微生物の揮発性物質が細菌の進化ダイナミクスを媒介する

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出版：2023年10月17日
微生物の揮発性物質が細菌の進化ダイナミクスを媒介する

https://www.nature.com/articles/s41396-023-01530-w

ムハンマド・シャムス・リザルーディン, パオリーナ・ガルベバ, ...胡傑 著者一覧を見る
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メトリクス詳細

多くの微生物は、構造的にも機能的にも多様な揮発性物質を生産し、それに応答している。微生物の揮発性物質は広範な生合成経路に由来するため、非常に多様な構造的・機能的バリエーションを示す[1]。揮発性化合物は気相に放出されるだけでなく、水相に放出されることもあり、水生環境と陸上環境の両方において、長距離の微生物間相互作用において重要な役割を果たしている。微生物の揮発性物質は気相でも水相でも速やかに拡散するため、迅速な化学的相互作用を媒介し、標的生物に最初に到達する化合物となる[2]。微生物が揮発性化合物を放出し、それに反応する能力は長い間見過ごされてきたが、近年得られた知見から、揮発性化合物を介した相互作用は、相互主義から競争まで幅広いことが分かっている。

揮発性物質は疎水性で電荷を帯びていないため、細胞膜を容易に透過し、細胞の透過性を高めるなど、標的生物に摂動を引き起こす可能性がある。したがって、微生物の揮発性物質は、ヌクレオイドを含むさまざまな細胞成分を標的とし、遺伝子発現に影響を与える可能性がある。例えば、揮発性物質は、運動性、病原性、バイオフィルム形成、二次代謝産物生産、抗生物質耐性、相互作用する微生物の増殖に影響を与えることが報告されている[3]。

現在では多くの科学者が、微生物の揮発性物質が生態進化のダイナミクスを媒介する可能性があることを認識しているが [4]、ISME Journalに掲載された最近の論文「Bacterial volatile organic compounds attenuate pathogen virulence via evolutionary trade-off」 [5]は、微生物の揮発性物質に継続的にさらされた場合の病原体の適応能力を探るために、実験的進化を用いた最初の論文のひとつである。著者らは、植物病原性細菌Ralstonia solanacearumが、生物防除細菌Bacillus amyloliquefaciensが産生する揮発性物質を模した合成揮発性物質のブレンドにどのように適応するのか、また、適応がこれらの揮発性物質に対する耐性と成長と病原性のトレードオフにどのように影響するのかを調べた。その結果、R. solanacearumの揮発性物質耐性が向上し、揮発性物質非存在下での成長と病原性がトレードオフになり、その結果、植物体内での病原性が低下することが明らかになった。したがって、この研究は、揮発性物質が細菌進化の重要な原動力であることを示唆している。揮発性物質を生物防除に利用することは、病原体の増殖を即座に抑制するだけでなく、病原性を低下させる選択をもたらすことになる。

通常、単一の揮発性化合物を試験する他の研究と比較して、本研究では、土壌中で3日間培養した後、B. amyloliquefaciensが産生するのと同じ比率の25種類の揮発性化合物の混合物を適用した。長期間の揮発性物質への暴露を模倣し、細菌の進化に十分な時間を与えるため、22日間、揮発性混合物の存在下と非存在下で病原体を進化させた。著者らはその後、病原体R. solanacearumの揮発性物質耐性、抗生物質耐性、増殖曲線の特徴、病原性形質などの表現型の変化について、試験管内および植物体内で徹底的に調査した。R.solanacearumの祖先株と進化株のゲノム配列決定を行い、揮発性／抗生物質耐性と病原性の変化の根底にある変異とメカニズムを探った。著者らは、pilM遺伝子座とwecA遺伝子座における機能喪失変異が支配的な、収束性の高い分子進化を発見した。これらのパターンは、同時に観察された抗生物質耐性の増加を説明するものであり、多くのストレスによって誘導される反応である外膜透過性の低下が原因であることを示唆している。

知覚微生物の進化における揮発性化合物の役割（単体または混合物としての役割）を解明するためには、純粋な揮発性化合物を用いるのが現実的であるが、今後の研究では、実験セットアップにおける揮発性放出細菌の関与を考慮すべきである。したがって、微生物が成長するある時期に検出された揮発性物質のスナップショットを考慮するだけでなく、微生物が成長段階にわたって生産する揮発性物質の混合物も考慮する。実際、微生物の揮発性物質の組成は決して一定ではなく、生産微生物の成長段階や生理状態、酸素の利用可能性、栄養条件、水分、温度、生育環境のpHなど、さまざまなパラメータによって変化する可能性がある[6, 7]。バクテリアから放出される揮発性物質を経時的にモニタリングすることで、一部の化合物が一過性に生成されることが明らかになっている。

この新しい研究が特に斬新なのは、化学生態学と実験進化の統合である。この研究では、母集団の大きさや再現性など、よく考えられたセットアップが採用されている。第一に、継代培養中の細菌力価は低いが、進化したクローンの揮発性耐性は高いという興味深い結果の矛盾がある[5]。揮発性物質の存在下での増殖は、最終的な収量に影響を与えることなく増加する可能性があるが、もっともらしいシナリオの大部分では、フィットネスの向上が収量の増加につながる。ここで、祖先クローンと進化クローンを代表的な条件下で直接競合させることは、実験的進化[8,9]においてフィットネスを測定するための最良の選択であることが多い。第二に、これらの結果は、pilMとwecAにおける個々の機能喪失変異がいずれも高い揮発性耐性をもたらさなかったことから、有益な変異間のエピスタティック相互作用が重要である可能性を示唆している。二重変異体の耐性を測定し、進化の過程でこれらの変異がいつ起こったかを特定することで、ここでのエピスタシスの重要性が明らかになるかもしれない。第三に、揮発性耐性と抗生物質耐性との関連は、シンプルで高スループットの抗生物質耐性アッセイを用いて、多くの時点で実験集団をモニターするために利用できる。この研究が、進化学的アプローチを用いて化学生態学を探求する他の多くの研究者を刺激することを願っている。

この最近の研究は、単一の生物が産生する揮発性物質の一方向的な影響と、それを感知する生物の反応（図1A）に焦点を当てたもので、揮発性物質を介した対話や、互いの双方向的な反応（図1B）については考慮していない。細菌は、同じ種に属するかどうかにかかわらず、互いに強い影響を及ぼし合い、この相互作用によって、単独では生成しない揮発性物質を生成する可能性がある[10, 11]。したがって、微生物の相互作用は、単培養で生産される揮発性物質とは異なる揮発性物質の生産につながる可能性があり、相互作用する種間の進化のダイナミズムを調査する上で、さらに複雑な層が加わることになる（図1C）。揮発性物質が微生物の進化の軌跡に与える影響についての理解も、試験管内実験から得られたデータが大半であるため、まだ限定的である。しかし、土壌や根圏のような自然環境では、微生物の相互作用は1対1の相互作用よりもはるかに複雑であり、より多くの微生物が関与しているため、揮発性物質を介した相互作用に大きな影響を与える可能性がある（図1D）。Wangらは、揮発性物質の導入を制御したシンプルなセットアップを検討することで、重要な第一歩を踏み出した。このアプローチでは、単一の生物が固定された環境に適応していることから、進化パターンの再現性を高めることができる。しかし、このような疑問は、適切な条件下で生態進化パターンを研究できるよう、共進化、ひいては微生物群集の進化に関する研究を必要としている。ケミカル・コミュニケーションの複雑で応答的な性質を考えると、群集の相互作用を考慮することなしに、揮発性物質に対する植物原性細菌の実際の進化的反応について意味のある予測をすることはできない。

図1：さまざまなシナリオにおける、揮発性化合物を介した有益微生物とある特定の病原体との相互作用。
図1
A 個々の有益微生物と特定の病原体（右側の赤い色の微生物）の間の揮発性化合物を介した一方向の相互作用（左側の微生物の周りに半透明のハロー）。B 揮発性物質を介した、個々の有益微生物と特定の病原体との双方向の相互作用。C 揮発性物質を介した、有益な微生物群集と特定の病原体との相互作用。D 比較的現実的な土壌と植物の連続体における、揮発性物質を介した特定の病原体と微生物群集との間の、より複雑な相互作用。

フルサイズ画像
要約すると、Wangらの研究は、微生物の揮発性物質が、揮発性物質耐性の変異体を選択することによって、植物病原菌の進化を促すことを示している。耐性に関連する変異は、試験管内および植物体内での病原性の低下にも関連していた。微生物の揮発性物質が病原菌の適応に関与するメカニズムを理解することは、農業生態系における植物病害を持続的に制御するために有益な微生物を利用する上で極めて重要である。

参考文献
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著者情報
著者メモ
これらの著者は同等に貢献した： Muhammad Syamsu Rizaludin, Jie Hu.

著者および所属
オランダ生態学研究所微生物生態学部門（NIOO-KNAW）、6708 PB、ワーヘニンゲン、オランダ

ムハンマド・シャムス・リザルーディン、パオリーナ・ガルベバ、マーク・ズワート、ジー・フー

コペンハーゲン大学自然・生命科学部植物・環境科学科、1871、コペンハーゲン、デンマーク

パオリナ・ガルベバ

貢献
本原稿の執筆には全著者が等しく貢献した。

筆者
Paolina Garbevaまで。

倫理申告
競合利益
著者らは、競合する利益はないと宣言している。

追加情報
出版社注：シュプリンガー・ネイチャーは、出版された地図の管轄権の主張および所属機関に関して中立を保っています。

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この記事の引用
Rizaludin,M.S.、Garbeva,P.、Zwart,M.他。微生物の揮発性物質が細菌の進化ダイナミクスを媒介する。isme j (2023). https://doi.org/10.1038/s41396-023-01530-w

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受領
2023年7月26日

改訂
2023年9月22日

受理
2023年9月28日

発行
2023年10月17日

DOI
https://doi.org/10.1038/s41396-023-01530-w

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微生物生態学
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