的物理的環境の影響の大きさが異なることを示している［34,103］。同じ巣にいるカッコウとカササギの巣の間では、微生物組成（唾液マイクロバイオームなど）や食餌が類似しているにもかかわらず [19]、種特異的な肛門マイクロバイオームは、共有環境からの摂動に強い内部維持型消化管マイクロバイオームを示唆し [21]、一方、皮膚マイクロバイオームは水平伝播の影響を受けやすい。

微生物の社会的伝播に関する証拠は、主にカッコウに特異的な微生物がカササギに伝播する可能性に由来する。このカッコウからカササギへの一方向的な微生物の移動は、社会環境に対する皮膚マイクロバイオームの回復力も種間で異なることを示しているのかもしれない。巣に寄生するライフスタイルを考えると、カッコウはカササギの巣よりも微生物の体外垂直伝播に依存している可能性があり［c.f.,104］、一方で共生微生物の世代間伝播を確実にするために、より抵抗性の高い皮膚マイクロバイオームを持っている［c.f.,93］。このように、カッコウでは微生物の垂直伝播の機会が偏っているため、この種の宿主と共生生物の関係が変化し、世代を超えた微生物共生の喪失や代替が起こる可能性がある。しかし、飼育下のゼブラフィンチ（Taeniopygia guttata）とベンガルフィンチ（Lonchura striata domestica）の巣を使った交配実験が示すように、異種と巣を共有することの影響は一時的なものにすぎないかもしれない [45]。これらのケースでは、巣立ち期の早い段階で、肛門マイクロバイオームに対する里親の影響が消失した [45]。尿道扁桃腺の場合、その分泌は巣立ち期には十分に発達していない可能性があり［58］、したがって、関連するマイクロバイオームは巣立ち期の後半に形成される可能性が高い［105］。しかし、幼少期の社会環境が皮膚共生細菌の長期的な結びつきや世代間の移動にどのように影響するのか、その幅を完全に把握するためには、個体が生きている間の経時的な皮膚微生物の運命を探る必要がある。

病原性を持つ可能性のある細菌の社会的移動は、非病原性細菌のパターンと対照的であり、病原性を持つ可能性のあるシュードモナス属、エシェリヒア・シゲラ属、エンテロコッカス属の相対的な存在量は、異種の巣よりも単種の巣のカササギで有意に高かった。これらの属の有病率が異種同系群の巣で低いのは、巣の雛の皮膚微生物叢の多様性が並行して増加することによって媒介されている可能性がある。これは、微生物の多様性が増加することで、病原体のコロニー形成に対する抵抗力が増し［106,107］、宿主の免疫系も刺激されるからかもしれない［11］。あるいは、ウロ扁桃腺分泌物の特性、あるいはカッコウの腺内の共生防御細菌が、潜在的な病原体に対抗しているのかもしれない。仮にこれが宿主のカササギに対する病原体の減少というプラスの効果をもたらすとしても、子カササギの寄生による負のフィットネス効果に対抗できる可能性は低いだろう [108]。とはいえ、我々は菌株の病原性をテストしていないため、これらの推測は暫定的なものに過ぎず、病原性分類群に対する社会環境の影響を完全に理解するためには、鳥類に有害な影響を与える特定の細菌株と、それらがどのように同種・異種の巣の間で分布しているかを探る今後の研究が必要である。さらに、観察された病原性細菌に対する社会環境の悪影響の根底にあるメカニズムを解明するためには、これらの細菌分類群を分離し、カッコウやカササギの尿道腺分泌物との共培養アッセイを実施する必要がある。

結論

自然の宿主-兄弟寄生虫システムを用いて、我々は遺伝的近縁性と共有環境が皮膚マイクロバイオータに及ぼす影響を、相互作用のある個体の影響から分離することができ、野鳥の皮膚マイクロバイオームを決定する社会環境の役割を明らかにした。本研究は、皮膚マイクロバイオームは社会環境と巣環境から微生物が水平移動しやすいが、移動する細菌の属の大きさと同定は宿主の生態に依存することを示唆している。したがって、異種特異的な微生物に早期から曝露されることで野鳥の皮膚マイクロバイオームが変化し、有益な共生相互作用と拮抗的な共生相互作用の短期的・長期的安定性に影響を及ぼす可能性がある。

データと資料の入手

アンプリコン配列はGenBankのSRAアーカイブにアップロードされている（Accessions PRJNA957771）。

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参考文献のダウンロード

謝辞

Estefanía López Hernándezには実験室での作業を手伝ってもらった。また、研究グループはGuadix市役所から提供された宿泊施設を含む施設の恩恵を受けており、そこにはサンプルを迅速に処理するための小さな研究室が設置されている。

資金提供

Springer Nature社とのCRUE-CSIC契約により、オープンアクセス資金を提供。EM-Rはプレドクター契約（PRE2018-085378）により、研究グループ全体はCGL2017-83103-P、PID2020-117429GB-C21、PID2020-117429GB-C22プロジェクト（Ministerio de Ciencia e Innovación/Agencia Estatal deInvestigación/https://doi.org/10.13039/501100011033、"Fondo Europeo de Desarrollo Regional, a way of making Europe "より資金提供を受けた。

著者情報

著者および所属

  1. スペイン、アルメリア、04120、乾燥地帯実験施設（CSIC）、生態機能・進化学研究部門Ester Martínez-Renau & Juan José Soler

  2. グラナダ大学微生物学部、18071、グラナダ、スペインAntonio M. Martín-Platero & Manuel Martínez-Bueno

  3. 関連団体（CSIC）： Coevolución： クーコス、ホスペダドール、シンバイオンテス細菌、グラナダ大学、18071、グラナダ、スペインAntonio M. Martín-Platero, Manuel Martín-Vivaldi, Manuel Martínez-Bueno & Juan José Soler

  4. デンマーク自然史博物館、コペンハーゲン大学、コペンハーゲン、デンマークKasun H. Bodawatta

  5. デンマーク、コペンハーゲン、コペンハーゲン大学、グローブ研究所、分子生態学・進化学部門Kasun H. Bodawatta

  6. スペイン・グラナダ、グラナダ大学、動物学研究科、18071Manuel Martín-Vivaldi

  7. デンマーク、コペンハーゲン、コペンハーゲン大学、生物学部、生態学・進化学部門Michael Poulsen

貢献

JJSとMM-V：実験の構想・設計。JJSはフィールドワークを行った。AMM-PとMMB：実験室での作業。EM-R、JJS、AMM-P、KB：データの分析。EM-RはJJS、AMM-P、KB、MPの監督下で最初のバージョンを執筆した。すべての著者が最終版原稿に大きく貢献した。

著者

Ester Martínez-RenauまたはJuan José Solerまで。

倫理宣言

倫理承認および参加同意

動物実験は、スペイン・アンダルシア州政府環境局の審査・承認を得た（SGYB/FOA/AFR参照）。

発表に関する同意

該当なし。

競合利益

著者らは、競合する利害関係がないことを宣言する。

追加情報

出版社ノート

シュプリンガー・ネイチャーは、出版された地図の管轄権の主張および所属機関に関して中立を保つ。

補足情報

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権利と許可

オープンアクセスこの記事は、クリエイティブ・コモンズ表示4.0国際ライセンスの下でライセンスされています。このライセンスは、原著者および出典に適切なクレジットを付与し、クリエイティブ・コモンズ・ライセンスへのリンクを提供し、変更が加えられた場合にその旨を示す限り、いかなる媒体または形式においても使用、共有、翻案、配布、複製を許可するものです。この記事に掲載されている画像やその他の第三者の素材は、その素材へのクレジット表記に別段の記載がない限り、記事のクリエイティブ・コモンズ・ライセンスに含まれています。この記事のクリエイティブ・コモンズ・ライセンスに含まれていない素材で、あなたの意図する利用が法的規制によって許可されていない場合、あるいは許可された利用を超える場合は、著作権者から直接許可を得る必要があります。このライセンスのコピーを見るには、http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/。

転載と許可

この記事について

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Martínez-Renau、E.、Martín-Platero、A.M.、Bodawatta、K.H.ら、社会的環境は、発達中の鳥類の皮膚上の微生物叢と潜在的に病原性のある細菌群集に影響を与える。

引用文献のダウンロード

  • 2023年8月24日受領

  • 受理2024年6月28日

  • 2024年8月15日発行

  • DOIhttps://doi.org/10.1186/s42523-024-00327-2

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キーワード

動物マイクロバイオーム

ISSN: 2524-4671

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