ウイルスの消費は食物連鎖にエネルギーを還元する

ウイルスの消費は食物連鎖にエネルギーを還元する
John P. DeLong https://orcid.org/0000-0003-0558-8213 jpdelong@unl.edu, James L. Van Etten https://orcid.org/0000-0002-5063-0049, Zeina Al-Ameeli, +1, and David D. Dunigan https://orcid.org/0000-0001-9496-5396Authors Info & Affiliations
Edited by Andrea Rinaldo, Ecole Polytechnique Federale de Lausanne, Lausanne, Switzerland; received September 6, 2022; accepted November 22, 2022
2022年12月27日
120 (1) e2215000120
https://doi.org/10.1073/pnas.2215000120
第120巻｜第1号
概要
研究成果
考察
材料と方法
データ、材料、ソフトウェアの入手方法
謝辞
サポート情報
参考文献
要旨
ウイルスは宿主細胞に影響を与え、生態系のプロセスに間接的な影響を与える。繊毛虫のようなプランクトンは水中のウイルスの量を減らすことができるが、ウイルスを消費することによって、捕食者の人口動態に影響を与えるかどうかは不明である。本研究では、小型の原生生物はウイルスを消費できるだけでなく、ウイルスだけを食べて成長・分裂することができることを明らかにした。さらに、クロロウィルスを捕食する繊毛虫Halteria sp.は、他の微生物の栄養相互作用と類似したダイナミクスと相互作用パラメータを示した。これらの結果は、ウイルスの生態系への影響が、食物連鎖のエネルギーを再分配することによって、ウイルスのシャントを超えて（それとは対照的に）広がっていることを示唆しています。
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既知のウイルスの多くは病気を引き起こす。そのため、ウイルス学は長い間、病原体としてのウイルスに焦点を合わせてきた。しかし、ウイルスは、微生物を分解して栄養分を放出させたり（ウイルスシャント）、宿主の死亡という間接的な結果を通じて、生態系のプロセスにも影響を与える（1, 2）。これらの研究領域では、ウイルスを食物連鎖の頂点に位置づけるが、多くの捕食者と同様、ウイルスもまた食物として機能することができる。
水、土、葉を飲み込む多くの採食者は、日常的にウイルス粒子を摂取している。ウイルス粒子の質量が他の食物と比べて小さいことから、ウイルスの摂取はカロリー的に重要ではなく（3, 4）、生態系のプロセスに影響を与えるほどではないと考えられている。しかし、ウイルスはアミノ酸、核酸、脂質を含んでおり（5）、十分な量が消費されれば、それを消費する種の個体群動態に影響を与える可能性がある。一部の繊毛虫や鞭毛虫は多くのウイルスを摂取する可能性があるが（3, 4, 6, 7）、ウイルス消費（virovory）による人口動態への影響については不明である。
本研究では、ウイルスの摂取が食物網における集団成長を促進し、エネルギーの流れに変化を与える可能性について検討した。クロロウィルスを添加した場合と添加しない場合のHalteria sp.とParamecium bursariaの個体数増加を測定し、クロロウィルスの減少を追跡した。また、クロロウィルスの減少を追跡し、古典的な栄養リンクモデルをデータに当てはめ、ハルテリアとクロロウィルスの相互作用が栄養的相互作用と見なせるかどうかを判断した。最後に、蛍光顕微鏡を用いて、繊毛虫によるクロロウィルスの摂取を確認した。
研究結果
ハルテリアとゾウリムシは、2日間でクロロウィルスのプラーク形成単位（PFU）を最大2桁まで減少させることが分かりました（図1 A、B）。また、蛍光画像では液胞内のクロロウィルスが確認された（図1 E-H）。PFU密度の低下と画像を合わせると、ウイルス集団から消費者へのエネルギーと物質の大きな流れが確認された。さらに、採餌実験では、クロロウィルスのみを餌としたHalteria個体群は力強い成長を示し（rint = 0.66 ± 0.26 [SD], 黒線、図1A）、対照群では成長がほとんど見られない（クロロウィルスのフィルタリングあり、rint = 0.22 ± 0.12 [SD], 青線、図1C）ことが明らかになりました。大型のゾウリムシの存在量は、処理試験でも対照試験でも増加しなかった（図1D）。これは、この条件では、すべての繊毛虫がクロロウィルスを消費しても成長できないことを示している。

Fig.

Halteria（A）とParamecium bursaria（B）は、2日間でプラーク形成単位密度を2倍から2桁減少させた。繊毛虫Halteriaにクロロウィルスを補充すると、顕著な成長が見られた（C、黒線）。ウィルスなしの対照皿では、Halteria細胞量は一定であった（C、青線）。ゾウリムシ（D）は、ウイルスを与えても細胞増殖が見られなかった。薄い実線は個々の複製で、太い線は平均値である。クロロウィルスを与えた繊毛虫の蛍光顕微鏡写真では、ハルテリアは可視光で（E）、蛍光標識したウィルスを餌として与えた（F）。他の2つの繊毛虫、Euplotes sp.（G）とParamecium caudatum（H）もまた、ウイルスを取り込んでいる様子がわかる。液胞の内部には、ウイルスの凝集体が見える。
ハルテリアとクロロウィルス量の動態は、栄養学的相互作用モデル（図2 A、B）によく適合し、主要な相互作用パラメータの推定値も得られる（SI Appendix）。空間クリアランス率（a）については、推定値は捕食者1日あたり0.20 mL（CI: 0.11～0.30） であり、これは他の採餌原生生物で期待される値の範囲内である（8)。変換効率 (e) は 4.6 × 10-7 (CI: 3.1 × 10-7 to 6.3 × 10-7) であった。これは、他の水生消費者の推定値（平均値は通常10〜30％）とよく比較される（9）。

図2.

クロロウィルスを捕食するハルテリアの捕食者-被食者動態。ハルテリアはクロロウィルスを減少させながら、その個体数を増加させた(A)。個々の色つき線はブートストラップしたモデル適合度。
考察
この結果は、原生生物と同程度の個体数増加をもたらすのに十分な量のウイルス粒子を消費できる繊毛虫の存在を示している(10)。小さな原生生物は動物プランクトンによって消費されるため、このウイルス由来のエネルギーと物質が水生食物網を遡り、その構造と動態を変化させる可能性がある。原生生物は生物量に占める割合が高く（11）、水生食物網において大きな役割を果たしている（12）が、現在の水生食物網と生態系のモデルには、ウイルスとその消費者の間の栄養連鎖は含まれていない。このように、現在の食物網モデルは、食物網における多細胞寄生虫の重要性を示す以前の研究（13, 14）と同様に、重要な相互作用を見逃しているのである。
水中に存在するウイルス粒子の量（1）、小型の水生原生生物の量、および光合成帯の水の量を考えると、原生生物によるウイルス粒子の消費は、重要かつ地球規模での栄養伝達である可能性がある。私たちは，実験に参加したHalteriaが1日あたり104から106個のウイルスを食べたと推定しており，小さな池では1日あたり1014から1016個のウイルスが消費されると考えられる（SI Appendix）．ウイルスのシャントは、捕食者と微生物の相互作用を短絡させることによって、食物網上のエネルギーの移動を制限すると考えられている（1, 2）。しかし、今回の結果は、宿主微生物からのエネルギーや栄養素がウイルスを介してグラザーに流れ込み、ビロバリーを介して食物連鎖を上昇させる可能性を示している。この流れは、株によって異なるビリオンのサイズや栄養成分に依存すると考えられるが（15）、すでに、幅広いサイズのウイルスが、放牧された原生生物に取り込まれることが明らかになっている（3, 4, 6, 7）。
今回の結果は、環境中におけるウイルスの持続性は、環境因子（16）だけでなく、捕食者による放牧にも依存することを示唆している。したがって、捕食者が選択圧をかけ、ウイルスの表現型の進化に影響を与え（17）、それがウイルスにかかる圧力と相互作用して、宿主内で効果的に感染・複製する可能性がある。しかし、現時点では、放牧がウイルスに及ぼす進化的な影響については不明である。
材料と方法
Halteria とゾウリムシを捕食者として捕食実験を行った。100 mm ペトリ皿の蓋の上に 0.4 mL の採食アリーナを作り、2種類の処理を施した。ウイルス処理では、洗浄したウイルス（2×107 PFU/ mL）を繊毛虫のいる滴に0.5 mL添加した。対照処理では、0.1μmシリンジフィルターでウイルスを除去した濃縮ウイルスを0.5mL添加した。22℃で処理試験と対照試験を6回繰り返した。1日後と2日後に繊毛虫を数え、プラークアッセイにより、最初のウイルス調製液、最初に洗浄した繊毛虫ストック、実験終了時のウイルス処理液について感染性クロロウイルス粒子を計数した。
クロロウィルスをSYBR Greenで6℃で一晩染色し、10×洗浄を行った。Lumascope 400 (San Diego, CA) 倒立顕微鏡を使用して、20×で細胞を画像化した。Halteriaと他の2つの一般的な繊毛虫であるP. caudatumとEuplotes sp.における取り込みをテストした。
ウイルスとHalteriaの動態が栄養学的相互作用と一致するかどうかを判断するために、我々はデータに栄養リンクモデルを当てはめた（SI Appendix）。MATLAB 2021aのPottersWheel Toolboxを使用して、100ブートストラップしたデータセットにモデルを適合させ、適合したパラメータの中央値をシステムレベルのパラメータの推定値として使用した。
データ、材料、およびソフトウェアの入手方法
繊毛虫の成長とウイルス消費の実験データ、画像、解析コードはZenodoの公開リポジトリ（https://doi.org/10.5281/zenodo.7410482）で公開されています（18）。
謝辞
K. Lyonsと2名の匿名査読者から本原稿に対する有益な示唆を、C. AkwaniとJ. Millerからは実験室の支援に対して謝意を表する。
著者貢献J.P.D.とD.D.が研究をデザインし、J.P.D.とD.D.が研究を行い、J.P.D.、J.L.V.E、 Z.A.-A. および I.V.A. が新しい試薬／分析ツールを提供し、J.P.D. がデータを分析し、 J.P.D.、J.L.V.E.、I.V.A. および D.D. が記事を執筆した。
競合する利益著者らは競合する利益を宣言しない。
参考資料
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