プロファージを介した高次相互作用の制御-マルチレベルアプローチからの洞察

システムバイオロジーの最新オピニオン
第35巻 2023年9月 100469号
プロファージを介した高次相互作用の制御-マルチレベルアプローチからの洞察

https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S2452310023000264?dgcid=author

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https://doi.org/10.1016/j.coisb.2023.100469Get 権利と内容
ハイライト

プロファージは細菌の生態系と進化に様々な影響を与える。

プロファージが細菌に及ぼす影響が、他の生物種や生態系にどのように及んでいるのか、システム生物学によって理解が進んだ。

プロファージは相互依存的な相互作用、病気の重症度の増加、地球規模の生物地球化学的プロセスに寄与する可能性がある。

今後の統合的アプローチにより、特に非モデル系や微生物群集において、このようなカスケード効果がさらに探求される可能性がある。
要旨
プロファージは細菌ゲノムに潜伏するウイルスエレメントであり、細菌の生態系と進化に様々な影響を与える。このようなプロファージが媒介する効果は、プロファージと細菌の関係を超えて広がっているのだろうか？ここでは、プロファージの影響が、生態系の安定性と機能に影響を及ぼす可能性のある生物系の複数のレベルを通じて、どのように伝達されるかを探る最新の進歩を要約する。プロファージが高次の相互作用に及ぼす多様な影響は、地球規模の生物地球化学的プロセスや相互依存的相互作用への貢献から、生態系エンジニアに悪影響を及ぼす病気の重症度の増加や、複数の種に対する連鎖的影響の可能性まで、状況に応じたものである。プロファージが宿主細菌を細胞レベルや個体群レベルで調節するメカニズムについては、確かな理解が得られているが、今後の研究では、複雑な生態系におけるプロファージの影響を定量化するために、統合的なアプローチがとられるかもしれない。
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キーワード
温帯ファージ
微生物生態学と進化
移動性遺伝要素
はじめに
プロファージは細菌ゲノムに潜伏するウイルスエレメントである。プロファージは温帯ファージの一種であり、宿主細胞に侵入すると、細菌を溶解して死滅させるか、プロファージとなる。プロファージは、配列決定された全細菌ゲノムの83％に存在すると推定されており[1]、極端な場合には、細菌ゲノムの20％を占めることもある[2]。このことから、プロファージは微生物の世界に遍在し、多様な要素となっている。プロファージは細菌に利益をもたらす一方で、宿主を溶解する能力が細菌集団にとって大きな代償となることを強調しておくことが重要である。この側面は、細菌との相互作用に複雑さとダイナミクスをもたらし、細菌の生態学と進化を形成する操作と制御の絶え間ない相互作用を伴う。
細菌自身は、あらゆる地球規模の生態系の基本的な構成要素であり、ファージや他の細菌だけでなく、真核生物とも多様な生態学的相互作用を行っている。プロファージが広く存在し、細菌に強い影響を与えていることから、これらのウイルスが、細菌-プロファージの関係を超えた、このような高次の相互作用にどの程度影響を与えているのかという疑問が生じる。さらに、このような相互作用の潜在的な連鎖効果は、生態系の複数のレベルを通じて、生態系の機能に影響を与えるのだろうか？例えば、いくつかのプロファージは、水生生態系におけるプロセスであるウイルスシャントの重要なドライバーであり、ウイルスが細菌細胞を溶解することによって溶存有機物が水柱に放出され、他の生物が利用できるようになる[3,4]。この現象は、水生生態系における栄養循環とエネルギーの流れに大きく寄与しており、食物網を通じて高等生物やより広範な生態系に影響を及ぼす可能性がある。したがって、このようなマルチレベルのプロセスに対するプロファージの影響を定量化することは、生態系の機能と回復力をより深く理解する上で極めて重要である。
しかし、プロファージ、細菌、宿主細菌、環境の間の複雑な相互作用のため、プロファージが高次相互作用や生態系機能に及ぼす生態学的・進化的影響を理解することは困難である。したがって、さまざまな相互作用のパートナーを組み入れ、さまざまなレベルの組織を統合し、時間と空間を含むことによって動的かつ進化的な理解を生み出す統合的なアプローチが必要である。ここでは、プロファージが細菌に与える影響が、より高次の生物学的相互作用においてどのように伝達され、増幅されるかについての最近の進歩を要約し、カスケード効果が生態系全体にどのように影響しうるかの例を強調した（図1）。
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図1. プロファージが宿主細菌のフィットネスに与える影響が、プロファージと細菌の関係を超えて他の生物、ひいては生態系全体に及ぶ可能性のある4つの経路。左から右へ： 諸刃の剣： プロファージはゲノムを切除して個々の溶原菌を死滅させるが、放出されたファージ粒子は周囲のファージ感受性細菌を死滅させる。もし溶原菌が病原体であった場合、真核生物に、そしてもしそれらが要となる種であった場合、生態系全体に広範囲な影響を及ぼす可能性がある。贈り物を持つ友人たち プロファージは、宿主細菌の表現型を変化させ、最終的には宿主細菌と真核生物の関係や、ある種の補助代謝遺伝子の場合には生物地球化学的プロセスを変化させることができる、多数の遺伝子をコードすることができる。建設技術者： プロファージはバイオフィルム形成に影響を与えることができ、その結果、バイオフィルムは重要な病原因子となり、植物と細菌の相互依存関係の構成要素となる。分子編集者： プロファージは細菌の適応進化や遺伝子発現に直接的、間接的に影響を与え、多面的変化の場合には細菌と高等生物との相互作用に影響を与える。
プロファージ-諸刃の剣
微生物間の相互作用は多くの場合競争的であり[5]、同様の成長の必要性によって駆動される。実験的アプローチやモデル化アプローチによって、1つ以上のプロファージが存在すると、競争的相互作用がファージによる死滅を特徴とする捕食的相互作用に変わることが繰り返し示されてきた [6, 7, 8, 9]。この背景には、プロファージが溶菌サイクルに移行し、複製し、宿主を溶解して遊離ファージを放出する可能性があることがある。放出されたビリオンは、ファージに感受性のある競合細菌を死滅させることができるため、残存する溶原菌、すなわちプロファージを保有する細菌の体力を向上させることができる。微生物戦争におけるこのような有益な効果は、連鎖的な効果をもたらす可能性がある。例えば、2つの独立した研究により、哺乳類の腸内生態系において、プロファージが周囲のファージ感受性競合菌を死滅させることで、溶原菌のコロニー形成が促進されることが示された [10,11]。このことは、プロファージが哺乳類の腸のような人口密度の高い細菌生態系のコロニー形成ダイナミクス、ひいては群集組成に影響を与え、健康に影響を与える可能性があることを示唆している。
プロファージは、競合する細菌を直接死滅させるだけでなく、細菌間の競合的相互作用にも間接的に影響を与えることができる。その一例として、サルモネラ・エンテリカからのプロファージ依存的なバクテリオシン・コリシンlbの放出があり、このコリシンlbはコリシンlbに感受性のある競合大腸菌を死滅させることで腸内細菌の体力を著しく向上させる[12]。
プロファージ誘導は通常、溶原菌にとって致死的である。一部の細菌は、競合菌のSOS応答を積極的に誘導し、多くのプロファージの溶菌サイクルを誘導することで、溶原菌のゲノムへのこの高価な付加を利用する[13, 14∗, 15∗]。例えば、ヒトの病原体である緑膿菌は、代謝産物であるピロシアニンを放出することで、黄色ブドウ球菌のプロファージを選択的に誘発し、その体力を増加させることができる［15］。この場合、放出された黄色ブドウ球菌ファージに耐性を持つ緑膿菌は、黄色ブドウ球菌の個体数を減少させるだけでなく、放出されたファージによって、ファージに耐性を持つ競合菌をさらに殺すことができるため、その恩恵を受けることになると著者らは推測している。同様に、ヒトの病原菌である肺炎桿菌は、SOS応答誘導物質であるH2O2を放出することでプロファージを誘導し、鼻咽頭に常在する黄色ブドウ球菌を駆逐することができる［13］。同じ物質はサンゴの病原体であるビブリオ・コラリイティカス（Vibrio coralliilyticus）にも使用され、サンゴに侵入する際に、競合する無毒性のビブリオ属や他のサンゴ共生生物のプロファージを誘導することができる [14]。ゲノムワイド関連研究では、H2O2放出を仲介するLodABオペロンが細菌間で広く分布しており、おそらく病原体による健全な微生物叢の侵入を促進する重要な特徴を構成していることが明らかになった [14]。自然界に溶原菌が多く存在することを考慮すると、環境中に抑制以下の濃度で存在するこのようなSOS誘導分子は、細菌の干渉にかなりの役割を果たしている可能性があると推測できる [13]。サンゴのような重要な生態系エンジニアの重要な共生生物に向けられた場合、これらの分子は、植物、魚類、無脊椎動物に連鎖的な影響を及ぼし、生態系全体に広範囲に及ぶ結果をもたらす可能性がある。
プロファージ - 贈り物を持つ友人
溶原性の間、バクテリアとプロファージのフィットネスは密接に絡み合い、相互扶助的な関係に似ている。いくつかのプロファージは、溶原性転換、すなわち発現が細菌の表現型を変化させる非必須のアクセサリー遺伝子を持つことによって、溶原性フィットネスを向上させることができる[16]。無害な細菌を致命的な病原体に変えた溶原性転換の最初の例は、コレラ病のプロファージによるものである [17] 。それ以来、多くのプロファージがコードする病原性遺伝子が発見されており、それらはしばしば種特異的である [18]。これらの遺伝子には、他のファージ［19］や環境ストレス［20］による過剰感染から細菌を守ったり、血清耐性を高めたり［21］、宿主細菌が新しい代謝資源にアクセスできるようにしたりする［22、23、24＊＊、25］遺伝子が含まれる。その結果、これらのアクセサリー遺伝子の発現とその結果生じる表現型の変化は、溶原菌が関与する既存の高次相互作用に多様な影響を与える可能性がある。
プロファージに由来するこのようなマルチレベル効果の一例として、プロファージにコードされた補助代謝遺伝子（AMG）があり、これらは宿主の代謝を変化させ、生態系の生物地球化学に影響を与える（総説は[26]を参照）。これには、例えば様々なシアノファージによってコードされる光合成遺伝子などが含まれる [27]。これらの遺伝子の中には、複数の系統にわたって保存されているものもあり、ファージ感染時に重要な代謝ボトルネックとなる生化学的プロセスを強化する可能性のある必須機能を持つことを示している [26]。メタゲノムやビロミクスデータの増加により、ファージにコードされていると推定されるAMGの数は増え続けているが、予測される機能を確認するのに十分なファージ宿主系がないため、その機能に関する知識は、多くの場合、掴みどころのないままである[23]。適切なシステムの欠如を回避するための代替的な統合的アプローチとしては、特に、12の異なる環境に由来する191のファージに分布する硫黄およびチオ硫酸酸化のための200以上のAMGを同定したプロファージ対宿主遺伝子比の比較[24]や、複合炭素をCH4とCO2に分解する際に重要な役割を果たすファージコード化グリコシド加水分解酵素を同定した異種発現システムの使用[25]などがある。後者の例は、メタン生成微生物やメタン栄養微生物などの主要な炭素循環微生物に感染するファージが、生態系機能に与える潜在的な影響を強調している。これらのファージは炭素分解の複雑なプロセスに影響を与え、最終的には気候が重要な生息地におけるメタンと二酸化炭素の放出に影響を与える。
プロファージにコードされた有益な遺伝子のもう一つの例は、バクテリオシンである。バクテリオシンは、競合する細菌株を阻害または死滅させることができる天然由来の抗菌剤である。ハイスループット・マイニング研究によって、バクテリオシンは生合成遺伝子クラスター（BGC）によってコードされることが明らかになった。ビロームの移植に関する最近の研究によって、ファージがヒトの健康に大きな影響を及ぼすことが明らかになったが [29]、プロファージがコードするBGCがこのような役割に具体的にどのように寄与しているかは、まだ解明されていない [28]。
高等生物と共存する細菌は、常に免疫系成分にさらされている。いくつかのプロファージは、この脅威から宿主を守るための複数のメカニズムを獲得している。これには、局所の炎症反応や免疫反応、特に貪食反応を抑制する能力も含まれる（総説は[30]を参照）。最も最近発見された例の一つがアンキファージであり、アンキファージは免疫調節性のアンキリンタンパク質（ANKp）をコードし発現している。貪食率を低下させるANKpは、海綿体とANKp-リソジェンとの相互扶助的な関係、そしておそらく他の多くの相互扶助的な宿主-微生物関係を育む [31]。
プロファージが宿主を守ることができるもう一つの危険は、超感染ファージである。多くのプロファージは超感染排除（SIE）タンパク質を持ち、例えば超感染ファージを抑制したり、細菌の細胞表面構造を改変してファージの付着を防いだりすることができる。プロファージがコードするSIEタンパク質の個々の例は数多く存在するが、それらが高次の相互作用に及ぼす生態学的・進化学的影響はほとんどわかっていない。これは、ライソゲンに対する正味の適性効果や、これらの異なるSIE機構がどの程度広まっているかについての詳細な理解が不足しているためである。例えば、緑膿菌の近縁種30種のプロファージに関する系統的研究では、土壌中や動物宿主において、溶原菌のSIEによる追加的なフィットネスコストは見られなかったが [32]、他の種においてSIEがコストになるかどうかは不明である。この知識ギャップを解決するために、異なる微生物生態系におけるSIEの性質と分布を明らかにするための大規模ゲノムマイニングと、高次相互作用におけるSIEのフィットネス効果を明らかにするハイスループット実験を統合することは、今後の研究にとってエキサイティングな可能性である。
プロファージ-多才な建設技術者
プロファージはバイオフィルムの形成と維持にも影響を与えることができる［33、34、35、36、37］。細菌の運動性を低下させることで、プロファージは間接的に定着を開始し、細胞凝集塊を形成することができる［35］。細菌の代謝を調節し、細胞外多糖類を提供し、ビルディングブロックとして働くプロファージの能力は、初期のバイオフィルム形成を強化する［33,34,36］。プロファージが介在して細胞の一部が溶解されると、栄養素とeDNAが放出され、バイオフィルムマトリックスが分解される。これにより、栄養分と細菌が拡散するスペースが生まれ、バイオフィルムの維持が促進される [37] 。
バイオフィルム内では、細菌は例えば抗生物質 [38] や免疫系成分 [39] などの悪条件から守られている。このことから、バイオフィルムは重要な病原因子であり［33,37］、プロファージの影響が複数の種にわたって連鎖的な結果として現れることを例証している。
しかし、バイオフィルムは、食物網の基礎を形成し、栄養循環とバイオレメディエーションを維持する、多くの陸上および水生生態系の重要な構成要素でもある。したがって、臨床バイオフィルムとは対照的に、環境バイオフィルムの形成に寄与するプロファージは、相互依存的な相互作用を支えることができる。この現象の一例として、Phaeobacter inhibensと微細藻類との共生が挙げられる。Phaeobacter inhibensは藻類の表面にバイオフィルムを形成するために、P. inhibensの溶菌状態に依存しており、P. inhibensのプロファージにコードされた遺伝子に起因すると考えられる [41]。
バイオフィルムは細菌が活発に活動する主な手段であり[42]、生態系の機能に大きく関係している[43]。プロファージがバイオフィルム形成に影響を与えるメカニズムについては詳細に理解されているが、バイオフィルムに対するプロファージの機能的意義や、その後の生態学的相互作用への影響を定量化することは難しい。なぜなら、プロファージがバイオフィルムに及ぼす影響が、高次の相互作用においてどのように増幅されるかを明らかにするための定量的データと適切な理論モデルが不足しているからである。
さらに、バイオフィルムでの生活様式は、プランクトンでの生活様式よりも変異原性が高く、バイオフィルム内での水平遺伝子転移（HGT）を介した病原性や抗生物質耐性遺伝子の分布がより効率的であることを示唆する証拠が増えている（総説は[44]を参照）。プロファージがバイオフィルム形成に有益であることを考えると、プロファージは間接的に抗生物質耐性遺伝子の拡散に寄与し、真核生物にとっての結果を悪化させる可能性がある。対照的に、プロファージがプランクトン状態にある場合、HGTによる抗生物質耐性遺伝子の拡散を制限する因子として働くことができる [45]。
プロファージ-分子エディター
すべての移動性遺伝要素と同様に、温帯ファージは細菌のゲノム構造を形成する上で重要な役割を果たし、それによって細菌の進化に影響を与えている。一般的に知られているのは、形質導入や溶原性変換を介してHGTのベクターとして機能する能力であり、これによって細菌は、高次の相互作用に影響を与えることができる新しい遺伝子や形質を獲得することができる。しかしながら、最近の進歩により、プロファージが細菌の進化に影響を与える様々な遺伝的・エピジェネティックなメカニズムが同定されつつある [45∗, 46, 47, 48, 49∗, 50, 51, 52, 53, 54∗, 55∗, 56]。
例えば、プロファージの統合は、適応的なプロファージコード遺伝子の獲得によって適応進化を加速することができ、これはde novo突然変異よりも速い速度で起こりうる［46］。どちらのメカニズムも溶原菌のフィットネスを高め、コロニー形成者の場合は宿主と共生者の関係を促進し [46]、病原菌の場合は急性感染から慢性感染への移行を促進し、疾患の重症度を高める可能性が高い [47]。
プロファージはまた、様々なメカニズムによって細菌の遺伝子発現を制御することができる。例えば、いくつかのプロファージは、制御された切除によって宿主遺伝子の破壊を逆転させ、遺伝子のスイッチとして働くことができる [48,57]。活性溶原性（active lysogeny）と呼ばれるこのプロセス [57]は、病原性やファゴソームからの脱出 [48]、胞子形成 [58]、ハイパーバイオフィルム形成などの病原性の拡大に寄与し、迅速かつ並行的な適応を促進して慢性感染の確立を促進する [49]。
プロファージはまた、間接的に細菌の進化に影響を与えることもある。なぜなら、多くのプロファージは、溶菌とそれに続く細胞死 [53] という形で、あるいは溶菌の増殖率低下 [54] によって目に見える維持コストの増加という形で、大きなコストを伴うからである。このようなプロファージがもたらす適性コストは、細菌におけるファージ耐性の進化を促進し、多面的な効果をもたらす可能性がある [54,55]。ここで、ファージの再感染を防ぐIV型繊毛やO抗原構造などの細胞付属物の分子的、エピジェネティックな変化が、ファージ耐性と病原性の進化的トレードオフを生み出す可能性がある [55,56]。
環境の変化は、プロファージとその宿主との間の進化的相互作用が多系統に影響を及ぼす可能性のあるもう一つの方法を提供する。例えば、細菌の病原性と正の相関を示すファージ放出速度に影響を与える遺伝子の温度依存的な進化的変化は、プロファージが病気の重症度を増加させる方法の一つである [55]。環境条件もまた、細菌とプロファージの共進化の形や軌跡に大きな影響を与える可能性がある。例えば、細菌の増殖速度を低下させるような環境はファージ感染を阻害し（総説は[59]を参照）、ファージ耐性の進化を遅らせたり、ファージの流行を長引かせたりする可能性がある[52]。対照的に、プロファージ誘導を増加させる環境条件は、ファージ耐性変異の出現とその後のプロファージの消失を促進する［53］。このことは、ファージにコードされたアクセサリー遺伝子の存続が、高次の相互作用に対する連鎖的な影響とともに、地球規模の気候変動に伴って変化し、生態系やヒトの健康に予測不可能な結果をもたらすことを示唆している。
結論
ホリスティックかつマルチスケールな研究により、プロファージが細菌の生態系と進化に多様な形で大きな影響を与え、それが連鎖的な影響を介して高次生物と生態系機能に反映されるという十分な証拠が得られている。プロファージが宿主細菌に細胞レベルおよび個体群レベルでどのような影響を与えるかについては、そのメカニズムが十分に理解されているが、プロファージ-リゾゲンの相互作用を超えたプロファージの影響を定量化するシステム研究がさらに必要である。さらなる研究が必要な重要な分野として、以下の3つが挙げられる。

異なる生態学的ニッチにおけるプロファージの機能と維持の理解。私たちは主にヒトや動物を宿主とするプロファージについて研究してきたが、土壌、水、植物に付随する微生物など、プロファージの役割や影響が異なる可能性のある場所については、あまり研究してこなかった。

宿主とマイクロバイオームの相互作用におけるプロファージの役割については、まだ理解が始まったばかりである。しかし、最近発表された総合報告によると、病原性ファージと細菌との相互作用には、細菌群集の状況が重要であることが示唆されており［60］、したがって試験管内での観察結果が必ずしもin vivoでも当てはまるとは限らない［61］。したがって、プロファージと宿主のマイクロバイオームとの複雑な相互作用を解明し、マイクロバイオームがプロファージに対する宿主の反応をどのように形成するかを明らかにするためには、さらなる研究が必要である。

制御された実験室環境において、プロファージが細菌の進化に影響を与えるメカニズムについての理解は深まっているものの、自然環境におけるプロファージと細菌の長期的な共進化ダイナミクスや、それが高等生物の進化やその連鎖効果にどのような影響を与えるかについては、まだ大きな知識のギャップがある。細菌が高等生物と共進化することを考慮すると、今後の研究の適切な課題は、プロファージがどの程度、どのようなメカニズムでこれらの共進化ダイナミクスを形成するのかを調べることである。
現在の課題は、自然群集における時間的・空間的変化を評価し、プロファージが地球規模の生態系機能に及ぼす影響をモデル化し予測する能力を向上させる、強固な理論的枠組みを確立することにある。これに対処するため、今後の研究では、既存の学際的アプローチをベースに、特に非モデル系に焦点を当てた計算・実験技術を組み合わせることが考えられる。これには、ファージを含むマイクロバイオームのゲノムおよびトランスクリプトーム解析が含まれ、これらの系におけるプロファージの遺伝子構成と発現パターンを明らかにする。さらに、溶菌活性と溶原性活性の測定などの機能的アッセイを行うことで、プロファージのライフサイクルの経時的な動態の影響を明らかにすることができる。これらのデータを、様々な条件下でのプロファージ、細菌、高次相互作用パートナー間の相互作用をシミュレーションする予測モデルに統合することで、プロファージが複雑な生態系にどのような影響を与えるかをより深く理解することができる。このような理解は、われわれの存在と地球を支配する基本的な生態学的プロセスの両方にとってバクテリアが世界的に重要であることを考えると、極めて重要である。
資金提供
本研究は、スイス国立科学財団（助成金番号PZ00P3_179743/1）の助成を受けた。
利益相反宣言
著者らは、本論文で報告された研究に影響を及ぼすと思われる競合する金銭的利益や個人的関係はないことを宣言する。
謝辞
本原稿の初期バージョンについて貴重なコメントをいただいたMathilde BoummasoudとClaudia Iglerに感謝する。
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データの入手
本論文に記載された研究に使用されたデータはない。
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