アルコールベースの手指消毒剤と石鹸と水による手洗いが皮膚細菌叢組成に及ぼす影響

2023年12月4日 13:30

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JEADVクリニカル・プラクティス
第2巻第4号 p. 764-774
原著論文
オープンアクセス
アルコールベースの手指消毒剤と石鹸と水による手洗いが皮膚細菌叢組成に及ぼす影響

https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/jvc2.214?af=R

https://www.dermatologytimes.com/view/skin-microbiome-diversity-lower-with-soap-and-water-compared-with-hand-sanitizer-use

ヒルデ・クリスティン・ビンデネス、クリスティン・ドレンゲネス、ヘシャム・アミン、ランディ・ヤコブセン・ベルテルセン
初出：2023年7月16日
https://doi.org/10.1002/jvc2.214
Hilde Kristin VindenesとChristine Drengenesは同等に貢献した。
研究概要
セクション

要旨
背景
COVID-19パンデミックにおいて、アルコールベースの手指消毒剤（ABHS）の使用と石鹸と水による手洗いが増加した。
目的
手指衛生対策が皮膚細菌叢のサンプリングおよびプロファイリングに及ぼす即時的な影響（1時間未満）を明らかにすることを目的とした。
方法
ABHSを塗布する前と後、および石鹸と水による手洗いの前と後に、5人のボランティアから手背と肘の内側から皮膚スワブサンプルを採取した。細菌組成は16S rRNA遺伝子のMiSeqシークエンシングにより決定した。
結果
手指の細菌組成は手指消毒剤塗布前後でほぼ同様であり、Streptococcus属（19.3％-18.4％）、Propionibacterium属（11.7％-11.9％）、Corynebacterium属（11.2％-11.3％）、Staphylococcus属（7.8％-7.4％）が最も多かった。石鹸と水による手洗い後に細菌の相対量が変化したのは、Streptococcus属（15.7％-9.2％）、Propionibacterium属（12.1％-8.3％）、Staphylococcus属（8.2％-5.2％）、Lactobacillus属（7.1％-2.9％）であった。α多様性については、手指のアンプリコン配列バリアント（ASV）数は、石鹸と水による洗浄後の方が少なかった：平均値： 94.6（SD：12.3）対洗浄前：165.5（SD：12.7）、p = 0.003。ASV濃度は、手指消毒剤塗布の前後で差はなかった（手指と肘内側の両方でp = 0.2）。フェイスPD指数は、石鹸と水による洗浄後の方が低かった：平均値： 6.6（SD：0.41）であり、洗浄前（9.5［SD：0.52］）と比べて低かった（p＝0.002）。しかし、手指（p＝0.3）または肘（p＝0.5）への手指消毒剤の塗布では変化はみられなかった。
結論
皮膚マイクロバイオームの多様性は、手指消毒剤塗布の前後で差はなかったが、石鹸と水による洗浄後は低くなった。グラム陰性菌とグラム陽性菌の両方が影響を受け、グラム陰性菌への影響が最も大きかった。
はじめに
皮膚バリアと関連する微生物叢は、外界からの刺激に対する第一の環境シールドとして機能しており、その表面積は2m2、微生物の生息域は毛包やその他の付属物を考慮すると30m2にまで拡大する1。微生物叢内の常在菌、日和見病原体、病原体のバランスの乱れは、アトピー性皮膚炎や乾癬などの皮膚疾患や他の臓器系の疾患と関連している3-5。
皮膚はまた、環境と体内との微生物交換の主要な場でもある。3, 4 手指衛生対策は病原体の伝播を制御する上で重要である。世界保健機関（WHO）は、手指衛生を「手指を清潔にするあらゆる行為を指す一般的な用語」と定義している6。COVID-19のパンデミックでは、手指消毒剤の使用と石鹸と水による手洗いの両方が推奨され、手指衛生の実践が強化された7。手指消毒剤には、非アルコール系（NABHS）とアルコール系（ABHS）があり、パンデミック中はウイルスに対する有効性から後者が最も一般的であった8。
Burtonらの研究によると、非抗菌性石鹸を使用して手を洗うと、水だけを使用するよりも手の細菌量が減少する12。
皮膚マイクロバイオームに関する研究はまだ初期段階にある。COVID-19の大流行時に導入された手指衛生対策が、標準化問題の複雑さに拍車をかけており、手指消毒薬や手洗いが皮膚マイクロバイオータにどのような影響を与えるかに関する文献は限られており、一貫性がない。
COVID-19パンデミック前およびパンデミック中に採取した参加者コホート（www.rhinessa.net）における皮膚微生物叢の縦断的解析に備え、本書では手指衛生対策が皮膚細菌叢の採取およびプロファイリングに及ぼす直接的な影響を明らかにすることを目的とした。
材料および方法
研究参加者
5名の女性ボランティアから皮膚微生物叢サンプルの提供を受けた。彼らは全員健康で非喫煙者であり、直近1ヵ月間に抗生物質を使用しておらず、全員右手優位で36～55歳であり、サンプリング時に手背に皮膚病変はなかった。
皮膚サンプリング
皮膚サンプリングは、ABHS（1日目）と石鹸と水による手洗い（2日目）が皮膚細菌叢に及ぼす直接的な影響を評価するために、連続した2日間にわたって行われた。参加者は、サンプリング当日はシャワーを浴びたり、クリーム、石鹸、美容製品を皮膚に塗ったりしないように指示された。参加者には、日常生活と同じようにアルコールベースのハンドラブを使用し、水と石鹸で手を洗うように指示した。
治療前と治療後に採取されたサンプルは、それぞれ青とオレンジのボックスで表されている（図1）。1日目、ABHS（ANTIBAC 85%液、Antibacブランド）の塗布前と塗布後に、肘の内側と手背からサンプルを採取した。まずABHSを塗布せずに、i.右肘内側、ii.右手背表面、iii.左肘内側、iv.左手背表面からサンプルを採取した。採取は、滅菌皮膚溶解液（50mM Tris buffer [pH 7.6]、1mM EDTA [pH8.0]、0.5% Tween-20）で湿らせたCatch-All Sample Collection Swab（Copan Diagnostics社製）を用いて、部位を前後に25回こすることにより行った。綿棒の先端を切り取り、1mLのリン酸緩衝生理食塩水（PBS）中に保存した。その後、隣接領域（図1、オレンジ色のボックス）をABHSで拭き取った。ABHS塗布後15分後に再サンプリングを行った。肘の内側からのサンプルは、湿潤部位であり、環境的影響にあまりさらされていないため、皮膚の異なる部位で同様の結論が得られれば、我々の知見を補強することができる。
図1
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2日目には、両手の石鹸と水による手洗い前と手洗い後の手背表面からサンプルを採取した（図1）（2日目には肘のサンプルは採取しなかった）。手洗いは、蛇口の水と、密封された詰め替え用と使い捨てポンプ付きの石鹸（Tork、エクストラマイルド液体石鹸）を用いて行った。サンプリングは1日目と全く同じ手順で行った。再サンプリングは、手洗いから15分後に行った。
生物学的サンプルに加え、汚染の評価用に陰性対照サンプル（NCS）も採取した。NCSは生物学的物質を含まず、実験室環境から持ち込まれた汚染細菌を捕捉するために実験室パイプラインで処理される。NCSには、皮膚サンプリングに使用した皮膚溶解液と滅菌PBS緩衝液のアリコートが含まれた（両日採取）。2日目には、小顔の水と石鹸入りの小顔の水のサンプルを採取した。
細菌DNA抽出および16S rRNA遺伝子のMiSeqシークエンシング
細菌DNA抽出および細菌16S rRNA遺伝子のハイスループットシークエンシングは、Clinical Microbiomics社で実施した。簡単に説明すると、DNA抽出はNuceloSopin 96 Soilキットを用いて行った。ビーズビート工程は、Vortex-Genie 2を用い、2700 rpmの設定で2×5分間行った。サンプル中の細菌組成は、抽出した細菌DNAのアンプリコンベースの塩基配列決定と、Klindworthらに記載されたプライマーを用いた16S rRNA遺伝子領域V3～V4のターゲティングによって決定した15。完全なプロトコルは、市販のイルミナ16Sメタゲノムシーケンスライブラリー作成ガイド（パーツ番号15044223 Rev. B）に記載されている。
バイオインフォマティック配列処理ステップ
バイオインフォマティクス配列処理ステップは、QIIME2（Quantitative Insights into Microbial Ecology）マイクロバイオーム解析パッケージ（リリース2022.2）を用いて実施した16。q2-dada2プラグインを使用して、(i)プライマー配列とリードエンドの低品質塩基を切り落とし、(ii)ペアエンドリードを結合し、(iii)キメラを除去し、(iv)アンプリコン配列バリアント(ASV)を推論した17、 18 各ASVは、feature-classifier classify-sklearnプラグインとGreengenes 99% OTUsで事前にトレーニングした分類器を用いて分類学的ラベルを付与した。
汚染ASVの同定にはDecontam Rパッケージを使用した21。
11,690配列に希釈された作業用ASVテーブルに対して、qiime 2 diversity pluginsを使用してアルファ多様性解析とベータ多様性解析を行った。希薄化レベルは、配列数が最も少ないサンプルに基づいて選択された。アルファ多様性（1サンプル中の細菌の多様性）は、以下の指標を用いて評価した： i. Observed Features (ASVs, richness), ii. Faith's Phylogenetic Diversity22, 23 and iii. シャノンの多様性指数。α多様性の差はクラスカル・ワリスで検定した。β多様性（すなわち、サンプル間の細菌多様性の差）は、重み付けされていないUniFrac指標24を用いて評価し、PERMANOVA25を用いて差を検定した。分類学的構成に関する解析は、Microsoft Excel（バージョン16.64）を用いて、q2折りたたみを用いて門および属レベルに折りたたまれたASV表で行った。プロットはRのggplotパッケージまたはStata version 17 (StataCorp)で行った。
結果
ABHS（手背と肘の内側）および石鹸と水による洗浄（手背）が皮膚細菌叢組成に及ぼす直接的な影響を評価した。ABHS塗布前（1日目）と石鹸と水による洗浄前（2日目）の連続した2日間、ベースライン時に手を採取し、手の2時点における皮膚微生物叢の安定性も評価した。皮膚微生物叢の調査には、分類学的組成、α-およびβ-多様性の分析が含まれた。
分類学的組成
分類学的組成の分析により、治療前と治療後（ABHS/石鹸と水による洗浄；図2）の各部位で見つかった細菌の平均分布を比較することができた。
図2
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治療前（ベースライン）
1日目、ABHS治療前、手背と肘の内側から採取した皮膚サンプルは、ファーミキューテス門、放線菌門、プロテオバクテリア門に属する細菌が主であった（図2a）。肘の内側で最も多かった属は、Staphylococcus属（25.2％）、Acinetobacter属（7.8％）、Streptococcus属（7.3％）、Sediminibacterium属（6.2％）、Corynebacterium属（5.2％）、Propionibacterium属（4.8％）、Micrococcus属（4.5％；図2c）であった。溶連菌（19.3％）、プロピオニバクテリウム（11.7％）、コリネバクテリウム（11.2％）、ブドウ球菌（7.8％）が手指の主な属であった（図2c）。2日目の治療前（すなわちベースライン）に手の再サンプリングを行った。最も一般的な3つの門は、2つのサンプリング日の間で比較的変化しなかった。属レベルでは、Streptococcus属（19.3％-15.7％）とCorynebacterium属（11.2％-8.8％）が減少し、Lactobacillus属（3.2％-7.1％）とNeisseriaceaeに属する無名の属（2.4％-4.2％；図2c）が増加した。
ABHS処理後（1日目）
肘の内側にABHSを塗布した後、ファーミキューテス門（37％-5.4％）およびアクチノバクテリア門（20.1％-26.5％）に属する細菌の増加とプロテオバクテリア門（32.9％-20.1％）の減少が観察された。Streptococcus属（7.3％-11.8％）、Propionibacterium属（4.8％-7.1％）、Corynebacterium属（5.2％-9.8％）が増加し、Actinobacteria属（7.8％-4.3％）、Sediminibacterium属（6.2％-4.6％）、Micrococcus属（4.5％-2.9％）が減少した。しかし、ABHSを使用したにもかかわらず、手指に最も多くみられた属は、Streptococcus属（19.3％-18.4％）、Staphylococcus属（7.8％-7.4％）、Micrococcus属（5.4％-4.4％）およびLactobacillus属（3.2％-2.0％；図2c）であり、ABHS使用後も比較的変化がなかった。
石鹸と水による処理後（2日目）
石鹸と水による手洗い後、ABHS塗布後に観察された皮膚微生物叢組成と比較して、より顕著な変化が観察された。最も多い2つの門、ファーミキューテス門（37.5％-23.4％）とアクチノバクテリア門（34％-29.5％）が減少し、プロテオバクテリア門（23.4％-33.6％）とバクテロイデーテス門（3.7％-11％）に属する細菌が増加した。Streptococcus属（15.7％-9.2％）、Staphylococcus属（8.2％-5.2％）、Propionibacterium属（12.1％-8.3％）、Lactobacillus属（7.1％-2.9％）、Neisseriaceae属（4.2％-0％）は明らかに減少していた。セディミニバクテリウム属（2.3％-9.8％）とスフィンゴモナス属（1.3％-5.1％；図2c）では増加が見られた。
アルファ多様性
アルファ多様性は3つの異なる指標を用いて評価され、測定された多様性は、i.群集メンバーの数（ASV数または「豊かさ」）、ii.細菌群集メンバー間の系統学的距離（Faith Phylogenetic Diversity [Faith PD]）、iii. ASVの豊かさとその分布の均等性（Shannon index）。
処理前に採取した手背のα多様性については、連続する2回のサンプリング日において統計的に有意な差は認められなかった： ASV数（p = 0.2）、フェイスPD（p = 0.2）、シャノン（p = 0.6）（図3a-c）。ABHS処理後、肘の内側と手の甲の表面では、統計的に有意ではないものの、すべての指標でアルファ多様性の増加が認められた（図4a～c；肘の内側と手の甲 1日目）。一方、石鹸と水で手を洗った後は、すべての指標でα多様性の減少が観察された。この変化はASV数で統計的に有意であり（p = 0.003）、石鹸と水で手を洗った後の手のASV数は少なかった：平均値：シャノン指数は統計的に有意ではなかったが（p = 0.2；図4a-c；手背 2日目）。
図3
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図4
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ベータ多様性
手背（p = 0.7、Permanova；図5a）および肘内側（p = 0.7；図5b）では、手指消毒剤塗布前と塗布後で、β多様性（サンプル間の差）に有意差は認められなかった。しかし、手洗い前後の細菌群集組成を比較すると、β多様性は有意に異なっていた（p = 0.003；図5c）。加重UniFrac指標を用いた場合も、手洗いについて同様の結論が得られた（参考情報：図1）。各人の手背と肘の内側では、ベータ値の多様性に明確な違いが見られた（図6a）。手背側では、対人的変動性が対人的変動性よりも大きかった（図6b）。
図5
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図6
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石鹸由来の細菌は、手洗い後の皮膚からは検出されなかった。石けんと水を用いたNCSから、水のみ（石けんなし）を用いたNCSでは検出されなかった優勢な細菌を1つ発見した。これはハロモナス属の細菌で、相対存在量は36％であった。しかし、分類学的組成（石けんと水による手洗いの前後）を比較し、ヒートマップ（全サンプルにわたる優勢属の平均相対存在量）からわかるように、また各サンプルを個別に詳しく調べても、他のサンプルからはハロモナス属は検出されなかった。
考察
本研究は、COVID-19のパンデミックの間に生じた手指衛生の習慣の変化、特に日常生活におけるABHSの使用と石鹸と水による手洗いの増加に起因して開始された。本研究では、手指衛生対策が皮膚細菌叢のサンプリングとプロファイリングに及ぼす直接的な影響を明らかにしようとした。その結果、皮膚サンプリング前のABHSの塗布は、分類学的組成、アルファ多様性、ベータ多様性の点で解析に影響を及ぼさなかったが、石鹸と水による手洗いは3つの評価すべてにわたって影響を及ぼした。
連続する2日間のベースライン検体の分類学的組成は比較的安定しており、予想される一般的な常在菌群が同様の割合で検出された5。いくつかの属のレベルにわずかな変化が観察されたが、細菌組成のモデル化（ANCOM26など）にはサンプル数が少なすぎたため、その変化が統計的に有意であるかどうかを判断することはできなかった。しかし、2つのサンプリング日に採取されたベースライン・サンプル間で、アルファ多様性またはベータ多様性に有意な差は見られなかった。また、利き手と利き手でない手との間でも、アルファ多様性やベータ多様性に有意な差は見られなかった。この結果は、同じ被験者の右手と左手のサンプル間で多様性に差がなかったと報告したZapkaら27と一致している。両採取日ともベースライン時の手指皮膚マイクロバイオームが安定しており、体の両側から得られた所見が再現されているという我々の報告は、別々の日に実施した2つの衛生対策、すなわちABHS（1日目）と石鹸と水による手洗い（2日目）の有効な比較を可能にした。ABHSの塗布は、1日目に2つの皮膚部位（手背と肘の内側）から採取したサンプルから観察されたように、皮膚微生物叢にほとんど影響を及ぼさなかった。重要なことは、手背と肘の内側は2つの異なる生態学的生息環境を示しており、肘はより湿潤な環境を提供していることである。分類学的組成の観点から、最も一般的な細菌門と属は、手背へのABHS塗布後も変化しなかった。肘の内側では、分類学的組成にわずかな変化が認められたが、手洗い後に認められた変化よりは小さかった。両サンプリング部位において、ABHSの使用はα-またはβ-多様性に有意な変化をもたらさなかった。
ABHSとは対照的に、石鹸による手洗いは手指の皮膚微生物叢に顕著な影響を及ぼすことがわかった（肘の部位は石鹸と水で処理しなかった）。分類学的組成に関しては、ABHS使用後には観察されなかったStreptococcus属、Staphylococcus属、Lactobacillus属の相対的存在量の顕著な減少が認められた。これは、石鹸と水による手洗いの際に、これらの菌が皮膚から効果的に除去されたことを示しているのかもしれない。Decontamツールを用いて汚染菌の可能性が高いと同定されたSediminibacterium属とSphingomonas属も同時に増加した28。DNAベースの分析では、サンプルのバイオマスと汚染菌の相対的な割合との間に逆相関があること、すなわちサンプルのバイオマスが低いほど汚染シグナルが大きくなることがよく知られている28, 29。したがって、手洗い後の汚染菌の可能性が高いサンプルの割合の増加も、これらの部位からの機械的クリアランスとサンプルのバイオマスの減少を示唆している。
アルファ多様性指標Faith PDとASVカウントの有意な減少が観察された。シャノン指数についても、有意ではないものの、石鹸による手洗い後に減少が見られた。シャノン指数はサンプリングされた群集メンバーの均等性も考慮するため、手洗い前後の違いは主に量の少ないメンバーに影響することが示された。β多様性に関する分析では、手洗い前後のサンプルは明確に分離していることが観察された。
石鹸による手洗い後には皮膚微生物叢が変化するが、ABHSを塗布した後には変化しないという我々の知見は、おそらく手洗いの際に機械的に細菌が除去されることと、石鹸に含まれる界面活性剤の作用によるものであろう10, 13。16Sアンプリコン・シークエンシング法が生きた細菌と死滅した細菌の両方を同様に捕捉することを考えると、ABHSの殺菌効果にもかかわらず、細菌の残骸とDNA含量は皮膚上にそのまま残り、容易に検出される可能性がある。
我々の研究におけるASVの豊富さと同様に、Zapkaら27の研究では、OTU数は手洗い直後には減少したが、ABHS使用後には減少しなかった。Zapkaら27は、各時点（手洗い直後、24時間後、7日後）で、回収されたさまざまな種類の細菌数の増加を認めた。しかし、本研究では、手洗い直後のシャノン、およびベースライン1日目とベースライン2日目の間では、系統的多様性（Faith PD）の統計的に有意な減少は認められなかった。手洗いの影響を検討した別の研究では、細菌多様性に差はみられなかったが、群集の組成はすぐに影響を受けたが、数時間以内にベースラインに戻ったことが明らかになった30。
本研究の限界の1つは、参加者に手指衛生の方法を指導しなかったことである。2009年に発表された「医療における手指衛生のガイドライン」では、ABHSを使用する場合は20～30秒間、石鹸と水で洗う場合は40～60秒間、手をこすり合わせることが推奨されている6。しかし、私たちの目的は、COVID-19パンデミック時の手指衛生を模倣することであった。第3に、16S rRNA遺伝子の塩基配列決定において、微生物群集から抽出したDNAのPCRアンプリコン（DNAベース）から得られる限界は、生細胞と死細胞を区別できないことである。我々の知見から、サンプリングの短時間前にABHSを塗布しても皮膚微生物叢の調査に影響はなく、DNAベースのマイクロバイオーム解析では皮膚微生物叢の有効なサンプリングが可能であることが示唆された。最後に、皮膚からのサンプルは細菌バイオマスが低く、皮膚に関するすべての研究と同様に、サンプルは実験室の処理工程中に混入する汚染細菌に対して特に脆弱である。しかし、いくつかのNCSを含めることで、この汚染の影響をモニターすることができた。Zapkaらの研究では、24時間の追跡サンプリング時間では有意差は観察されなかったと結論づけている27。したがって、1日目のABHS塗布から石鹸と水による手洗いまでの間隔は、微生物叢がベースラインに戻るのに十分であったと考えられる。とはいえ、本試験の主な目的は、ABSH塗布がサンプリングに及ぼす直接的な影響を評価することであった。
ABHSの塗布後に再サンプリングを行う場合、サンプリング部位は乾燥しており、ABHSの塗布によってサンプリング部位が「希釈」されることはないはずである。さらに、ABHSの塗布は処理部位を撫でるように行ったが、これによって微生物が機械的に除去され、したがってサンプルのバイオマスが処理前より低下することはないと考えられる。ABHS処理前後の分類学的組成からは、試薬やキットからの典型的な「汚染物質」の増加は認められなかった。したがって、全体として、ABHSの適用前後でバイオマスが変化することはないと考えられる。
本研究の最大の長所は、参加者自身が対照となり、複数のサンプルを採取したことである。このことは重要である。なぜなら、皮膚微生物叢は多くの内因性および外因性因子の影響を受けるため2、個人内差よりも個人間差の方が大きいからである。
結論
COVID-19のパンデミック時に導入された手指衛生対策の使用が増加したことにより、標準化の追求において考慮すべき新たな要因が加わった。我々の知見は、皮膚のサンプリング前に適用されるABHSが、皮膚微生物叢のDNAベースのプロファイリングにほとんど影響を与えないことを示している。しかし、石けんと水による手洗いは影響を及ぼすので、パンデミック以前に実施された研究結果と比較する際には考慮すべきである。
著者の貢献
Hilde Kristin Vindenes、Christine Drengenes、Hesham Amin、Randi Jacobsen Bertelsenが研究を立案し、サンプル採取に参加した。Christine Drengenesがバイオインフォマティクス解析を行い、Hilde Kristin VindenesとRandi Jacobsen Bertelsenが統計解析を行った。Hesham Aminは結果を可視化するためのプロットを作成した。Christine DrengenesとHilde Kristin Vindenesが原稿を作成した。すべての著者が原稿の改訂に参加し、最終版の出版を承認した。
謝辞
著者らは、本研究のために皮膚サンプリングを行ってくれたRUHS（Research Unit for Health Surveys）のHilda Emilia Azevedo Andersenに感謝する。このプロジェクトは、欧州連合（EU）のHorizon 2020研究革新プログラム（助成金契約番号804199）の下、欧州研究会議（ERC）およびノルウェー西部地域保健当局（助成金番号912128）から資金提供を受けている。
利益相反声明
著者らは利益相反がないことを宣言する。
倫理声明
該当なし。
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皮膚マイクロバイオームの多様性は、石鹸と水の使用と手指消毒剤の使用で低下する
2023年7月25日
エマ・アンドラス（アシスタント・エディター
論文

COVID-19パンデミック時の手洗いとアルコール系手指消毒剤の使用を基準として、研究者らはこれらの行動が皮膚のマイクロバイオームに及ぼす影響を評価した。

皮膚マイクロバイオームの多様性は、アルコールベースの手指消毒剤の使用前後では差がなかったが、最近の研究1では、石鹸と水による手洗い後はマイクロバイオームの多様性が低くなることが明らかになった。

Hafiez Razali/AdobeStock
Hafiez Razali/AdobeStock

この研究で、研究者Vindenesらは、伝統的な手洗いやアルコールベースの手指消毒剤の使用などの手指衛生が、細菌性皮膚微生物叢のプロファイリングとサンプリングに与える直接的な影響を明らかにしようとした。彼らは、COVID-19パンデミック時に手指衛生対策が増加したことを研究の基礎とした。

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週刊ラウンドアップ 11月26日-12月1日
参加者は36歳から55歳までの女性5名であった。5人全員が健康であり、皮膚採取時に手に皮膚病変はなかった。サンプリングまでの1ヵ月間に抗生物質を使用した者はいなかった。

皮膚サンプリングは2日間に渡って行われた。各日、参加者はシャワーや石鹸、クリーム、化粧品の使用を控えるよう指示された。