気候変動の時代の愛： オニゲナリス目における性生殖の再検討

真菌の遺伝学と生物学
2023年4月24日オンライン公開、103797号
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気候変動の時代の愛： オニゲナリス目における性生殖の再検討

https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S1087184523000282?via%3Dihub

Love in the Time of Climate Change: A Review of Sexual Reproduction in the Order Onygenales

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https://doi.org/10.1016/j.fgb.2023.103797Get 権利と内容
アブストラクト
Onygenales目の真菌による生命を脅かす感染症は、ここ数十年で増加傾向にある。人為的な気候変動による地球温度の上昇は、感染症の増加を説明する可能性のある生物学的選択圧の一つである。有性組換えの過程で、新しい表現型を持つ遺伝的に新しい子孫を作ることで、真菌類は気候条件の変化に適応できるようになるかもしれない。有性生殖に関連する基本構造は、Histoplasma、Blastomyces、Malbranchea、Brunneosporaで確認されている。しかし、コクシジオイデスおよびパラコクシジオイデスについては、これらの生物で有性組換えが起こっていることを示唆する遺伝的証拠があるにもかかわらず、これらのプロセスの実際の構造同定はまだなされていない。本総説では、気候変動に直面する生物の体力向上のためのメカニズムを理解する手段として、オニゲネス目における性組換えを評価することの重要性を強調し、オニゲネス目における既知の生殖メカニズムについて詳しく解説している。
はじめに
Onygenales目に属する真菌は、病原体と腐生植物の両方で構成されています（Kandemir et al.、2022）。このグループ内の病原体では、1990年代後半以降、感染症数の増加（CDC, 2022, Carignan et al., 2021, Brown et al., 2018）と流行範囲の拡大（McKinsey and Pappas, 2022; Lohrenz et al., 2018; McDonald et al., 2018）の両方が見られている。腐生植物の中でも、最近報告された日和見感染症（Suankratay et al., 2015, Hubka et al., 2013, Rabérin et al., 2007, Hayashi et al., 2002; Reboux et al., 1995）は、新興真菌病原菌Candida aurisの場合（Chow et al., 2020, Casadevall et al., 2019）が示唆したように耐温性上昇の結果、これまで無耐性を示してきた真菌が病原性を獲得するという潜在性を示唆しています。感染率の上昇は、高齢化、肥満、免疫不全の患者集団が真菌の領域を着実に侵食していることに部分的に起因しているかもしれないが、本稿の焦点は、ヒト宿主よりも真菌そのものに当てられる。真菌そのものについては、感染性、病原性、耐熱性の増加の傾向は、有性生殖能力を介した気候変動要因への真菌の反応に起因していると考えられる。本総説では、オニゲネス目の代表的な6種を取り上げる。このうち、2つは有性周期が解明された病原体、2つは有性周期がまだ解明されていない病原体、そして2つは有性周期が示されたものの、さらなる解明が必要な新興病原体と思われるものである。
ブラストミセス属とヒストプラズマ属は、性周期が解明されている病原体である。ブラストミセス属の感染者数は、米国では公衆衛生の報告方針により実数を把握することが困難であるが、増加傾向にあるようである。カナダでは、感染率と重症度の両方が過去30年間上昇傾向にあり（Brownら、2018、Carignanら、2021）、米国では、イリノイ州とケンタッキー州の両方で、ブラストミセス症が報告対象疾患でないため、1999年から2011年まで入院率が大幅に上昇傾向にある（Seitzら、2014）。感染率のこれらの傾向は、カナダのサスカチュワン州（Lohrenz et al., 2018）やニューヨーク州（McDonald et al., 2018）などの地域への固有性の範囲の同時拡大も反映しています。ヒストプラズマ属がより強毒化しているのか、あるいは感染性を高めているのかを解析する能力を複雑にしているのは、HIV/AIDS症例における併存疾患としての関連性です（Adenisら、2014、Oladeleら、2018年）。しかし、米国におけるヒストプラズマ属に関連する感染症の流行域が拡大していることは明らかである（McKinsey and Pappas, 2019）。さらに、この菌の分布が世界的であることから（Ashraf et al.、2020）、世界の他の地域でも拡大している可能性がある。
Paracoccidioides属とCoccidioides属は、性周期が解明されていない2つの病原体である。パラコクシジオイデス属の感染率は、移住、農作業、森林伐採などの人間行動の変化により、ブラジルのある地域では上昇し、ある地域では低下しています（Peçanha et al., 2022）。しかし、発生とエルニーニョに伴う気候変動イベントとの関係が記録されており（Barrozo et al, 2010, Giusiano et al, 2018）、異常気象が将来の感染率に影響を与える可能性を示します。コクシジオイデス属の感染は1998年から2019年にかけて指数関数的に増加しており（CDC, 2022）、その推定される地理的流行範囲は今世紀末までに米国西半分の大部分に拡大すると予想されています（Gorris et al., 2018, Gorris et al., 2019）。実際、ワシントン州の生育中のコロニーからすでに症例が確認されている（Marsden-Haug et al.、2012）。これらの菌類では、性周期の発見に近づいた論文もあるが、これらの菌類を扱うことの難しさからか、性周期全体の解明には至っていない（Siglerら、1998、Teixeiraら、2013）。
Malbranchea ostraviensisとBrunneospora queenslandicaは、潜在的な新興病原体であり、性周期が図示されているが、重大な知識ギャップを含んでいる。Malbranchea spp.は通常、腐生菌であることが知られているが（Kandemir et al.、2022）、Malbranchea ostraviensisは、ボランティア消防士が洪水の中で活動した後に発症した爪甲真菌症から分離されており（Hubka et al.、2013）、異常気象によりこの菌による感染がより一般化する可能性を示している。また、B. queenslandicaは、1995年にヒトの皮膚や爪の感染症から分離され（Reboux et al.、1995）、Brunneosporaの近縁菌であるChrysosporium articulatumが白血病の16歳のヒト患者の肺感染の原因となることがわかった（Suankratay et al.）ことから新興病原体となる可能性があります、 2015）、Chrysosporium tropicumはフランスの71歳の男性に感染し（Rabérinら、2007）、Chrysosporium zonatumはカナダの72歳だが免疫力のない男性に感染した（Hayashiら、2002）。これらの2つの代表的な菌は、病原性においてオニゲナリア菌のアウトグループであるCoccidioides spp.に近縁であることも選択理由の一つである。オニゲナリア科やその近縁種であるMalbrancheaeのほとんどの菌類は、Coccidioides spp.を唯一の例外として、腐生菌で構成されている（Kandemir et al.、2022）。コクシジオイデス属の近縁種である腐生植物を理解することで、コクシジオイデス属の有性生殖機構や適応戦略についての知見が深まるとともに、腐生植物が病原体になる可能性も明らかになると考えられる。
これらの真菌が気候変動に適応する能力の基礎となる主要なメカニズムの1つは有性生殖である。Mullerのラチェット仮説では、真に無性な集団、つまり組換えのない集団では、劇薬となる突然変異が有利な突然変異を上回り、最終的には不利な表現型が不可逆的に蓄積されるとする（Felsenstein, 1974, Muller, 1964）。集団にとって性組換えは、劇症変異の浄化（Goddardら、2005、McDonaldら、2016）、病原体フィットネスの最大化（Colegrave、2002）、病原性と抗真菌薬への耐性の向上（Fraserら、2005、Smart and Fry、2001、You and Xu、2021）、免疫システムを回避するメカニズムの進化（Morranら、2011）など多くの利益が予測されています。
実際、実験的な証拠がこれらの予測を裏付けています。Becks and Agrawal (2012) は、プランクトンBrachionus calyciflorusの新しい環境に適応する際に、有性組み換えの子孫は無性生殖の子孫よりも適合度が高いことを示した。興味深いことに、体力がプラトーに達した後、変化のない環境では無性生殖の子孫と有性生殖の子孫は同じように適合した（Becks and Agrawal, 2012）。これは、ストレスの多い環境では性組換えが有利に働くと主張したMaynard Smithの仮説を支持するものである（Smith, 1978）。この優位性は、Saccharomyces cerevisiaeを用いた実験でも確認されている。Gray and Goddard (2012)は、有性組換えによって遺伝物質をシャッフルすると、劇薬と有利な変異がリンクしなくなることを示し、S. cerevisiaeの有性組換えの過程で劇薬の対立遺伝子をより迅速にパージできるようになることを示しました。
有性生殖の利点は明らかであるが、オニゲネス目の真菌の性生活と、それが気候変動への適応能力にどのような影響を与えるかについては、まだ深く研究されていないのが現状である。本総説で取り上げたすべての真菌の有性周期は、有性周期が完了していると思われるものであっても、感染症数の増加、複雑な治療介入、これらの真菌の新しい領域への拡大における有性生殖の役割を理解するには、まだ多くの研究を行う必要がある。例えば、ブラストミセス属やヒストプラズマ属のホヤが感染力を持つかどうかは、まだ全く未解明である。さらに、有性生殖の際に生じるホヤが、これらの真菌の環境中での長期生存や分散にどのように関与しているかは不明である。オニゲネス属の有性組換えの環境的な手がかりとして、Saccharomyces cerevisiae (Kahana-Edwin et al., 2013) や Candida albicans (Berman and Hadany, 2012) で示されたようなストレスがあるかどうかはまだ調査されていない。気候変動による環境温度の上昇や降水量の変化などのストレス要因が、性組換えの頻度を高める一方で、安定した環境では無性周期が促進される可能性があります。このような理由から、オニゲナリス目における有性組換えと生殖に関する研究は、発展途上であると同時に豊穣であるように思われるのである。
セクションの抜粋
ペジゾマイコチナの有性生殖について
オニゲネスが存在する子嚢菌亜門Pezizomycotinaでは、ホモタリック（自家受精）とヘテロタリック（適合する遺伝子型同士の受精）の両方の戦略が採用され、Mating Type遺伝子特型MAT1-1とMAT1-2に制御されている（Bennett and Turgeon, 2018）．これらの転写因子は、フェロモンの発現、性構造の形成、パートナー認識などのメカニズムに関わる無数の遺伝子を制御しています、
ヒストプラズマの性繁殖について
ヒストプラズマ・カプスラタムは、1905年にSamuel Darling博士がマルティニークの患者2人とパナマの患者1人から発見したのが始まりです（Darling 1909）。この発見以来、南極を除くすべての大陸でヒストプラズマ症の症例が報告されているだけでなく（Ashraf et al.、2020）、ヒストプラズマ症の感染率はHIV/AIDSの流行によって悪化し、この病気は、HIVに感染した患者が
ブラストミセスの性繁殖について
1896年に発見されたブラストマイセス属は、当初はブラストマイセス・デルマティディス（Gilchrist, 1896）という1つの種で構成されていると考えられていました。2013年、米国東部および中西部とカナダから分離された臨床株および土壌株には、B. dermatitidisとB. gilchristiiの2種が存在することが明らかになった（Brown et al.、2013、Meece et al.、2011）。米国では、この2種の感染症は、南はルイジアナ州、北はカナダとの国境まで及んでいた。
パラコクシディオイデスの有性生殖について
パラコクシジオイデス症は、パラコクシジオイデス属の種によって引き起こされる、ラテンアメリカに固有の全身性の真菌症で、症例は北はメキシコにまで及んでいます（Martinez, 2017）。Onygenales目の他の二型真菌病原体と同様に、Paracoccidioides属は、土壌中で分生子を生成する菌糸で成長し、吸入すると、それらの胞子は、哺乳類宿主の局所感染から散布感染の原因となる多芽胞酵母形態への二型転換を行う（Teixeira et
コクシディオイデスの有性生殖
コクシジオイデス菌症（バレー熱）は、米国南西部、メキシコ、南米に常在する致死性の真菌感染症です（Van Dyke et al., 2019; Ashraf et al., 2020）。コクシジウム症感染は、この病気が流行している地域で増加傾向にあり、アリゾナ州だけでも、1998年から2019年にかけて報告された感染症がほぼ10倍に増加しています（疾病管理予防センター、2021）。の病因であるCoccidioides immitisとC. posadasiiiは、この病気の原因となっています。
Malbranchea（Auxarthron）ostraviensisの有性生殖について
気候変動による異常気象や自然災害の増加により、災害の被災者や支援者が刺し傷や汚染された水にさらされる可能性が高まっています。東欧のボランティア消防士が洪水時の救助活動後に感染した足の爪の感染症から、新規の真菌病原体であるMalbranchea (Auxarthron) ostraviensisが分離された（Hubka et al., 2013
Brunneosporaの有性生殖について
Brunneospora queenslandicaは、「Chrysosporium queenslandicum」、「Uncinocarpus queenslandicus」または「Apinisia queenslandica」または「Amauroascus queenslandicus」（Apinis and Rees, 1976, Kandemir et al、 2022, Sigler et al., 1998, SolÉ et al., 2002）は、コクシジオイデス（Kandemir et al., 2022）とより最近の共通祖先を共有し、元々は1965年にオーストラリアのクイーンズランド州でApinisとRees（1976）により鶏羽毛から分離された。Coccidioidesとの系統的な関連は、次のような価値がある。
気候変動が真菌感染症に与える影響の可能性
気候変動は、Onygenales目の真菌による感染症に大きく3つの影響を与えると考えられる。1）感染率の増加 2）固有種の範囲の拡大 3）非病原性真菌の耐熱性の向上による病原性の上昇。感染率の上昇は、病原性の向上による感染量の減少や症候性感染の可能性の低下、あるいは飛散機構の強化が原因であると考えられる。
世界的な気温の上昇は、病原性に影響を与える可能性があり、その結果、病原性が上昇する可能性がある。
結論と考察
一般に、オニゲネス目の菌類の生殖構造は複雑な巻きを見せ、最終的にはホヤを形成し、ホヤの保護や散布といった菌類の生存機構を提供する。これらのホヤは、気候変動に伴う新たな環境下において、新たな遺伝子型の組換えによる適性を発揮する可能性がある。気候の変化に適応するためには無性型の方法もあるが、組換えは、気候の変化に対応するための迅速な方法である。
引用されていない参考文献
[1】、ベネットら、2018年、健康、2022年、マロクとリプロダクション、2022年。
競合する利益に関する宣言
著者らは、本論文で報告された研究に影響を及ぼすと思われる競合する金銭的利益や個人的な関係がないことを宣言するものである。
謝辞
本原稿に目を通していただき、ご意見をいただいたCatherine Gehring博士、Jennifer Meece博士、Jason Sahl博士に感謝いたします。また、クリプトコッカスの熱応答について話してくれたJoe Heitman博士、キノコ形成菌の核の状態について幅広く議論してくれたStephen Bentivenga博士に感謝したい。
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