生息地の分断に対するシロクロラングール（Trachypithecus leucocephalus）の腸内細菌叢の反応

2023年2月20日 11:00

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ORIGINAL RESEARCH（オリジナル研究）論文
Front. Microbiol.、2023年2月13日
第2部脊椎動物の消化器官における微生物
第14巻 - 2023年｜https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1126257
生息地の分断に対するシロクロラングール（Trachypithecus leucocephalus）の腸内細菌叢の反応
Ying Lai1,2,3, Yanqiong Chen1,2,3, Jingjin Zheng1,2,3, Zheng Liu1,2,3, Dengpan Nong4, Jipeng Liang4, Youbang Li1,2,3 and Zhonghao Huang1,2,3*.
1中国教育部希少・絶滅危惧種生態環境保護重点実験室（広西師範大学）、桂林、中国
2広西師範大学希少・絶滅危惧動物生態学重点実験室、中国桂林市
3広西師範大学生命科学学院（中国・桂林市
4広西崇左白頭ラングール国立自然保護区管理センター、崇左、中国
白頭黒ラングール（Trachypithecus leucocephalus）はカルスト林にのみ分布し、生息地の分断により絶滅の危機に瀕している。腸内細菌叢は、ラングールの石灰岩林における人間による攪乱に対する反応を包括的に研究するための生理学的データを提供することができるが、これまでラングールの腸内細菌叢の空間的変動に関するデータは限られている。本研究では、中国広西崇峻白頭黒ラングール国立自然保護区において、白頭黒ラングールの腸内細菌叢の場所間変動について検討した。その結果、生息環境の良いBapen地区のラングールは、腸内細菌叢の多様性が高いことがわかった。バペン群では、バクテロイデット目（13.65% ± 9.73% vs. 4.75%±4.70%）とその代表科であるプレボテラ科が有意に豊富であった。Banli群では、Firmicutes（86.30% ± 8.60% vs. 78.85%±10.35%）がBapen群よりも高い相対濃度で観察された。Oscillospiraceae (16.93% ± 5.39% vs. 16.13% ± 3.16%), Christensenellaceae (15.80% ± 4.59% vs. 11.61% ± 3.60%), norank_o__Clostridia_UCG-014 (17.43% ± 6.64% vs. 9.78% ± 3.83%) はBapenグループと比較して増加していることが確認された。このような微生物相の多様性と組成のサイト間変動は、分断化による餌資源の違いによって説明できると考えられる。さらに、Banli群と比較して、Bapen群の腸内細菌叢の群集形成はより決定論的な要因に影響され、移動率が高かったが、両群間の差は有意ではなかった。これは、両群とも生息地の分断が深刻であることに起因しているのかもしれない。今回の結果は、野生生物の生息地の完全性にとって腸内細菌叢の反応が重要であること、野生生物が人間の攪乱や生態系の変動に反応するメカニズムを研究するために、生理学的指標を用いる必要性があることを明らかにした。

1.はじめに
動物は、過酷な生存条件に直面したとき、行動を変化させることでさらなる適応を図ることができない場合、一般的に生理的調節に依存する（Wong and Candolin, 2015; Bahram et al, 2016）。様々な生理的表現のうち、腸内細菌叢は野生動物の生理状態、さらには健康状態を表す有効な指標と考えられる（McManus et al.、2021）。腸内細菌叢と宿主の長期的な相互作用の中で確立される動的なバランスは、エネルギー獲得と栄養代謝に関連し（Wuら、2011）、免疫系（Matsonら、2021）、神経系（Cryanら、2019）、成長（Groerら、2014）などに影響を与える。激しい影響は、通常は比較的安定している腸内細菌叢を著しく乱し、基本的な抵抗力や回復力を失わせ、最終的に様々な疾患につながる可能性がある（Downing and Leibold, 2010; de Mazancourt et al.）

腸内細菌叢は宿主の遺伝に大きく依存しているが、環境要因も腸内細菌叢の構造と機能を形成し、宿主の解剖学的および生理学的特性の影響をも上回る（Dominguez-Belloら、2010; Rothschildら、2018）。質の異なる生息地に分布する同種の動物は、固有の腸内細菌叢を持つ（Amato et al., 2013; Barelli et al., 2015）。例えば、クロホエザル（Alouatta pigra; Amato et al., 2013）やウズングワアカコロブスザル（Procolobus gordonorum; Barelli et al., 2015）は、断片化がより激しい地域に生息する場合、断片化がより少ない生息地に生息する場合と比較して腸内細菌の存在量と多様性が低くなることが示されている。標高条件によってグループ化された異なる地理的集団に分布するアカゲザル（Macaca mulatta）の腸内細菌叢には大きな違いがあり、それは新しい独自の微生物叢の産生によって明らかにされる（Zhao et al.、2018）。さらに、霊長類の腸内細菌叢における多様性の低下は、灰褐色ネズミキツネザル（Microcebus griseorufus）で観察されており、これは各生息地の人間の侵略の程度の差に関連していると考えられ、バレサル（Chlorocebus djamdjamesis）でも発生している（Trosvik他、2018；Wasimuddin他、2022）。有益な腸内細菌叢と機能的代謝遺伝子の豊富さは、種の健康と関連しており、生息環境の悪いものは減少傾向を示し、これらの個体はより潜在的な疾患リスクを持っていることを示している（Amato et al., 2013; Barelli et al., 2015; Trosvik et al., 2018; Wasimuddin et al., 2022）。さらに、異なる生息地に住む動物の腸内細菌叢の違いは、生態学的変化と行動調整、特に食餌組成に対応する適応的変化の結果である（Wuら、2011；McManusら、2021）。

与えられた微生物叢のマトリックスを供給することによって、食事は、宿主が腸内微生物叢の多様性と組成を変化させるために、対応する分解能力を選択し、拡大することを支援するなど、宿主の腸内微生物叢の形成に重要な役割を果たす（Wu et al.）例えば、草食動物は肉食動物や雑食動物に比べ、より複雑な食餌をとるため、高い腸内多様性を示す（Ley et al.）具体的には、Bacteroidetesは複雑な植物多糖を加水分解する酵素をコードする遺伝子を持ち（Grondin et al., 2017）、Firmicutesはリグニン分解機能を持つとされる（Liu et al., 2019; Que et al., 2022）。宿主は、食物を短鎖脂肪酸（SCFAs; Turnbaugh et al., 2006; Sun et al., 2022）に変換する腸内細菌叢の助けを借りて、主要なエネルギーおよび栄養の需要を満たしている。それゆえ、草食動物の腸内細菌叢には、両門が大きな割合で存在することが多い（De Filippis et al.、2016）。野生の霊長類では、バクテロイデーテスの相対存在度が高いほど、果実、若葉、芽など、質の高い生息地に広く分布している高品質の食物の消化に関連している（Li et al.、2021；Xia et al.、2021）。一方、Firmicutesがより多く存在することは、高品質の食物資源が少ない低品質の生息地に対する反応とみなされている（Li et al, 2021; Xia et al, 2021）、フランソワ・ラングール（Trachypithecus francoisi; Chen et al., 2020）やシルバー・ラングール（Trachypithecus cristatus; Le et al., 2019; Que et al., 2022）など粗セルロースやリグニンを分解しなければならない他の典型的な葉食性霊長類で観察されているように、です。したがって、宿主の腸内細菌叢と食事、生息地の関係についてのデータは、適応戦略についての洞察をもたらし、結果として効果的な野生動物保護を促進することができる。

宿主が環境に敏感であるかどうかは、微生物群集の形成過程に触れる（Zhou and Ning, 2017）。微生物群集の組み立てを理解するための理論的枠組みとして、ニッチ理論とニュートラル理論がある（Dini-Andreote et al.、2015）。中立説は、確率的プロセスが微生物群集の誕生、死、移動、生態学的ドリフトと相関しているとし、ニッチ説は、決定論的プロセスが生物的および生物的要因と関連していると主張している（Fargione et al.、2003；Zhou et al.、2013）。群集形成において決定論的プロセスと確率論的プロセスのどちらが支配的であるかは議論の的となっている（Chen et al., 2019; Li et al.）確率的プロセスと決定論的プロセスの相対的重要性は、中立的コミュニティモデル（NCM; Sloan et al.、2006）を用いて定量化できる。例えば、NCMは、人間の攪乱下にある河川において、決定論的プロセスと確率論的プロセスが共同で微小真核生物の群集形成を形成することを明らかにした（Gad et al.、2020）。しかし、亜熱帯の河川では、水がより複雑で変化しやすいため、この集合体は確率的なプロセスによって形成される（Chen et al.、2019）。一方、季節を変えて異なる餌を食べたアカゲザルの研究では、環境のフィルタリングに起因する微生物叢の集合において、決定論的プロセスが支配的な役割を果たすことが確認された（Liu et al.）微生物叢における決定論的プロセスと確率論的プロセスの重要性の変動は、生息地依存的であると考えられる。したがって、生物群集における集合プロセスを調べることは、微生物叢における生物多様性の形成・維持機構を説明する上で重要である（Zhou and Ning, 2017; Heys et al, 2020）。

白頭黒ラングール（Trachypithecus leucocephalus）は、中国広西南区の石灰岩林にのみ分布し、IUCNレッドリストで危機的絶滅危惧種に指定されている（Bleisch and Long, 2020）。これらのラングールは葉を食べる動物で、若い葉を好みます（Huang et al.）これらの動物は、人間の攪乱によって悪化した深刻な生息地の分断に直面し、その生存を脅かされている（Huang, 2002; Li and Rogers, 2005）。広西崇藏白頭巾羚羊国家自然保護区は、大林、杜珠、坂里、八鵬の4つの地域から構成されている。本研究は、坂里と八鵬で実施した。BanliエリアはBapenエリアよりも断片化が深刻で、人間の攪乱の増加により植物の多様性が低い（Huang et al.、2008a；Huang et al.、2017）。これまでの研究では、シロクロラングールの行動生態に着目し（Zhou et al., 2011; Huang et al., 2017; Zhang et al., 2021）、生息地の断片化に対する適応性に関するデータを提供してきた。しかし、ラングールの生息地の断片化に対する生理的反応のメカニズムは依然として不明である。そこで、本研究では、シロクロラングールの糞便サンプル203個から腸内細菌叢を解析した。まず、腸内細菌叢の構造的特徴を説明し、さらに腸内細菌叢の多様性と構成におけるサイト間変動を比較した。最後に、NCMを適用して腸内細菌叢の群集形成過程の相対的重要度を評価した。我々は以下の予測を検証した。

(1) 食餌の多様性と腸内細菌叢の間には正の相関が見られる（Heiman and Greenway, 2016; Frankel et al., 2019）。植生多様性が低いより細分化された生息地は、バンリ群を刺激して採食し、食餌の多様性を高める（Huang et al., 2017; Zhang et al., 2021）。したがって、Banli群の腸内細菌叢の多様性は、Bapen群よりも高くなると予測された。

(2)断片化した生息地の若葉は一般的に制限されている（Zhou et al.）より深い生息地の分断に苦しむBanliグループは、成熟した葉などの低品質の食物に大きく依存することになる（Li et al.、2016）。したがって、我々は、Banliに住むラングールはセルロース分解菌の相対的な存在量がより高くなることを予測した。

(3) 植生多様性が低いと資源獲得競争が激化する可能性がある（Li et al., 2022）。Banliは植生多様性が低い（Huang et al.、2008a）。そのため、Banli 地域におけるラングールの腸内細菌叢の群集形成は、決定論的プロセスの影響をより強く受けると予測された。

材料と方法
2.1. 調査地、調査対象者、サンプル採取
本研究は，標高400～600mの石灰岩林に覆われた広西崇藏白頭巾蛇国家自然保護区（107°16′53″～107°59′46″E，22°10´43″～22°36´55″N）において行った（広西林業部，1993）．本研究のための糞便サンプルは、BanliとBapenの9つのグループから収集された。Banliからは、2020年12月から2021年1月、2021年6月から7月の間に155の糞便サンプルを採取した。Bapenからは、2021年7月から11月にかけて48サンプルを採取した（補足表1）。ホワイトヘッドクロラングールは、崖の洞窟や隙間を定宿としており、朝、寝床を離れる前に洞窟の縁で排泄をする。私たちは、ラングールが去った後の崖の下で糞を採取した。採取の際、滅菌手袋を着用し、滅菌した竹串で汚染されていない内部部分を～3～5g採取し、滅菌した採取管に入れた。明確な印をつけた後、直ちにドライアイスボックスに入れ、その後、-80℃の超低温冷蔵庫に移し、さらにDNAを抽出するまでの間、保管した。

2.2. 2.2. 倫理的承認
我々は広西崇藏白頭巾羚羊国立自然保護区の管理センターの許可を得てラングールの糞便サンプルを採取した。本研究では、動物組織への侵襲的な処置は行わなかった。さらに、採取によるストレス反応を避けるため、ラングールが寝床を離れてからサンプルを採取しました。

2.3. DNA 抽出、PCR 増幅、塩基配列の決定
E.Z.N.A.® Soil DNA Kit (Omega Bio-Tek, America) を用いて、シロクロラングールの糞便から全 DNA を抽出した。DNA の濃度と純度の検出には NanoDrop 2000 (Thermo Fisher Scientific, America) を、DNA の抽出品質の検出には 1% アガロースゲル電気泳動法を用いた。TransGen AP221-02反応系（TransGen，中国）は，5×FastPfuバッファー4μL，2.5mM dNTPs 4μL，フォワードプライマー（5μm）およびリバースプライマー（5μm） 0.8μL, FastPfuポリメラーゼ 0.4μL, BSA 0.2μL, テンプレートDNA 10ng, 試薬総量が20μLとなる十分なddH2Oから構成されていた。この系では、特異性の高い増幅プライマーを用いた（338F：5′-ACTCCTACGGGAGGCAGCAG-3′および806R：5′-GGACTACHVGGTWTCTAAT-3′；森ら、2014年）。増幅されたDNAは、まず95℃で3分間変性させ、次に28回のPCRサイクル（95℃で30秒間変性、53℃で30秒間アニーリング、72℃で45秒間延長）を行い、最後に72℃で10分間延長して、PCRアンプモデルABI GeneAmp® 9700（ABI、アメリカ）を用いて16S rDNA V3-V4領域に位置する増幅産物を得た。各サンプル3回繰り返し実行し、同一サンプルの産物を混合して2%アガロースゲル電気泳動で検出し、AxyPrep DNA Gel Extraction Kit (Axygen, America)を用いて回収した。PCR産物はQuanti Fluor™-ST Blue Fluorescence Quantification System (Promega, America) を用いて検出・定量した後、各サンプルのシークエンス量に応じた割合で混合し、定量した。蛍光測定結果に応じて、NEXTFLEX Rapid DNA-Seq kit (Bio Scientific, America) を用いてシーケンスライブラリーを構築した。シーケンシングプラットフォームはIllumina Miseq PE 300 (Illumina, America)を使用した。

2.4. バイオインフォマティクスと統計解析
以下の手順は、Majorbio Cloud Platform1上で行った。生配列は、Trimomaticを使用して品質管理された。このステップでは、プライマーリンカーを含む反復的で低品質な（<20 bp）配列やNの割合が高い配列を除去し、品質管理後に<50 bpのリードをフィルタリングした。シーケンシングで得られたPEリードは、Flash 1.2.112 (Magoč and Salzberg, 2011)を用いて、オーバーラップ関係に従ってスプライシングを行った。冗長で存在量の少ない配列はUsearch 113 (Edgar, 2010)で、キメラはUCHIME (Edgar et al., 2011)で除去し、有効な配列を得た。全サンプルの有効配列をUparse 114 (Edgar, 2013)を用いて97%の閾値でクラスタリングし、OTUを求めた。Qiime 1.9.15 (Caporaso et al., 2010) を用いてOTU代表配列を生成し、代表配列との類似度が97%以上の有効配列を選択して、オリジナルのOTUテーブルを生成した。得られたOTUを16S rRNA SILVA 138細菌データベース6と比較し、RDP Classifier7を用いて種分類アノテーションを行い、分類信頼度を80%に設定した。サンプルは最小限の配列数で2回レベル分けを行い、細菌ドメインのOTUのみを残し、最終的にその後の解析に用いるOTUテーブルを得た。

アルファ多様性解析は、Mothur 1.30.3.8 を用いて行った。希釈曲線は、この配列決定のデータが十分かつ合理的であるかどうかを判断するために使用された。invSimpsonの値はSimpson指数の逆数を表し、Shannon指数との値の変動は種の多様性に比例する。ACE指数とChao指数は、群集の種の豊かさを示す。主座標分析（PCoA）は、サンプルにおける群集組成の類似性または変動性を反映する。異なるサンプル点間の距離はQiime 1.9.1を使って計算した。2地点間の試料種の有意差は、信頼区間95%のWilcoxon rank-sum検定を用いて解析し、結果は補正p値で表した。Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG) データベースに基づき、PICRUSt 2 (version 2.2.09; Douglas et al., 2020) により糞便サンプル中の腸内細菌叢の機能予測を実施した。KEGGパスウェイの3レベルから得られた情報に従って、各レベルのアバンダンスを計算し、KEGGパスウェイのアバンダンステーブルを得た。機能パスウェイのサイト間差は、Mann-Whitney U-test を用いて解析した。

以下の操作は、R 4.1.2 を用いて行った。アルファ多様性指標を log10 (x) の形式に変換した (Warton and Hui, 2010)。これらは箱ひげ図として可視化され、一般化線形混合モデル（GLMM）計算に使用された。GLMMは、ホワイトヘッドクロラングールの腸内細菌叢のα多様性のサイト間差の比較に使用された。このモデルでは、地理を固定因子、指標を応答変数、異なるサル群をランダム因子として設定した。固定因子が応答変数に与える影響を調べるため、ANOVAを用いて固定因子を含むモデルと含まないモデルの差を比較した。

次に、腸内細菌叢の集合における確率的プロセスの相対的重要性を示すため、OTU表に基づいてNCMを構築した（Sloan et al.）このモデルは、腸内細菌群集の移動率（m値で示す）および構築過程におけるランダム効果の影響（R2で示す）を推定した。m 値は分散制限に反比例し、希少な分類群よりも豊富な分類群の方が、生態学的ドリフトによって単一の宿主から消滅する可能性が高いため、一般に高いことが示される。0-1の範囲でR2が確率的効果、残りが決定論的効果（1-R2）を表しています。

randomForest パッケージを用い，ランダム・アンド・プットバック・サンプリングの原則 (Breiman, 2001) に従ってデータを処理し，大規模な決定木を構築した．ランダムフォレストモデルを得るために，オブジェクトを逐次分類した．細菌分類群の相対的重要度はMean Decrease Giniを用いて表現し，値が大きいほど重要であるとするランク付けを行った．ランダム分類器の性能を保証するために，以下のステップを実施した．まず，サンプルの70%の割合をトレーニングセット，残りの30%をテストセットとし，モデル性能の評価の基礎とした．次に，10 回のクロスバリデーションを行い，評価結果の不確実性を回避するために 5 回繰り返す．最終的に，pROC パッケージ (Robin et al., 2011) を用いて，0.5（無意味な分類）から 1（完全な分類；Robin et al., 2011）までの値を考慮し，曲線下面積（AUC）値を求めた．

結果
3.1. 腸内細菌叢組成のばらつき。BanliグループはBapenグループに比べ、より多くの固有分類群を有し、Firmicutesの細菌分類群に富んでいた。
品質管理後、203の糞便サンプルから合計11,291,593の最適化された配列が得られ、サンプルあたりの平均配列数は55,624±13,334であった（補足表2）。平板化後のOTU表では、3,091 OTU、35 phyla、384 family、778 generaが明らかになった。全サンプルにおけるGoodのカバレッジ推定値は98.40%から99.68% (99.38% ± 0.22%; 補足表3) であり、配列決定結果はサンプル中の微生物種の実際の出現を代表していることが示された。また、Shannon曲線（補足図1A）とSob曲線（補足図1B）を見ると、すべてのサンプルの曲線が漸近しており、シーケンシングデータの量がサンプル中の微生物多様性情報の大部分を反映するのに十分であることを意味している。

バンリグループとバペングループのラングールは、1878 OTU、31 phyla、284 familyを共有していた。バンリグループは1,024のユニークなOTUと79のユニークなファミリーを持ち、バペングループは189のユニークなOTUと21のユニークなファミリーを示していた。さらに、すべてのグループが2つのユニークな門を有していた（補足図2）。

門レベルでは、すべてのサンプルがFirmicutes (Banli group: 86.30% ± 8.60% vs. Bapen group: 78.85% ± 10.35%), Bacteroidetes (4.75% ± 4.70% vs. 13.65% ± 9.73%), Actinobacteria (3.88% ± 3.56% vs. 1.82% ± 2.04%) で占められていて、相対存在量全体の94%超に達している (Figure 1A). 科レベルでは、Oscillospiraceae (Banli group: 16.93% ± 5.39% vs. Bapen group: 16.13% ± 3.16%), Christensenellaceae (15.80% ± 4.59% vs. 11.61% ± 3.60%) and norank_o__Clostridia_UCG-014 (17.43% ± 6.64% vs. 9.78% ± 3.83%; 図1B)などが上位3位であった。その他の門・属レベルの分類群を補足表4, 5に示す。

図1
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図1. 門（A）および科（B）レベルの腸内細菌叢の構成。相対存在量が1%未満の分類群はすべて「その他」に分類された。腸内細菌叢の門（C）および科（D）レベルでの組成差分析。上位15細菌分類群のみを表示。有意差はp＜0.05の場合は「」、p＜0.01の場合は「」、p＜0.001の場合は「」で表現した。

サンプル中の優占するフィラやファミリーは、Wilcoxon rank-sum testを用いてグループ間の差異を分析した。その結果、門レベルでは、BanliグループのFirmicutesとActinobacteriaの相対量がBapenグループのそれより有意に多く、BacteroidetesとProteobacteriaはBanliグループと比較して有意に増加した（Figure 1C）。科レベルでは、微生物相におけるChristensenellaceaeとnorank_o__Clostridia_UCG-014の相対量がBapen群に比べ有意に増加し、Bapen群におけるUCG-010、Prebotellaceae、Butyricoccaceaeの相対量はBanli群に比べ有意に増加していた(図1D)。両分類レベルの様々な種の詳細は、補足表4, 5に記載した。

ランダムフォレストモデルを用いて、部位間変異の形成を促進する腸内細菌叢の重要度をランク付けするための分類子を構築した。門レベルでは、ホワイトヘッドクロラングールの腸内細菌叢の部位間変動に寄与する最も重要な分類群はBacteroidetesであり、ProteobacteriaとCampylobacterotaがそれに続いた。科レベルでは、これらの変動はButyricoccaceae, Peptococcaceae, Rikenellaceaeによって説明された。また、門、科レベルのAUC値はそれぞれ0.963、1.000であり、非常に優れた分類であることがわかった（Fig.2）。

図2
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図2. 門（A）および科（B）レベルの平均減少ジニの値に基づく相対重要度ランキングの結果。門 (C) と科 (D) レベルでランダムフォレストモデルの分類器の効果を検証するために使用した ROC 曲線。AUCの値と1の差が近いほど，分類結果が良好であることを示す。

3.2. 腸内細菌叢の多様性のばらつき。バペングループはバンリグループに比べ、アルファ多様性指数が高い
α多様性解析の結果、Shannon index（Banli group: 4.821 ± 0.370 vs. Bapen group: 4.984 ± 0.264）と invSimpson index（57.575 ± 22.396 vs. 73.890）を算出し、Bapen groupの方が高いことがわかった。 890 ± 23.367）には有意差があった（Shannon：χ2 = 5.792, df = 1, p = 0.016; invSimpson：χ2 = 7.734, df = 1, p = 0.005）．しかし、ACE指数とChao指数は、有意な部位間変動を示さなかった（図3A）。平均値、SD値、GLMMの詳細な結果をそれぞれ補足表3, 6に示す。

図3
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図3. Banli群とBapen群の腸内細菌叢のα多様性との比較（A）。有意差はp＜0.05の場合は「」、p＜0.01の場合は「」、p＜0.001の場合は「」で表わした。OTUに基づく腸内細菌叢のβ多様性の地域比較（Adonisによる検定）（B）。

Bray-Curtisに基づくPCoAの結果、ラングールの腸内細菌叢の構造は地理的グループ間で有意に異なる（R2 = 0.093, p = 0.001）ことが示された（図3B）。

3.3. 腸内細菌叢の機能プロファイルの変動：BanliグループはBapenグループより豊富な機能パスウェイを有していた
KEGGパスウェイレベル1では、細胞プロセス、環境情報処理、遺伝情報処理という3つのパスウェイがBanliグループでより濃縮されていた。残りの3つのパスウェイは、両群間に有意差はなかった。KEGGパスウェイ2では、代謝に関連するパスウェイがBanliグループよりもBapenグループでより多く存在していた。具体的には、他のアミノ酸の代謝、糖鎖の生合成と代謝は、BanliグループよりもBapenグループでより多く濃縮されていた（図4）。

図4
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図4. 経路レベル1（A）と経路レベル2（B）における、シロクロラングールの腸内細菌叢における機能プロファイル予測の違い。有意差はp<0.05の場合は「」、p<0.01の場合は「」、p<0.001の場合は「」で表現した。オレンジ色のバーはバンリグループ、青色のバーはバペングループを表す。

3.4. 腸内細菌叢のコミュニティーアセンブリ。2 群に共通する説明と移動率
NCMの結果、ランダム効果により、シロハララングールの腸内細菌叢の群集形成を50.3%（Banli群）、48.1%（Bapen群）説明することができた。腸内細菌叢の移動率は、Banli群（m = 0.124）よりもBapen群（m = 0.135）の方が高いことがわかった。バンリ群の腸内細菌叢のうち、59.7%はモデルで計算したランダム効果の理論予測範囲内にあったが、23.6%はこの値より上、16.7%はこの値より下であった。バペン群の腸内細菌叢は、モデルで測定した理論予測値の区間内に入る割合は78.8％で、この上限を超えるものは13.2％、下回るものは8.0％であった（図5）。

図5
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図5. バンリ群（A）とバペン群（B）の腸内細菌叢のコミュニティ構築における確率過程の定量結果。腸内細菌叢のコミュニティ構築におけるランダム効果は「R2」で表した。また、微生物群全体の種の移動率を "m "で示した。黒実線は、実際に発生したOTUの頻度とモデルで予測された理論上の頻度との間の最適な適合度を示す。2本の破線の間のフィールドは95%信頼区間を意味し、それを超えると異常値となる。

4.考察
4.1. 腸内細菌叢の特徴
断片化した生息地におけるシロクロラングールの腸内細菌叢では、FirmicutesとBacteroidetesが優勢な分類群であった。先行研究では、四川鼻猿（Rhinopithecus roxellana; Su et al., 2016）やUdzungwa red colobus monkeys（Barelli et al., 2015）などのコロビン類でも同様の結果が得られている。また、同所的なアカゲザルとフランソワ・ラングールも同様のパターンを示している（Chen et al.、2020）。この結果は、程度の差こそあれ、生息地の分断化が関係しているのかもしれない。一般に、生息地の質の低下は、果実などの質の高い食資源の不足につながる（Zhao et al.）エネルギーと栄養の基本的なニーズを満たすために、生息する霊長類は、生息地の破壊に対応して同様の採食戦略を用いて、成熟したものを含む葉を優先的に食べ、その結果、腸内細菌叢の組成が形成される（Huangら、2008b；Wuら、2011年）。ファーミキューテス類とバクテロイデーテス類は、これらの霊長類の葉を主食とする食事に顕著な植物性多糖類の消化に大きく寄与していると考えられる（Barelli et al.、2015；Su et al.、2016；Chen et al.、2020）。

具体的には、Firmicutesは食物繊維を分解し（Sun et al., 2022）、宿主の腸壁にエネルギーとして直接吸収されるSCFAに変換する（Turnbaugh et al., 2006）ことに関連している。また、Oscillospiraceae（Firmicutes）は両群で最も高い相対量を示し、ムチンの分解に関与している可能性がある（Raimondi et al.、2021年）。ムチンは、消化管内の粘液の主要成分であり、物理的・化学的ダメージから宿主を保護する（Raimondi et al.）十分なムチンは、腸内の硬い食物繊維の円滑な移動を助け、有毒な二次代謝物の腸粘膜への漏出リスクを低減すると考えられる（Raimondi et al.、2021）。しかし、ムチンの異常な上昇は、炎症性腸疾患と関連している可能性がある（Raimondi et al.、2021）。Oscillospiraceae、Christensenellaceae、およびnorank_o__Clostridia_UCG-014は、SCFAの生産に関与すると考えられている（Morotomi et al, 2012; Koeck et al, 2014; Konikoff and Gophna, 2016）。さらに、Firmicutesに属するRuminococcaceaeとLachnospiraceaeは、他の研究でもしばしば報告されており、我々の結果でも比較的高い割合を占め、植物多糖の効率的な分解に大きく貢献している（Arumugam et al, 2011; Tomova et al, 2019）。バクテロイデテスはタンパク質や動物性脂肪の分解と密接な関係があり（Wu et al., 2011）、果物などのペクチンや単純炭水化物を分解することができる（Hale et al., 2019）。Prevotellaceae（Bacteroidetes）は、動物の餌に含まれる果物の割合と密接な関係がある（Sun et al.，2016）。これらの高濃度分類群は，エネルギー収支のバランスと，断片化された生息地におけるシロクロラングールの健康維持に不可欠である。

これら2つの系統の相対存在量のサイト間変動は，F/B（FirmicutesとBacteroidetesの相対存在量の比；Turnbaughら，2006）を用いて表すことができる。フランソワ・ラングール（8.24）（Chen et al., 2020）やウズベキア・コロブスモンキー（6.22）（Barelli et al., 2015）などの葉食性霊長類は、アカハラキツネザル（Eulemur rufifrons）（0.98）（Murillo et al, 2022）、ブラウンキツネザル（Eulemur fulvus）（0.5）（Greene et al., 2021）、チベットザル（Macaca thibetana）（2.65）（Xia et al., 2021）など雑食性の霊長類と同様であった。本研究では，シロクロラングールのF/Bは前述の種（12.34）よりはるかに高かった．F/Bはエネルギー獲得能力と正の相関がある（Turnbaugh et al.，2006）。ラングールのF/Bが高いのは、石灰岩林の生息地の分断により、良質な餌が不足し、それに対応するために高いエネルギー要求をしている可能性がある。

葉食性の霊長類では、腸内細菌叢はファーミキューテス、バクテロイデーテス、アクチノバクテリア、プロテオバクテリアが主に支配的であるが、その相対量の順序にわずかな違いがある。シロクロラングールでは、ある状況下において、プロテオバクテリアまたはアクチノバクテリアの相対量がバクテロイデット属の相対量より高くなる傾向が見られることがある（Queら、2022）。プロテオバクテリアは、動物性タンパク質の消化を促進することが示されている（De Filippo et al.、2010）。並行して、この門には多くの疾患を引き起こす属が含まれており、それゆえ、その相対的な存在量の不規則かつ急激な上昇は、個人の健康状態を最初に反映するものとして頻繁に役立つ（Shin et al.）アクチノバクテリアもまた、腸の恒常性の維持に不可欠な役割を果たしており、その中でも最も広く認識されているビフィズス菌は、プロバイオティクスとして広く利用されているほか、グリコシルヒドロラーゼを生産することで植物多糖の加水分解を助けることができます（Pokusaeva et al.）腸内細菌叢は、生存の必要性に合わせて相対的な存在量を調整することで可塑性を高めるが、高存在量の分類群の種を変えることはない。

4.2. 腸内細菌叢の部位間変動
バペングループの腸内細菌叢のα多様性は、より細分化された場所に生息するバンリグループのそれよりも高いことが示されたが、これは予測1とは逆の結果であった。より分断された場所に生息するラングールは省エネ戦略をとり、エネルギーを得るためにより多くの種類の植物に依存するため、Banliグループはより高い食餌多様性を示す（Huang et al.）しかし、バンリグループは、予想通り、腸内細菌叢の高いアルファ多様性を示さなかった。この観察は、腸内細菌叢の多様性が食餌の多様性と正の相関があると考えるクロホエザル（Amato et al., 2013）およびウズングワアカコロブスザル（Bareli et al., 2015）に関する先行研究の結果と矛盾している。このパターンは、2つのグループが受けた追加的な人的攪乱の程度と、多様性のもう一つの指標である均整度と関連している可能性がある。生息地の分断そのものではなく、追加の人間による撹乱が腸内細菌叢の多様性の減少に関与している可能性がある（Fackelmann et al.，2021）。バンリ地区では住民が増え、農地の開墾や木の伐採などの人間活動がラングールの生息域を徐々に侵食している（Huang et al.、2008a）。このことは、ラングールが植物の葉以外の部分を食べる可能性を減少させ、ラングールの食物資源にさらに影響を与えることになる（Huang et al.，2008a）。Banli群はより多くの種類の植物を食べているが、葉を食べるという共通の行動により、栄養素の摂取が一元化され、その結果、腸内細菌叢の多様性が低下している可能性がある。

また、両グループのα多様性には有意な差があったが、豊かさには顕著な差がなかったことから、この微生物相のサイト間変動には均等性が寄与している可能性が示唆された。厳しい分断に対するラングールの反応として、成熟した葉などの低品質の葉を食事に加えることが挙げられた（Li et al.，2016）。一方、ラングールは石灰岩丘陵の平地帯で農地に制限されているため、小さなホームレンジを占め、成熟葉の消費を増やさなければならない（Huang et al.、2017）。この行動により、ファーミキューテスが圧倒的に優勢となり、バンリ群の腸内細菌叢の均等性が低下していると考えられる。さらに、バペン地域の植生多様性が高いと、果実やその他の植物の部分を採食する確率が高くなり、その結果、バクテロイデーテスの相対量が増加し（Wu et al.、2011；Hale et al.、2019）、均一性が高まったと考えられる。

バンリ群のラングールはFirmicutesの存在量が多く、バペン群と有意な差があり、予測2を支持した。この結果は、より細分化されたBanli地域では若い葉が枯渇しやすく、ラングールが成熟した葉をより多く食べざるを得ないことと関連していると考えられる（Li et al.）したがって、Banli 群のラングールはセルロース分解菌の存在量が多い可能性がある。その上、Firmicutesはエネルギー生産と密接に関連しているため、高脂肪、高タンパク食集団でも存在量が増加する（Turnbaugh et al.） BapenグループよりBanliグループの方がF/Bが大きい（18.07 vs. 5.75）ことが判明した。このため、ラングールは移動時間を増やし、採食のために1日の経路を長くする必要がある。さらに、バンリのラングールは、バペングループの個体と比べて摂食に費やす時間が長く（Huang et al., 2017）、これも腸内細菌叢がこれらの繊維を効率的に分解してエネルギーに変換することが必要である。

クリステンセリアは、腸内恒常性の維持に有利なプロバイオティクスに分布する他の細菌と共生系を形成し（Li et al., 2020）、糖尿病患者ではnorank_o__Clostridia_UCG-014の減少が観察されている（Karlsson et al.）どちらの分類群も宿主の健康に有益であり、セルロースを分解してSCFAを産生することができる（Morotomi et al. 腸内細菌叢の部位間変動に最も寄与しているのは酪酸科で、典型的な酪酸産生科であり、Banli群の微生物叢では相対存在量が有意に高いことが示された。この知見は、2つのグループが摂取する食品の部位の違いや、腸内細菌叢におけるコロニー間の強い相互作用の影響に関連していると考えられる（Huang et al, 2017; Jeong and Kim, 2022）。酪酸菌の数は嫌気性メタン菌の増殖と負の相関があることが研究によって示されている（Jeong and Kim, 2022）。バペン族は成熟した葉をあまり食べないため、消化腔内でセルロースを発酵させるためのメタン菌が少なく（発酵性セルロースの構造は反芻動物に似ており、葉を多く食べる食事に対応するよう進化した；Lambert, 1998）、酪酸菌の増加につながる可能性があります。同様に、野生のクロホエザルでは腸内細菌叢にButyricicoccaceaeが多く、これは宿主による若葉の消費と正の相関がある（Amato et al.、2015）。

Firmicutesの圧倒的な優位性にもかかわらず、Bacteroidetesの部位間変動への寄与は無視できなかった。Bacteroidetesのほとんどのメンバーは、その存在量の変化が宿主の遺伝的要因のわずかな説明にしか左右されないため、環境要因の影響を受けていると考えられる（Goodrich et al.，2016）。本研究では，バペン群のBacteroidetesとPrevotellaceaeの両方が，バンリ群のそれよりも有意に高いことが示された。機能的には、Bacteroidetesは多糖類利用遺伝子座の存在を特徴とする糖質代謝に積極的に関与し、そのコード化されたタンパク質が糖質利用システムの構築に関与する（Grondin et al.、2017）。例えば、良質の餌が豊富な季節には、アカゲザルやチベットザルの腸内には、単純糖質やペクチンの同化に関わるバクテロイデスが豊富に存在し、その代表がプレボテル科である（Li et al.、2021；Xia et al.、2021）。バペン群は生息地の分断が少なく、生息域が広い（Huang et al., 2008a; Huang et al., 2017）。このため、単純炭水化物を多く含む果物など、より質の高い食べ物を食べることができ、バクテロイデテスのコロニー形成をさらに促進させる可能性がある。

バンリグループは、より多くのユニークな細菌分類群を有していた。貧しい生息地でも、ラングールは低品質の餌に落ち着かず、若葉のある多種多様な植物を探す（Huang et al.，2017）。ユニークな細菌分類群が豊富であれば、元の状態への回復速度が上がり、群集が乱されたときに動的バランスを維持する能力が高まると考えられる（Downing and Leibold, 2010; de Mazancourt et al, 2013）。また、ラングールが重要な植物資源を欠乏させ、普段は食べない多様な供給植物の消費を増やす場合、細菌個体数の増加は機能的な冗長性の絶好の機会となる。このとき、存在量の少ないユニークな分類群によって、これらの希少な食物の消化が一時的に促進される（Lozupone et al.）これは、腸内細菌叢の安定性を維持する上でより多くの干渉を受けるラングールにとって大きな意義がある。なぜなら、干渉の程度はしばしば動物の病気に対する感受性と密接に関係しているからである（Fackelmann et al.、2021）。

KEGGパスウェイレベル1で有意に濃縮された機能パスウェイはBanli群で検出されたが、これはBanli群よりもユニークな腸内細菌叢を多く持っていたことが関係している可能性がある。これは、下痢を起こすRana dybowskiiに関する先行研究（Tong et al., 2020）で見出されたように、腸内細菌叢に機能的冗長性が作用する可能性をさらに拡大することで、Banliグループのラングールがより断片化した生息地に適応する必要性に対応することができるかもしれない。しかし、代謝経路に有意な差は見られなかった。これは，シロクロラングールが石灰岩林で高度な葉食を維持していること，2つの調査地が高度に分断されていること（Huangら，2008a；Huangら，2017）が関係しているのかもしれない．さらに、レベル2の代謝関連パスウェイのうち、バペン群で有意に濃縮されたタンパク質代謝に関連する2つのパスウェイを確認した。ラングールのBapenグループの腸内細菌叢の組成によると、タンパク質分解に密接に関連するBacteroidetesとProteobacteriaが有意に濃縮されていたためと考えられる。さらなる研究が必要である。

4.3. 腸内細菌叢の群集形成
バンリ群では確率過程の影響が大きく、予測3とは矛盾する結果となった。また、NCMのR2は両群間でほとんど差がなく（ともに約50％）、ラングールの腸内細菌叢の群集形成は確率的過程と決定論的過程の組み合わせで共同して構築されていることが示された。この結果は、植物プランクトンの緯度分布に関する研究（Chust et al., 2013）と同様であり、決定論的プロセスまたは確率的プロセスが群集構築の排他的な結果ではないことが示唆された。両グループの生息地は、断片化レベルのわずかな違いにもかかわらず、すでに極端に断片化されており、ラングールに同様の環境選択圧をもたらす（Huang et al.）さらに、バンリ群のラングールの柔軟な採食行動は、バペン群のラングールの生理的反応との差を縮め、結果としてこれら2群の腸内細菌群集の集合に影響を与えるプロセスをより近づけるかもしれない。バンリ群における確率的プロセスの影響力の増大は、環境の均質性の上昇と機能の冗長性に基づいている。具体的には，空間的な断片が小さいため，異質性が低下し，環境選好性が低下し，確率的な要因が支配的になる可能性が高くなると考えられる（Bahram et al.，2016）．さらに、高い分類学的豊かさによる強い機能的冗長性は、確率的要因の影響を増大させる（Vellend, 2010; Bahram et al.）石灰岩林に住むスペシャリストであるシロクロラングールは、劣悪な生息環境に適応するための腸内細菌叢の豊かさがピークに達していた可能性がある。

バペン群の移動率はバンリ群の移動率よりわずかに高いだけであった。種の移動率は、量的な分散に大きく寄与するため、一般にその多様性と正の相関がある（Mo et al.）宿主の集団行動がより頻繁であれば、個体間の社会的距離が縮まり、ラングール間の腸内細菌叢の拡散に資する可能性がある（Sarkar et al.、2020）。石灰岩林に生息するラングール個体間の親密なコミュニケーション行動には、遊びと毛づくろいがあり、前者は若いラングールでより頻繁に起こり、後者は寒い日により継続的に観察されます（Huang et al.、2017；Zheng et al.、2021）。これら2つのラングール群の毛づくろいの時間予算は似ているが、バンリ群の個体はより多くの時間を互いに遊んで過ごす（Huang et al.、2017）。したがって、バンリグループと比較して、バペングループのラングールは、腸内細菌叢の個体間移動率において弱い優位性を示すにとどまった。また、Banli群とBapen群の細菌分類群の50％以上が95％信頼区間内に収まっており、ほとんどが確率的な状態であることが示された。やはり、両地域の断片化の程度を考慮する必要がある。深刻な断片化は、両グループの生息地の断片を徐々に小さくしており、環境の均質性を高めていると考えられる。NCM におけるこれらの類似した指標は、決定論的プロセスと確率論的プロセスが同程度に重要であることを示唆するだけでなく、生息地の分断が深刻であることを示し、集団および生息地の保全活動が緊急に必要であることを示す。

今回の研究にも弱点があるはずだ。具体的には、微生物相のサイト間変動に着目し、その季節性を考慮しなかったことである。しかし、カルスト地形に生息する霊長類の微生物相の構成と構造について予備的なパターンを提供し、生息地の分断に対する適応について生理学的な見地から理解を深めている。さらに、微生物相の機能に関する情報は比較的限られている。今後、メタゲノム解析や季節性・地理的条件との関連性についての研究が必要である。

以上のことから、生息地の分断レベルが異なる様々な森林に生息するシロクロラングールの地理的グループ間で、腸内細菌叢の構造と多様性にサイト間変動が存在することが明らかとなった。断片化が深いBanliグループのラングールの腸内細菌叢の多様性は低く、これは人間の攪乱の増加に関連している可能性がある。また、Banli群ではFirmicutesが非常に多く、これは成熟した葉のような低品質の食物を摂取していることに関連している可能性がある。Firmicutesはラングールの食物繊維の消化と大量のエネルギー生産を助け、石灰岩の森での生活への適応を助けています。両グループとも解釈度は同程度の値を示し、腸内細菌叢のコミュニティアセンブリでは〜50％であった。この結果は、群集形成が確率的過程と決定論的過程の組み合わせで成り立っていることを示しており、バンリグループの柔軟な生存戦略がバペングループとの差を縮めていることと関係している可能性がある。我々は、断片化の程度が異なる生息地における食物資源の変化に対するシロハララングールの反応は、腸内細菌叢の多様性と組成を調整することであると結論づけた。この発見は、生息地への適応における腸内細菌叢の重要性と、野生動物が人間の攪乱や生態的変動に反応するメカニズムを研究するための生理学的指標を用いる必要性を強調するものである。

データの利用について
本研究で紹介したデータセットは、オンラインリポジトリで見ることができる。リポジトリ名とアクセッション番号は、https://www.ncbi.nlm.nih.gov/, PRJNA904436 で確認できる。

倫理に関する声明
本研究は、広西崇藏白頭巾蛇国家自然保護区管理センターによる審査・承認を得た。

著者の貢献
ZHは研究の設計を行った。YiLとYCはデータを分析した。YiLは原稿を執筆した。JZ、ZL、DN、JLは試料を採取した。YiLとZHは原稿を修正した。提出された原稿は全著者が読み、承認した。

資金提供
本研究は、中国国家自然科学基金（32170488, 31960106, 31960104）の助成を受けた。

謝辞
本研究は、広西崇藏白頭巾蛇国家自然保護区のYuning Meng、Zhizhang Liang、Kairong Zhangによる多大な協力によって支えられている。また、糞便サンプルの採取と保存に協力した南寧師範大学の胡剛氏、広西民族大学の唐壮斌氏、馮尚富氏に感謝する。

利益相反
著者らは、本研究が利益相反の可能性があると解釈される商業的または金銭的関係がない状態で実施されたことを宣言する。

出版社からのコメント
本論文で述べられたすべての主張は、著者個人のものであり、必ずしも所属団体、出版社、編集者、査読者のものを代表するものではありません。本論文で評価される可能性のある製品，あるいはそのメーカーが行う可能性のある主張は，出版社によって保証または承認されたものではない．

補足資料
本論文の補足資料は、https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fmicb.2023.1126257/full#supplementary-material でオンライン公開されています。

補足図1｜Shannon (A) と Sob (B) の希釈曲線は、十分なシーケンシング深度を示している。

補足図2｜バンリ群とバペン群のOTU（A）、門（B）、科（C）レベルでの共有種数および固有種数。

脚注

^https://www.majorbio.com/
^https://ccb.jhu.edu/software/FLASH/index.shtml
^http://www.drive5.com/usearch/
^http://www.drive5.com/uparse/
^http://qiime.org/install/index.html
^https://www.arb-silva.de/
^http://rdp.cme.msu.edu/
^https://www.mothur.org/wiki/Download_mothur
^https://github.com/picrust/picrust2/

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Received: 2022年12月17日; 受理: 2023年1月20日;
公開：2023年2月13日

編集者

謝旻昊（中国・南京財経大学
査読者：劉剛

劉剛, 安徽医科大学, 中国
Xiaodan Huang, 蘭州大学, 中国
著作権 © 2023 Lai, Chen, Zheng, Liu, Nong, Liang, Li and Huang. これは、クリエイティブ・コモンズ表示ライセンス（CC BY）の条件の下で配布されるオープンアクセス論文である。原著者および著作権者のクレジットを表示し、本誌の原著を引用することを条件に、他のフォーラムでの使用、配布、複製を許可する。本規定に従わない使用・配布・複製は認めない。

*通信欄 Zhonghao Huang, ✉ hzh773@126.com

免責事項：本論文で表明されたすべての主張は，あくまで著者のものであり，必ずしも所属機関のもの，あるいは出版社，編集者，査読者のものを代表するものではありません。この記事で評価される可能性のある製品、またはそのメーカーが行う可能性のある主張は、出版社によって保証または承認されるものではありません。

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