糞便微生物叢移植の成功の主な決定因子： マイクロバイオームから臨床へ

哉百名

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レビュー|31巻5号、P712-733、2023年5月10日発行
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糞便微生物叢移植の成功の主な決定因子： マイクロバイオームから臨床へ

https://www.cell.com/cell-host-microbe/fulltext/S1931-3128(23)00125-7?_returnURL=https%3A%2F%2Flinkinghub.elsevier.com%2Fretrieve%2Fpii%2FS1931312823001257%3Fshowall%3Dtrue

セレーナ・ポルカリ
ニコラ・ベネシュ
ミレイア・バジェス＝コロマー
ジョバンニ・カンマロータ
ハリー・ソコル
ジャンルカ・イアニーロ
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DOI:https://doi.org/10.1016/j.chom.2023.03.020
PlumXメトリクス
要約
糞便微生物叢移植（FMT）はClostridioides difficile感染症の再発予防において満足のいく結果を得ているが、この良好な結果は他の疾患では部分的にしか再現されていない。FMTの成功には、ドナーとレシピエント（腸内細菌叢の多様性と特異的組成、免疫系、宿主の遺伝学など）に関するものだけでなく、作業プロトコル（糞便の量と注入回数、投与経路、補助治療）に関するものなど、いくつかの因子が影響する。さらに、FMTの臨床的成功は、ドナーの微生物生着の程度に関係する可能性があることを、初期のエビデンスが示唆している。マイクロバイオーム評価のための最先端技術の応用は、現在の糞便移植のビジョンの変化とともに、FMTのプロトコールと転帰を改善することが期待される。ここでは、FMTの成功の主要な決定因子と、FMTの成功を高めるためのラボベースと臨床的アプローチの緊密な統合を可能にする洞察と戦略について概説する。
キーワード
糞便微生物叢移植
マイクロバイオーム
生着
宿主免疫
糞便微生物叢移植： 現在の状況、見解、重要課題
ヒトの腸内細菌生態系の配列決定が初めて報告されて以来、以下のような研究が行われている、
1
腸内細菌叢は広範な研究の対象となり、ヒトの健康と疾患における重要な役割が発見されるに至った。この知識は、治療手段や標的としての潜在的役割を探求する道を開いた。腸内細菌叢を標的とした治療的介入の中でも、糞便微生物叢移植（FMT）は科学界および臨床界の関心を急速に集めている。FMTとは、腸内細菌叢の変化に関連する疾患の治療を目的として、健康なドナーの糞便を最小限の操作でレシピエントの腸内に移植することと定義できる。
FMTは、いくつかの伝染性疾患や非伝染性疾患の治療法として研究されてきたが、その結果はさまざまであった。偽膜性大腸炎に関する初期の成功報告に基づくと、以下のようなものがある、
2
FMTはまず、再発性クロストリジオイデスディフィシル感染症（rCDI）に対する潜在的治療法として研究され、90％近い一貫した成功率を示した3。
3
,
4
,
5
に代わる信頼性の高い治療薬であることが証明されている。
6
,
7
およびフィダキソマイシン
8
このような環境において、FMTは重症および重症合併症CDIの管理など、他の良好な臨床結果も達成している、
9
rCDI患者の全生存期間の延長などである、
10
CDI関連血流感染やCDI関連手術の減少などである。
10
,
11
さらに、FMTはこの疾患に対する費用対効果の高い戦略であることが示されている。
7
これらの知見は、臨床と研究の両方におけるFMTの進展を促した。
第一に、FMTはrCDIに対する推奨される治療選択肢の中にしっかりと組み込まれており、重症で難治性のCDIに対する潜在的な救済戦略として考えられている。
12
,
13
,
14
臨床現場におけるCDI治療の必要性の高まりにより、FMTは長年にわたって徐々に進化してきた。新鮮な糞便よりも凍結した材料を使用することが、FMT近代化への第一歩であった。
15
この移行により、便不足のリスクなしに大量の患者を管理できるようになった。また、サンプルの凍結により安全対策が強化され、保存便の隔離が可能になった、
16
,
17
および分子検査によるドナーのスクリーニングの拡大が可能になった、
18
これは、最近米国食品医薬品局（FDA）がFMTのリスクとして主張している多剤耐性（MDR）菌の感染を防ぐことができる。
19
さらに最近では、COVID-19の理論的リスクを予防するために、ドナーの便スクリーニングが更新されている、
20
の理論的リスクを予防するために、ドナー便のスクリーニングが更新され、満足のいく安全性の結果が得られている。
21
rCDIを予防するためのFMTに対する臨床的要請の増加と、要求される高度な品質管理の両方が、高い安全性、品質、および追跡可能なワークフローとともに、FMTへの広範かつ公平なアクセスを提供する便バンクの開発につながった。
22
カプセル化されたFMTは、FMTの近代化に向けたもう一つの重要なステップとして登場し、糞便移植を行うための構造化された内視鏡検査室の必要性を軽減した。
23
FMTへの関心と可能性の高まりは、この手技の規制と分類の拡大につながった（表1）。初期の不確実な状態を経て、いくつかの当局が腸内細菌叢の本質とその臨床的分類を定義しようと試みている。米国、カナダ、フランスを含むいくつかの国では、FMTは治験薬として定義されており、rCDI（米国）や病院内での使用（フランス）などの特定の例外を除き、臨床試験の文脈で使用されなければならない。
24
注目すべきことに、米国FDAは最近、rCDIのこの例外を、自らの患者を治療する施設（例えば、病院の検査室）内で提供されるFMTのみに限定し、便バンクから放出される製品を除外した。FDAの施行裁量方針の変更は、集中的な製造慣行や特定のドナーに暴露される可能性のある患者数など、便バンクの特定の特徴に関連する安全性への懸念に基づいている。
25
表1各国の便微生物移植の分類
国名FMT分類アメリカ、カナダ治験またはrCDの治療に使用される治験薬フランス治験または病院での使用に使用される治験薬イタリア、オランダ、ベルギー組織移植とみなされる。

(欧州委員会は便をSOHOと認定しており、規制はEUTCDの下で行われる)英国FMTは医薬品として規制されているオーストラリア、ドイツFMTは医療行為として規制されている
FMT、糞便微生物叢移植、rCDI、再発性クロストリジオイデスディフィシル感染症、SoHO、ヒト由来物質、EUTCD、欧州連合組織・細胞指令。
新しいタブで表を開く
しかし、便は微生物（細菌、ウイルス、真菌、寄生虫など）、ヒト細胞、水、粘液、代謝産物からなる不均一なコンソーシアムで構成され、その組成はドナーに関連する因子（年齢、ライフスタイル、薬剤など）によって異なるため、標準化された再現性のある微生物の混合物と容易に比較することはできない。
26
この原則に基づき、マイクロバイオームをヒトの臓器と見なす見解と一致する、
27
イタリア、オランダ、ベルギーを含む他の国々は、FMTを組織移植に分類している。
28
さらに、欧州委員会は便をヒト由来物質（SoHO）と定義している、
29
欧州委員会は、便をヒト由来物質（SoHO）と定義しているが、作用機序がヒト細胞を介さないため、欧州連合組織・細胞指令（EUTCD）の規制要件を満たしていない30。
30
,
31
しかし、欧州委員会は最近、その見解を更新し、ヒトへの適用を意図したヒト由来物質（微生物叢を含む）の品質と安全性を規制する提案を採択した。
32
最後に、他のいくつかの国では、FMTは医薬品として（イギリス）、あるいは医療行為として（オーストラリア、ドイツなど）、より柔軟に規制されている。
28
FMTの規制におけるこのようなばらつきは、マイクロバイオームの活性成分や移行メカニズムに関する不確実性を反映しているのかもしれない。最近、2つのマイクロバイオームベースの生きたバイオ治療薬が認可されたことで、FMTの規制状況はさらに多様化している。ここ数ヶ月の間に、米国FDAはREBYOTAを承認した、
33
そしてオーストラリアでは
34
はBIOMICTRAを認可した。両製品とも、これらの当局から生物学的製剤と表示されている。この分類は、標準的なFMTと商業的マイクロバイオーム治療薬の規制経路を将来的に区別する道を開くものである。
CDIで良好な結果が得られた後、FMTは炎症性腸疾患（IBD）を含む、マイクロバイオーム異常症に関連する多くの慢性疾患に対して研究されている、
35
過敏性腸症候群（IBS）などである、
36
メタボリックシンドローム（MetS）などである、
37
神経精神疾患、
38
などである。しかし、臨床試験の数が増え、エビデンスが蓄積されつつあるにもかかわらず、慢性非感染性疾患に対するFMTの臨床応用を阻むいくつかの問題が依然として存在する。第一に、これらの研究のほとんどは、rCDIにおけるFMTの結果とは比較にならないような、まちまちの、あるいは代替的な結果を得ている。CDIは、主に腸内細菌叢の変化によって引き起こされる比較的単純な疾患である、
39
これは、腸内細菌叢が疾患に寄与する多くの経路のうちの1つである複雑な慢性疾患よりも治療が容易である。
40
この概念は、rCDIにおけるFMTの高い有効率が、ドナーの特性が異なる他の疾患では観察されないという証拠によって裏付けられている、
26
,
39
レシピエント
41
,
42
および作業プロトコル、
43
が臨床結果に大きく影響するようである。最後に、慢性疾患では寛解を維持するために持続的な治療が必要となる可能性が高いため、FMTを他の治療戦略と組み合わせた慢性治療として考えることが提案されている。
44
カプセル化されたFMT（患者のコンプライアンスを高めるため）やマイクロバイオーム治療薬（治療の標準化、再現性、精度を保証するため）など、マイクロバイオーム調節を長期的に持続させるツールはすでに確立されている。
45
このような進歩と考察を念頭に置き、ドナー-レシピエント間のマイクロバイオーム生着の役割や、腸内コロニー形成と臨床的成功に影響するドナー、レシピエント、作業プロトコールに関連する変数など、FMT成功の重要な決定要因について議論する。最後に、マイクロバイオーム治療法の進歩の原動力となりうる変化と技術的進歩（診断・治療ツールを含む）の重要性を強調する。
FMTの結果に影響する因子
ドナー関連因子
ドナーのスクリーニングと選択はFMTの最も困難なステップであり、安全性に関連するもの、糞便移植の有効性に影響を及ぼす可能性のあるものなど、多くの複雑な要素を含んでいる（図1）。
図1FMTの成功に影響する因子
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FMTの短期および長期の安全性
臨床におけるFMTの最新ガイドライン
14
は、主に感染因子の移行を避けることによって、移植された移植片の安全性を保証することを目的としたドナー・スクリーニングの特定のプロトコルを推奨している。この問題は、便ドナーから免疫不全のレシピエント2人に広域β-ラクタマーゼ産生性大腸菌が感染し、菌血症を発症し、そのうちの1例が致命的な転帰をたどったことから、極めてタイムリーなものとなっている。
46
レシピエントは、ドナーが多剤耐性菌（MDRO）のスクリーニングを受けていない2つの独立した臨床試験でFMTを受けた。このため、FDAは、FMTに基づく試験プロトコールにMDROスクリーニングを含めるよう要求した、
19
国際的なガイドラインではすでに推奨されていたが
14
によってすでに推奨されており、すべての主要な便バンクの作業プロトコールにも含まれていた。
17
さらに最近では、COVID-19パンデミックの開始後、FDAが同様の警告を発表した、
47
SARS-CoV-2のFMT関連感染を予防するためのガイドラインが定義された、
20
これは有効であることが証明された。
21
注目すべきは、最近のシステマティックレビューで、FMTに関連した重篤な有害事象はすべて、粘膜バリアに損傷を受けた患者で発生していることが明らかになったことである。
48
腸管バリアはいくつかの消化管（GI）および腸管外疾患の病因に関与している、
49
レシピエントを評価する際には、腸管障害を考慮する必要がある。
いくつかの微生物株やシグネチャーが特定の疾患のリスクと関連していることが発見された、
50
長期的に脅威となりうる微生物シグネチャーのFMTを介した移入も議論の的となっている。rCDIに対してFMTを受け、6ヵ月間追跡された小児患者の小規模コホートにおいて、発がん性の可能性がある3つの細菌株（腸内毒素原性バクテロイデス・フラジリス、フソバクテリウム・ヌクレアタム、ポリケチド合成酵素陽性[pks+]大腸菌としても知られるコリバクチン産生性大腸菌）の持続的移行が明らかにされた51。
51
11人中4人（36％）で、少なくとも1つの発がん性の可能性のある菌株の持続的獲得が示され、その後、陰性ドナーからFMTを受けた3人の患者では、この菌株は消失または減少した。rCDI患者49人の別のレトロスペクティブコホートでは、pks+大腸菌陽性のドナーからもFMTを受けたpks+大腸菌患者9人中8人（89％）がこの菌株を維持していた。一方、陰性のドナーからFMTを受けた陽性患者18人中13人（72％）はpks+大腸菌の除菌に成功したが、陽性ドナーから陰性患者への伝播の可能性は低かった（5人中1人、20％）。
52
予備的ではあるが、これら2つの研究は、FMTが、潜在的な発癌性細菌、より一般的には好ましくない微生物シグネチャーを伝播させたり根絶させたりする諸刃の剣である可能性を示唆している。これらのシフトの一貫性と持続性はまだ明確に評価されておらず、小児のマイクロバイオームはまだ固まっておらず、持続的に変化する可能性が高いため、レシピエントの年齢を含むいくつかの要因に依存する可能性がある、
51
あるいは糞便注入の回数などである。
53
ドナーのスクリーニングに関する現在のガイドラインでは、がんや慢性炎症性疾患、代謝性疾患のある人を除外することが推奨されている、
14
しかし、これらの基準が有害な微生物シグネチャーの移行を避けるのに十分であるかどうかはまだ不明である。FMTの長期的な安全性を高めるために、今後の研究では、メタゲノム菌株追跡によって特定の微生物シグネチャーを伝達するリスクを評価するとともに、これらのシグネチャーの伝達が特定の疾患表現型の発症の引き金になる可能性がどの程度あるかを理解することに重点を置いた研究を行うべきである。
FMTの有効性
現在までのところ、国際的に推奨されているドナーのスクリーニングプロトコールは、主に感染リスクを最小限に抑え、腸内細菌叢に擾乱のあるドナー（例えば、慢性消化器疾患、全身性自己免疫疾患、がん、神経／神経変性疾患、精神／神経発達疾患、肥満および／または代謝性疾患、全身性抗菌剤、免疫抑制剤、化学療法剤への最近の曝露、プロトンポンプ阻害剤による慢性治療）を除外する一般的な基準を適用することにより、手順の安全性に焦点を当てている。しかしながら、これらのプロトコールでは、臨床的に有効なドナーの糞便を確保することを目的とした戦略は考慮されていない。第一に、健康な腸内細菌叢を移植することは、その組成にかかわらず、rCDIにおいて一貫して有効である、
3
,
4
,
5
そのため、現在のFMTの唯一の臨床適応症であるドナーのスクリーニングを改良する必要はなかった。さらに、FMTが臨床に導入された当初は、マイクロバイオームシークエンスはあまり普及しておらず、コストも高かったため、ほとんどの研究ではドナーのマイクロバイオータは評価されていなかった6 。
6
,
15
や臨床的に効果的なドナーとなる微生物の特性は評価されていない。最後に、ドナーの選択プロセスはすでに高度に選択的であるため、他のパラメーターを加えることは困難である。
しかし近年、何人かの研究者がドナーのマイクロバイオーム特性とFMTの臨床的成功とを関連付けている。生態学的パラメータとドナーのマイクロバイオームの分類学的組成の両方が臨床的成功に影響しうることを示唆するエビデンスが増えてきている。内科的治療抵抗性のIBD患者を対象とした非ランダム化コホートでは、ドナーの微生物量の多さがFMTの臨床的成功と繰り返し関連していた。
54
,
55
潰瘍性大腸炎（UC）患者を対象としたカプセル化FMTの別のランダム化試験では、マイクロバイオームの均等性が高い（より安定したマイクロバイオームであることを示す）ドナーの糞便バッチを受け取った被験者ほどFMTに反応する可能性が高かったことから、このパラメータはドナーのマイクロバイオームが確立されたニッチと安定性を有することを示唆している。
56
より広範な点では、UC患者におけるFMTを評価した25の研究のシステマティックレビューにおいて、ドナーのα多様性が高いことが奏効の予測因子として同定された57。
57
α多様性はヒトの健康の指標であり、FMTは患者マイクロバイオームの多様性を健常者のそれに類似したものに回復させることを目的としている、
58
これらの所見は信頼できる生物学的根拠を持つ。しかし、これらの結果は他の試験では確認されなかった、
59
また、異なる疾患にわたるFMT研究のメタアナリシスでは、ドナーαの多様性はドナー株の生着と有意に正の相関を示したものの、臨床的成功には影響しなかった。
60
最後に、UC患者を対象とした2つのランダム化比較試験では、FMT反応者は非反応者よりもドナーとの類似性が高いことが示された。
61
,
62
この最後の知見は、FMTの臨床効果にとってドナーのマイクロバイオームの生着が重要である可能性を強調するものである。
さまざまな研究に基づいて、いくつかのドナー分類群の相対存在量の高さは、Lachnospiraceaeを含むUCにおけるFMTの臨床的成功（寛解導入）と関連している、
62
ルミノコックス属
55
,
62
アッカーマンシア・ムチニフィラ
55
またはバクテロイデス
63
ただし、ドナーの糞便中の連鎖球菌は反応欠如と関連していた。
63
さらに、FMTによる治療を受けたIBS患者の小規模コホートでは、臨床的に有効なドナーはビフィズス菌の存在量が多かった。
64
IBS患者を対象とした最近のランダム化試験では、健康的なマイクロバイオーム（健康、若年、痩身、経膣分娩による出生、母乳栄養など）を臨床的に予測し、ドレア属、乳酸桿菌属、ルミノコッカス属を豊富に含む良好なマイクロバイオームプロファイルを有する、いわゆる「スーパードナー」を選択したところ、この環境におけるFMTの成功率が過去最高（90％近く）となった。
65
同様の関連は、より予備的な証拠ではあるが、GI以外の疾患でも見出された。最近の3つの研究では、メラノーマのマウスモデルにおいて、免疫チェックポイント阻害薬（ICI）が奏効した患者の糞便を投与したところ、免疫チェックポイント阻害薬（ICI）に対して十分な奏効が認められた。この患者のマイクロバイオームは、α多様性が高く、ルミノコッカス属、フェーカリバクテリウム属、ビフィドバクテリウム・ロンガム属、アッカーマンシア・ムチニフィラ属などの有益な細菌が多いという特徴を有していた。
66
,
67
さらに、ICIに抵抗性の進行性黒色腫患者は、FMTを受けた後、抗がん剤ニボルマブに対する長期奏効者から奏効が増加し、その患者の糞便にはビフィズス菌とルミノコッカスが豊富に含まれていた。
68
細菌に加えて、ドナーの腸内ビロームの組成もFMTの成功に関与している可能性がある。CDI患者のコホートにおいて、FMT後の治癒は、レシピエント腸におけるドナー由来のCaudovirales分類群の高いコロニー形成と関連しており、その多くは、ドナーのCaudovirales濃度が患者よりも高い場合であった。
69
最後に、ドナーの菌叢異常、特にカンジダ・アルビカンスの過剰増殖は、CDI患者におけるFMTの有効性の低下と関連している。
70
この関連は、前臨床モデルにおいてC. albicansがCDIを悪化させるという証拠が増加していることからも裏付けられる71。
71
および患者においてCDIを悪化させるという証拠が増加していることも、この関連を裏付けている。
72
結論として、入手可能な証拠は、ドナーのマイクロバイオームの指標と構成がFMTの臨床転帰に影響を及ぼす可能性を示唆している。しかし、現在のデータは、単一の分類群が臨床転帰の一貫した予測因子ではなく、疾患の自然経過におけるマイクロバイオームの役割はより複雑であることも示唆している。
73
解析的階層過程（Analytic hierarchy process）に基づく特定のマッチングモデル
74
または機械学習アプローチに基づく特定のマッチングモデル、
75
は、特定のレシピエントに最も適したドナーを予備的に特定し、この分野での取り組みの進展を支えている。
レシピエント関連因子
腸管生態系は、宿主因子と環境因子の組み合わせによって形成される複雑なニッチである。これらの原動力が組み合わさって、FMTのような急性擾乱後の腸内細菌叢の回復力を支える定常状態が達成される。粘膜景観の重要な決定因子の中には、宿主の遺伝と免疫がある。FMT後、これらの宿主因子は、移入された微生物集団を新たな宿主-微生物平衡へとリモデリングする。
遺伝因子と免疫因子
二卵性双生児や血縁関係のない個体と比較して、二卵性双生児の腸内細菌叢の類似性が高いことが示すように、遺伝的因子は腸内細菌叢組成の強力な推進因子である。
76
遺伝子多型と分類群との特異的な関連は、さまざまな国やコホートによる複数のゲノムワイド関連研究によって同定されている。
77
,
78
興味深いことに、強調された遺伝子座の多くは宿主の免疫応答に関与していた。
78
IBDでは、自然免疫遺伝子の多型と腸内細菌叢の構成との関連はさらに顕著であり、自然免疫受容体Nod2やシグナル伝達アダプターCard9を欠損させたマウスを用いた機序研究によって裏付けられた。
79
タイミングがすべて
粘膜免疫と腸内微生物との間のクロストークでは、離乳期や新生児期など、宿主リンパ球と腸内細菌が腸粘膜を拡大しコロニー形成する時期に、可塑性の時期が定義されている。
80
この時期のFMTは、マウスにおいて明瞭で耐久性のある生着率を示している。例えば、マウスにおける新生児期のFMTは、フラジェリン産生菌の過剰増殖がフラジェリンに対する生得的受容体であるToll様受容体5の新生児期の発現に依存していた同じドナーから成体マウスへのFMTと比較して、非常に明瞭な生着性を示している。
81
同種造血幹細胞移植を受けたヒト成人では、腸内細菌叢と粘膜免疫の間のクロストークは、集中的な抗生物質治療、化学療法による粘膜傷害、ドナー由来の免疫細胞による粘膜の再コロニー化の際に観察されるのと同様のリセットの証拠を示している。このような宿主-微生物相互作用の機能不全は、移植片対宿主病（GI-GvHD）の一因となる可能性があり、FMTが有望な治療アプローチとなる急性腸炎を引き起こす。
82
今後の研究データから、腸の生態学的ニッチにおけるこの可塑性の高い時期について、より深い洞察が得られるはずである。
腸粘膜の炎症状態に関するタイミングも、ドナー株の生着に影響を与える。実際、腸内細菌科の細菌は、様々な疾患において指摘されているように、炎症時に増殖する。
83
その結果、腸内細菌科細菌は粘膜の炎症を促進し、悪循環の一因となる。
84
例えば、クローン病（CD）に対するFMT後、ヘモフィルス・パラインフルエンザ菌（Haemophilus parainfluenzae）と腸内細菌科の大腸菌（E. coli）の生着は、疾患の再発と関連していた。
85
IBDの場合、FMTの前にコルチコステロイドのような従来の免疫標的療法で粘膜の炎症をコントロールすることで、粘膜の治癒を促進する非炎症性環境に適応した分類群の生着が促進される可能性がある。このような抗炎症性細菌には、Faecalibacterium prausnitziiやRoseburia intestinalisなどがあり、これらは偏性嫌気性菌で、急性粘膜炎症状態では速やかに排除される。
86
これらの知見は、粘膜炎症が存在する場合には、非微生物療法を用いて生態系を非炎症性の定常状態に戻してから、FMTを実施すべきであることを示唆している。
レシピエント腸内細菌叢の組成と機能
レシピエントの腸内細菌叢の回復力は、FMTの生着と成功を左右するもう一つの重要なパラメーターである。腸内病原体に曝された場合、腸内細菌叢のバリア機能は、細菌群集の安定性、栄養供給における競争力、および粘膜環境の新たな酸化還元状態に適応する能力に依存する。
87
FMTの場合、レシピエントの基礎腸内細菌叢組成に基づいてドナー株の生着率を予測することは、依然として課題である。多くの生態系と同様に、ベースラインの多様性（すなわち、生態系における異なる分類群の数と相対的存在量）は、外的擾乱に対する系の頑健性とFMTの生物学的成功の指標を構成することが示唆されている。しかし、疾患によっては、レシピエントの基礎微生物叢多様性が様々なFMT臨床転帰と関連する可能性がある。MetSでは、レシピエントの初期糞便微生物叢多様性が低いほど、FMT後のインスリン感受性の改善と関連していた、
41
一方、UCおよびIBSでは、FMTの臨床的成功はより高い基礎細菌多様性と関連していた。
63
これらの相違は、（1）細菌の多様性は腸内細菌叢の可塑性を予測するための不完全なツールであること、（2）多様性は微生物叢の機能を推定するものではなく、疾患に依存することを示唆している。
より具体的には、特定の分類群および菌株が、疾患によってFMTの転帰と関連していた。レシピエントにおけるフソバクテリウム（Fusobacterium）種とスッテレラ（Sutterella）種の多さは、UCにおけるFMTの失敗と関連していた、
88
一方、CDでは、Klebsiellaのような腸内細菌科のメンバーによるレシピエントのコロニー形成が臨床転帰不良と関連していた。MetSでは、反応者はEubacterium ventriosumおよびRuminococcus torquesの相対量が少なく、Subdoligranulum variabileおよびDorea種の相対量が多かった。
41
IBSでは、Streptococcus属のベースライン存在量の高さがFMTの臨床的成功と関連していた。
89
これらの様々な研究結果は、しばしば小規模コホートに基づくものであり、相反する結果が得られていることから、FMTの成功を予測する明確な微生物シグナルを定義することは、同じ病状であっても困難である。最近の2つのメタアナリシスでは、FMT後の生着率を予測するために、FMTレシピエントにおける特定の分類群のベースライン存在量の重要性が強調されている。
75
,
90
このことは、FMTの成功を予測する上で、レシピエントにおける定量的側面と事前の細菌負荷が重要である可能性を示唆している。レシピエントマイクロバイオームにおける対象種の絶対的定量化は、研究間の矛盾を解決するのに役立つ可能性がある。さらに、FMT成功の予測因子は、マルチオミクスアプローチによって評価される分類学的レベルよりも、腸内細菌叢の機能的レベルでより考慮されるかもしれない。
FMT後の微生物移行の予測因子を検討する際には、細菌とは別に、腸内に生息する他の微生物群も考慮に入れるべきである。CDIでは、FMTの結果が良好であったことは、ベースライン時のレシピエントにおけるC. albicansの糞便量が少ないことと関連していた。
70
一方、UCでは、ベースライン時のレシピエントにおけるC. albicansの存在量が多いほど、菌の生着率が高く、FMTの臨床的成功率が高かった。
91
UCでは、ベースライン時のレシピエントにおけるCaudoviralesバクテリオファージの低レベルおよび真核生物のウイルスの低濃度も、FMTの成功と関連していた。
92
別のレベルでは、ドナーとレシピエントの類似性が、生着率の頑健な予測因子となる可能性が最近示されており、ある種に適応した生態学的ニッチ（すなわち、生態系の前提条件）があらかじめ存在することが、同じ種のドナー株の生着に役立つ可能性が示唆されている。
85
,
93
,
94
このような理由から、微生物の動態を理解するためには、高解像度の分類学的解析が不可欠である。実際、CDに対するFMTの試験において、以前は菌種レベルに基づいてFMT失敗と判定された患者が、菌株の置換および／または共存による長期的な微生物生着の明確な証拠を示した。
85
さらに最近、Heと共同研究者らは、CD、UC、およびCDIを対象としたさまざまなFMT試験において、さまざまなクラスタリング法を用いてレシピエントの微生物叢をバクテロイデス優勢腸型と腸内細菌科優勢腸型に分類することを提案した。基本的なレシピエントの腸型に基づいて、異なるレベルの分類群の生着が観察された。
93
対照的に、Schmidtらは、10の異なる疾患における300以上のFMTの菌株レベルでのマイクロバイオーム動態の最近のメタ解析において、ほとんどの種について、レシピエントにおける相対存在量の高さが系統的に関連する種の移植と負の相関を示すことを示し、排除効果を示唆した。
90
CDIでは、レシピエントの基礎微生物叢に含まれるCaudoviralesバクテリオファージの多様性がドナーのそれと比較して低いことが、FMT陽性転帰と関連していた。
69
このように、ドナーとレシピエントの相補性を決定する微生物は、疾患によって生着パターンや臨床転帰が異なる可能性がある。
95
さらに、ドナーとレシピエントの分類群間の競合を考慮する場合、絶対量と相対量に関する量的側面が非常に重要であると考えられる。
環境因子
さらに、腸内細菌叢は安定したコア構造を持っているにもかかわらず、食事、ライフスタイル（運動、旅行など）、薬物治療によって時間的な動態を示す。FMTの前後にこれらの因子をコントロールすることで、菌株の生着が最適化され、マイクロバイオームの構造と機能が健康な状態に移行する可能性がある。最近、このようなアプローチにより、重度の肥満とMetSを有する患者において、FMTの単回経口投与と毎日の低発酵性（LF）食物繊維の補給を併用した場合、インスリン感受性の改善に一定の有効性が示された。
43
FMT作業プロトコールに関する要因
ドナーのスクリーニングや糞便材料の製造だけでなく、糞便の注入はFMT作業プロトコルの重要な構成要素であり、患者の準備からFMT後の補助的な食事介入までいくつかの段階が含まれる（表2）。
表2作業プロトコルのさまざまなステップがFMTの微生物学的および臨床的有効性に及ぼす影響
筆頭著者研究デザイン介入の詳細研究設定介入の結果抗生物質の前処置Amorim et al.
96
前臨床試験-アンピシリン

-バンコマイシン

-ネオマイシン

-メトロニダゾールマウスモデル抗生物質の少なくとも7日間の投与は腸内汚染除去に有効である。

腸管除染後、FMTによりドナー微生物叢の生着が成功した。

ドナー微生物叢の生着はFMT後5週間持続した。
75
システマティックレビューおよびメタゲノム解析-バンコマイシン

-リファキシミン

-コリスチン

-コリスチン＋ネオマイシン

-バンコマイシン＋ネオマイシンいくつかの伝染性および非伝染性疾患FMT前の抗生物質投与は、ドナー株移植率の上昇と関連したPodlesny et al.
60
系統的レビューおよびメタゲノム解析-バンコマイシン

-フィダキソマイシン

-メトロニダゾール

-リンコサミド

-フルオロキノロン

-コリスチン

-ネオマイシン

-セフェピム

-パラモマイシン

-nystat感染性および非感染性疾患FMT前の抗生物質投与は、ドナー株移植率の上昇と関連Baruchら。
68
第I相臨床試験-バンコマイシン

-ネオマイシン免疫療法-難治性黒色腫患者3例における臨床効果

FMT後の腸管固有層および腫瘍微小環境における良好な免疫変化TMocanu et al.
97
系統的レビューおよびメタ解析-アモキシシリン

-ホスホマイシン

-メトロニダゾール

-バンコマイシン

-パロモマイシン

-nystatinIBD繰り返しFMTと抗生物質の前処置は、臨床的奏効率と寛解率を改善したHaifer et al.
98
RCT-アモキシシリン

-メトロニダゾール

-ドキシサイクリンUCFMT は、8 週間のステロイドフリー寛解導入に 73%の患者で有効であった。
99
RCT-シプロフロキサシンおよびメトロニダゾール

-FMT前抗生物質投与群に比べ、FMT単独群でドナー微生物群の生着率が高かった。
100
前向き研究-PEG＋20gアスコルビン酸併用-5/24例（21％）で軽度の合併症が報告された。

-腸管洗浄前のFirmicutes/Bacteroidetes比は合併症群で合併症のない群より高かった。

腸管前処置後の腸管内細菌数は合併症のない群に比して高かった-腸管前処置後の腸管内細菌数は合併症群で減少した。
101
RCT-PEG（単回投与2Lまたは分割投与1L×2）-整腸剤投与後に総微生物量が31倍減少し、被験者の22％が微生物叢の被験者特異性を失った。

-単回投与での瀉下薬の摂取は、2回投与よりも微生物叢組成に深刻な影響を及ぼした（単回投与で治療した患者では、プロテオバクテリア、フソバクテリア、およびDorea formicigeneransに関連する細菌のレベルが増加した）。
60
システマティックレビューおよびメタゲノム解析PEGによる感染症および非感染症-腸内洗浄により常在細菌叢を減少させ、ドナー微生物叢の移植に備えるLi et al.
102
RCT緩下剤を使用した腸内洗浄またはCBプロバイオティクスIBS緩下剤の使用は、Clostridium cluster XIVaが微生物叢をシフトさせる好機となった。
6
PMC患者5例全例が治癒し、大腸炎が消失するまで3日ごとに糞便注入を受けた。
103
前向き研究反復FMTCDI内視鏡的逐次FMTの全治療奏効率は93％（27/29例）であり、重症CDIでは100％（10/10例）、重症/合併症CDIでは89％（17/19例）であったIIaniro et al.
9
RCTsingle vs repeat FMTCDIrepeat FMTはsingle FMTより有意に高い治癒率を示した（100％ vs 75％、p = 0.01）。
104
単回または複数回のFMTBD+CDI-初回FMTは53/67例(79%)で成功した。

-8例が2回目の点滴を受け、うち6例でFMTによりCDIが効果的に治癒した。

-Paramsothyらは、FMTを繰り返すことによりCDIを消失させることができたと報告している。
88
RCT-ドナーFMT

-プラセボFMT

FMT vs. プラセボ 大腸内視鏡注入後、マルチドナー浣腸を週5日、8週間実施した。8週目に内視鏡的に寛解または奏効を示したステロイドフリーの臨床的寛解は、ドナー-FMT群11/41例（27％）に対し、プラセボ群3/40例（8％）であった（p = 0.021）。
62
RCT 反復 FMT（浣腸）活性型 UC9/35 例（24%）がドナー FMT を受け、プラセボ群 2/35 例（5%）が 7 週後に寛解していた。

FMTを受けた患者の便は、ベースラインと比較して、プラセボを受けた患者の便よりも微生物多様性が高かった（p = 0.02）。
61
RCTrepeat donor FMT vs. placeboactive UC7/17（41.2%） vs. 5/20（25%） 12週目にMayo内視鏡スコアが1ポイント以上低下し、臨床的併用が達成された（p = 0.29）。
41
Kootte et al. 41 RCT2 異なる治療群：自家 FMT（12 例）と同種赤身ドナー FMT（26 例）FMT 後 18 週の MetSat 代謝変化は観察されなかった。同種FMT後6週目のインスリン感受性は、微生物叢組成の変化を伴って有意に改善した。

また、γ-アミノ酪酸などの血漿代謝物の変化も観察され、同原性FMTによる代謝反応（FMT後6週間のインスリン感受性の改善と定義）は、ベースライン時の糞便微生物多様性の減少に依存していることが示された。
5
CDI＜50gの糞便は、単回FMTに対するより低い反応と関連するEl-Salhy et al.
65
RCTdonor FMT vs. placeboIBS注入糞便量を30gから60gに増やすとFMT成功率が増加した。
105
システマティックレビューおよびメタ解析FMT vs 対照群U300 gの糞便がFMTの有効性を向上させたMulti-donor approachParamsothy et al.
88
RCTrepeat donor FMT vs. placebo FMTactive UCステロイドフリーの臨床的寛解で、8週目に内視鏡的寛解または奏効が認められたのは、donor-FMT群11/41例に対し、placebo群3/40例であったSood et al.
106
パイロット研究ドナーFMT vs. プラセボFMTUC患者において、複数セッションのFMT後に臨床的寛解が得られたが、プラセボとFMTの間に差はなかったKedia et al.
107
RCTFMT + AID vs. standard of careUCFMT-AIDは、8週時点の臨床効果、寛解、深部寛解の誘発においてSMTより優れていた。
108
RCTdonor microbiota vs. placeobesity MetS有病率を4.5倍減少させた。
105
システマティックレビューとメタアナリシス複数ドナーによるFMMT複数ドナーからのFMMTは単一ドナーのFMTRより有効であった。
3
メタアナリシスを含むシステマティックレビューFMTCDI下部消化管送達は上部消化管送達よりもCDIの治癒に有効であったWei et al.
105
システマティックレビューとメタアナリシスFMTU下部消化管FMTは上部消化管FMTよりも有益であった。
75
システマティックレビューおよびメタゲノム解析-下部消化管および上部消化管への投与経路の組み合わせ

-下部消化管FMT

上部消化管FMT-異なる伝染性疾患および非伝染性疾患FMT経路の組み合わせはより高い微生物生着と関連Ianiro et al.
5
システマティックレビューとメタアナリシスCDIカプセルによるFMTでは、大腸内視鏡検査と同程度のCDI治癒率が得られたVaughn et al.
109
RCT カプセル FMT vs. 大腸内視鏡 FMTCDCDI の治癒率に差はなかった。
98
RCT-lyophilized FMT capsules vs. placeboUClyophilized capsules were effective in induced clinical remission食事療法補助剤El-Salhy et al.
65
RCTsuper donor with healthy diet (dietary supplements rich in proteins, vitamins, fiber and minerals, proteins, creatine, vitamin C, vitamin E, vitamin B6, vitamin B12, vitamin D, zinc magnesium, desloratadineIBSFMT is more successful than placebo in curing IBSZoll et al.
110
高脂肪・高ショ糖食(HFHS)+運動または座位生活(MetStet)HFHS食はドナーの耐糖能異常と肥満を引き起こしたが、運動トレーニング(ET)は脂肪率を抑制し、耐糖能を改善した。
111
マウスのRCT-対照群とカロリー制限群に無作為化し、その後ドナーFMTまたは自己FMTに無作為化T自己FMT（A-FMT）は、短期的に体重減少および脂肪率に対する中等度のCRの効果を増強し、細菌の豊富さ／多様性が有意に増加した。
112
RCT3群：

-健康的な食事ガイドライン；

-等カロリー地中海食

-緑色地中海食（ポリフェノールが豊富）

食事療法後、患者を自家FMT群とプラセボ群に無作為に割り付け、プラセボ群では内臓肥満または脂質異常症A-FMTにより、緑色地中海食群では体重増加が有意に抑制されたが、食事ガイドライン群および地中海食群では抑制されなかったSarbagili Shabat et al.
113
盲検下RCT標準的FMT vs. UCED+FMT+ドナー食事前処置 vs. UCED単独UCED単独は寛解導入において他の選択肢より有効Kedia et al.
107
RCT-FMT＋抗炎症食 vs. 標準治療UCFMT-AIDは8週時点の臨床効果および寛解、深部寛解の誘発において標準治療より優れていた。

抗炎症食は、48週までの深い寛解の維持においてSMTより優れていた（6/24（25％）対0/27、p＝0.007）。
114
前向き研究（マウスモデル）マウスに、Daehan Biolink Co. (Ltd.（韓国、Chungbuk）から供給された精製AIN-76-A飼料をベースにした飼料を自由摂取させた。AIN 76-A飼料は、異なる飼料の影響を調べるために改良された。高タンパク食（タンパク質40％）にカゼインを増量したもの、高脂肪食（脂肪40％）にコーン油を添加したもの、高繊維食（繊維20％）にセルロース20％を添加したもの（試験2）、高繊維食（繊維20％）にセルロース10％およびペクチン10％を添加したもの（試験1）。
115
RCTM地中海式食事療法を2週間行った後、以下の群に無作為に割り付けた。

-地中海食の摂取により、体重、HOMA-IR、脂質値が減少した。しかし、6週間後の腸内細菌叢の多様性については、地中海食とリーンドナーFMTの併用による大きな相乗効果は認められなかったMocanu et al.
43
FMT前の低発酵性食物繊維と高発酵性食物繊維の比較（RCT）重度の肥満とMetSFMT後の低発酵性食物繊維の補給は、高発酵性食物繊維よりも微生物の生着促進およびインスリン感受性の改善に効果的であった。
AID、抗炎症食、CB、Clostridium butyricum、CDAD、Clostridioides difficile関連下痢症、CD、クローン病、CDI、Clostridioides difficile感染症、FMT、糞便微生物叢移植、GI、消化管、HF、高発酵性、IBD、炎症性腸疾患； IBS、過敏性腸症候群、IBS-D、下痢優位の過敏性腸症候群、MetS、メタボリックシンドローム、NA、入手不能、PEG、ポリエチレングリコール、LF、低発酵性、SMT、標準的内科療法、RCT、ランダム化臨床試験、UCED、UC除外食。
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抗生物質のプライミング
抗生物質のプライミングは、FMTのための患者準備の重要かつ長年の課題であった。バンコマイシンが望ましい抗生物質であるrCDI患者において、抗生物質は明確な役割を果たしている。抗生物質は、患者をドナー材料用に準備するだけでなく、FMTの前にC. difficileの負荷を減少させるので、臨床におけるFMTの国際的なガイドラインで推奨されている。
14
しかし、非感染性疾患においてFMT前に抗生物質を使用することは、マイクロバイオームの変化を悪化させる可能性があるため、より問題である、
116
初期の臨床試験では、作業プロトコールに抗生物質は含まれていなかった。
64
しかし、抗生物質がドナーのマイクロバイオームのコロニー形成を促進するための前処置療法として作用する可能性があるという概念が、いくつかの理由から近年浮上してきた。第一に、ベースライン時の患者の多様性の低さがFMTの臨床的成功と関連するというエビデンスがある。
41
さらに、同様のアプローチは血液学の分野でも確立されており、免疫抑制剤によるプレコンディショニングが同種骨髄移植後のGvHD予防に用いられている。
117
また、FMT前に抗生物質を投与することで、ドナーの微生物叢の生着率が向上するというエビデンスもマウスで得られている。
96
全体として、24の研究のメタゲノム解析では、FMT前の抗生物質の使用は、FMT後のドナー株の生着レベルの高さと関連しており、これは臨床的成功と相関していた。
75
この知見は、14のFMT試験を対象とした別の最新のメタゲノム解析でも確認された。
63
さらに、IBDに対するFMTを調査した28の試験のメタアナリシスでは、抗生物質のプライミングは、抗生物質のコンディショニングを行わなかった場合と比較して、FMT後の臨床的奏効率および寛解率が高いことと関連していた。
97
しかし、マウスモデルですでに示されているように
118
しかし、マウスモデルですでに示されているように、抗生物質の前処理の種類、量、期間は、FMT後のドナーの生着率に影響する可能性がある。抗生物質の前処置は、全身性の抗生物質や腸内細菌に大きな影響を与える抗生物質を含む場合に、より効果的であるようである。グラム陽性菌（バンコマイシン）とグラム陰性菌（ネオマイシン）の両方をカバーする2種類の抗生物質の3日間の併用は、ICIを受けた黒色腫患者におけるドナーのマイクロバイオームの生着と臨床的成功に関連していた。
68
さらに、UC患者を対象とした無作為化試験では、カプセル化FMTに先立ち、アモキシシリン、ドキシサイクリン、メトロニダゾールによる2週間のプライミングが行われ、成功を収めた。
98
対照的に、リファキシミンをコンディショニング抗生物質として使用することは、生着率の増加とは関連していなかった、
99
リファキシミンは微生物の多様性を著しく減少させないからであろう。
119
しかし、抗生物質の使用とFMTの成功との間に有意な関連を認めなかった報告もある、
99
現在のところ、FMTの前にどの抗生物質をどれくらいの期間使用すべきかについて、専門家の間で一致した見解は得られていない。
したがって、異なる疾患におけるマイクロバイオームの生着と臨床的成功を評価するランダム化比較試験を通じて、効果的なプライミング抗生物質プロトコルを特定することが、FMTの有効性を高め、その役割を拡大する可能性があるとして提唱されている。
腸内洗浄
腸内洗浄は、大腸内視鏡検査が望ましい投与経路である場合には、FMT作業プロトコルの必須要素である。大腸内容物を除去することで、細菌負荷も減少し、C. difficileの根絶に役立つ。
14
FMT時の不十分な腸内洗浄が、FMT後のCDI再発の予測因子として同定されており、そのリスクは11倍以上増加する。
120
新たなエビデンスは、腸内洗浄をFMT前の患者のマイクロバイオームの事前調整に利用することも可能であることを示唆している。いくつかの報告では、大腸内視鏡検査前の腸管洗浄がα多様性の低下と関連している
100
,
101
および細菌負荷
101
患者マイクロバイオームの 一般に有害と考えられてきたこの結果を利用し、患者のベースラインの多様性を低くすることで、マイクロバイオームの生着と臨床的成功を促進できる可能性がある。
41
に低いベースライン多様性を提供し、患者とドナーの微生物群集間の競合を減少させることで、マイクロバイオームの生着と臨床的成功を促進することができる。このコンセプトは、14の研究のメタゲノム解析でも支持されており、腸内洗浄によってドナーのマイクロバイオーム移植が促進された。
60
抗生物質の有無にかかわらず、腸内洗浄がFMT後のドナー微生物群の生着率および／または臨床的成功に影響を及ぼすかどうかを明らかにするためには、さらなる無作為化試験が必要である。
糞便注入の回数、注入量、および複数ドナーによるアプローチ
FMTは基本的にドナーの微生物と患者の微生物との戦いであるため、ドナーの微生物の量を増やすことで、レシピエントの腸のコロニー形成が促進される可能性がある。この結果は、1回のFMTで微生物量を増やすか、糞便注入の回数を増やすことで達成できる。
FMTが失敗した後にFMTを繰り返すことは、CDI患者の全体的な有効率を高める方法として確立されている。CDI患者を対象とした初期の無作為化試験で、Cammarotaらは偽膜性大腸炎患者は1回のFMTで治癒する可能性が低いことを観察した。
6
この観察はFischerらによっても再現され、FMTとバンコマイシンの連続投与が重症CDI患者において成功する戦略であることが明らかにされた。
103
最終的に、このエビデンスは無作為化試験で確固たるものとなり、1回の糞便注入は重症CDIの治癒においてFMTを繰り返すよりも効果が低かった、
9
また、240人の患者と10件の研究を対象とした系統的レビューとメタアナリシスにおいても、このエビデンスは確固たるものとなった。
104
予想されるように、慢性非伝染性疾患では、FMTに対する反応は一般的に長期的には持続しない。
121
したがって、逐次的なFMTもこのような状況で適用されており、有望な結果が得られている。
41
,
61
,
62
,
88
最近行われた2つの無作為化試験で、FMTは長期的に繰り返され、成功を収めている。
98
,
122
および非ランダム化
106
UC患者を対象とした試験、およびIBS患者を対象とした別の非ランダム化試験においてである、
123
は、患者のマイクロバイオームを慢性的に調節することが、非伝染性慢性疾患において有益である可能性を示唆している。
また、注入する糞便の量もFMTの臨床効果に影響を与える可能性があるというエビデンスもある。15件の研究と1,150人の被験者を対象とした系統的レビューとメタ解析では、メタ回帰分析において、糞便量50g以下は単回FMTの有効性が低いことと関連していた。
5
糞便量の多さと臨床的成功の関係は、CDI以外の疾患でも確認されている。IBS患者を対象としたFMTのランダム化比較試験では、注入糞便量を30gから60gに増やすと、成功率が76.9％から89.1％に上昇した。
65
さらに、9つの試験と425人のUC患者を対象とした系統的レビューとメタアナリシスでは、300g以上の糞便の使用は、FMT後の臨床的寛解の可能性の高さと関連していた。
105
しかし、糞便重量を指標とすることは、このパラメータによって糞便中の生菌の存在を評価できないことに基づいて、最近では縮小されている。製品の効力の指標として、糞便中に存在する全生存微生物の推定値が提案されている。希釈系列やプレーティングアッセイによる投与量あたりの総生存コロニー形成単位（CFU）の評価、生菌と死菌を区別するための膜排除色素の使用、あるいはqPCRベースの技術の適用など、いくつかのアプローチが、実質的に生菌の存在を評価する可能性のある方法として注目されている。
124
最後に、異なるドナーの糞便を混合することで、輸液の多様性を高めるという理論に基づいて、マルチドナーアプローチが研究されている。UC患者を対象とした2つのランダム化比較試験において、マルチドナーFMTはプラセボよりも臨床的寛解導入に有効であった、
88
,
107
および炎症マーカーの低下において、プラセボよりも有効であった。
125
この有益性は、システマティック・レビューとメタアナリシスでも確認されている。
105
や、長期治療としてのマルチドナーFMTを調査したパイロット試験でも確認されている。
106
興味深いことに、肥満患者を対象としたランダム化比較試験において、マルチドナーFMTは患者のマイクロバイオームを持続的に変化させることができ、4人のドナーのうち2人がレシピエントの微生物生着を支配した。
108
しかし、現在のところ、単一ドナーFMTと混合ドナーFMTを直接比較した研究はない。いくつかの要因（例えば、製造工程、ドナープール、患者集団）のばらつきがマルチドナー法の現在の結果に影響を及ぼす可能性があるため、この特定の問題を明らかにするためにデザインされたランダム化試験が必要である。マルチドナーアプローチには、有害な生物種や病原体さえも感染させるリスクが高いなどの欠点もあるため、これらの追加研究は特に重要である。さらに、複数のドナーが存在すると、FMTの成功の基礎となるメカニズムや株の生着規則を理解する能力が制限される。
送達経路
FMTは、上部内視鏡や経鼻胃管／鼻十二指腸管など、いくつかの経路で実施されている、
41
,
61
,
65
腸内洗浄
15
,
62
大腸内視鏡検査
6
,
9
,
10
またはカプセル
23
,
98
いくつかのメタアナリシスでは、異なる経路の有効性が評価されている、
3
,
5
は、直接比較した研究はほとんどない。試験的な非盲検無作為化試験では、経鼻胃管による凍結FMTは、CDI関連下痢の解消において大腸内視鏡による投与と同程度に有効であると思われた。
126
しかし、この試験は少数の患者を対象としたものであるため、この所見を確認するにはより大規模な試験が必要である。
カプセル化FMTについては、より確実な有効性のエビデンスが得られている。大規模な非劣性ランダム化比較試験において、凍結カプセルはrCDIの予防において大腸内視鏡検査と比較して同程度の有効率を示した。
23
この結果はrCDI患者300人以上を対象とした大規模非ランダム化試験でも確認された。
109
最後に、FMTカプセルは他の疾患においても有望な結果を得ている。
98
カプセル化されたFMTは、特に凍結乾燥形態では長期的に持続可能である、
98
したがって、マイクロバイオーム調節への長期的アプローチへの道を開くものである。注目すべきは、24の研究のメタゲノム解析において、複合経路を用いたFMTは、単一経路の注入よりも微生物が生着する可能性が高いことと関連していることである。
75
この間接的な知見に基づくと、併用FMTは今後の興味深い研究対象になるかもしれない。
食事アジュバント
FMTの結果に影響を及ぼす食事の役割は、近年重要性を増している。一般に、健康的な食事は健康的な微生物叢と関連している、
127
健康的な食生活を遵守するドナーは、特定の環境において有効であることが示されている、
65
は、FMTの有効性を高めるために、ドナーのスクリーニング過程に食事に関する質問票を含めることができることを示唆している。
より具体的には、ドナーまたはレシピエントに特定の食餌を追加することが、最近、FMT研究において検討されており、初期の研究では、心代謝性疾患患者を対象としている。マウスモデルでは、ドナーの食事が、ドナーのベースラインの代謝状態に関係なく、FMTの結果に影響を及ぼす可能性が示されている。高カロリーを与えたドナーからのFMTは、脂肪率に関係なく、レシピエントマウスのグルコース代謝を破壊することができたからである、
110
また、痩せた状態からの自己FMTは、肥満マウスにおけるカロリー制限の効果を増強した。
111
これらの所見はヒトでも確認されており、除脂肪期に採取した自己FMTを肥満または脂質異常症患者の再摂取期に再注入すると、体重増加とインスリンリバウンドを抑制することができた。
112
しかし、ドナーの食事によるプライミングは、UC患者におけるFMTの成功率の改善には有効ではなかった。
113
ドナーの食事はマイクロバイオームをより有益な構成へとシフトさせるのに役立つかもしれないが、レシピエントのためにデザインされた食事には、生着促進や新しいマイクロバイオームの育成、あるいは症状改善におけるFMTとの相乗作用など、別の目的があるかもしれない。
FMTと食事の相乗効果については、MetS患者を対象としたFMT対プラセボ＋地中海食のランダム化試験で検討され、両群間に有意差は認められなかったが、この試験はFMTとこの食事の価値を評価するために特別にデザインされたものではない。
115
UC患者を対象とした別のランダム化試験では、FMT＋抗炎症食（AID）の併用は、疾患寛解導入において標準的内科療法（SMT）よりも有効であり、AIDは寛解維持においても標準療法よりも有効であった。
107
この特定のAIDには、新鮮な果物や野菜（特にアリール炭化水素受容体[AhR]リガンドが豊富な野菜）、発酵食品など、大腸の微生物叢に栄養を与える食品の摂取を増やすことが含まれており、レシピエントの大腸のドナー微生物叢を育てた可能性がある。また、FMTと高繊維食の併用は、マウスモデルにおいて炎症とアポトーシスを抑制することにより、肺気腫の発症を抑制する。
114
注目すべきは、重度の肥満とMetSを有する患者を対象としたランダム化比較試験において、FMT後のLF繊維（特に微結晶セルロース繊維）の補給は、微生物の生着促進およびインスリン感受性の改善において高発酵性（HF）繊維よりも効果的であったことである。これらの結果に対する説明としては、微生物や代謝産物に対するセルロースのバルキング／結合効果、およびプレバイオティクス特性による腸内細菌叢のシフトなどが考えられる。
43
全体として、これらの結果は、FMTのアジュバントとして、そしてより広く、マイクロバイオーム治療的調節の複合的アプローチに向けて、食物製品（主に繊維）を応用するための魅力的な道を開くものである。
FMTを成功させるには： 生着が果たす重要な役割
腸内細菌叢の包括的評価： WGSの利点
ドナーの便がレシピエントに移植される際に起こるプロセスに関する知見を得るためには、マイクロバイオームの組成を調査することが極めて重要である。マイクロバイオームの生態と動態を理解することで、さまざまな疾患や病態におけるFMTの成功を決定するメカニズムに関するヒントを得ることができる。様々な疾患におけるFMTプロトコールでは、ドナーの生着率を高めることが臨床的成功の重要な決定要因になると考えられるからである。
75
,
128
そのためには、FMT接種物とともに、FMT前後の患者の腸内細菌叢の組成をプロファイリングする必要がある。個人の腸内細菌叢には通常200種を超える微生物が生息している、
129
その大部分は培養されたことがない、
130
ハイスループット配列決定法が必要である。実際、微生物群集の調査を容易にするハイスループット技術は、マイクロバイオーム研究に革命をもたらした。
131
メタゲノミクスは、微生物群集から抽出したDNAの塩基配列を決定することで、どのような微生物が存在するのか、その存在量、ゲノム、そしてその機能的可能性についての洞察を得るものである。初期の研究は16S rRNA遺伝子の塩基配列決定に基づくものがほとんどであったが、この技術は、増幅ステップを回避し、より高い分類学的解像度と微生物群集がコードする機能についての洞察を提供するショットガンメタゲノミクスに取って代わられつつある。
132
ショットガンメタゲノミクスは、15年以上にわたって利用されているにもかかわらず、配列決定深度に関する問題や、利用可能な参照データベースの部分的な不完全性などのいくつかの制約があるため、まだ広く利用されていない。しかし、現在進行中の取り組みがこれらの問題に対処し、このアプローチの普及に貢献している。具体的には、シーケンスの深さはサンプルの微生物組成を解読するために不可欠であるが、シーケンスが深いとコストが高くなり、分析が複雑になる。
132
しかし、ショットガンメタゲノミクスは費用対効果の高いものとなりつつあり、安価なシーケンスコストによって可能になったシーケンス深度の増加によって、マイクロバイオーム内の分類群の検出限界は下がりつつある。さらに、オープンアクセスイニシアチブ、例えばBioBakeryスイートや関連チュートリアルなどがある、
133
は、ショットガンメタゲノミクスの普及を容易にし、計算スキルのトレーニングを支援している。
また、ショットガンメタゲノミクスの早期導入に関連するもう一つの問題は、糞便サンプルの分類学的組成全体を同定できない可能性のある、必要な参照データベースに依存していることである。
133
しかし、特に腸内細菌叢については、大規模な培養プロジェクト
134
と大規模なメタゲノム解析の取り組み
135
が急速に拡大し、分類学的プロファイリングツールに必要な参照データベースが完成しつつある。
136
同じような食生活、ライフスタイル、健康プロフィールを持つ異なる個体であっても、同等の種に収束することで、全体として同じような腸内マイクロバイオーム組成を示すことができる。対照的に、細菌株は対象者に非常に特異的であるため、マイクロバイオームの移植を調べるのが容易である。
75
,
137
,
138
移植されたサンプルに存在した特定の菌株が、レシピエントの糞便サンプルから検出された場合、その菌株が患者の腸内に生着していることが推測できる。ショットガンメタゲノミクスのみが単一菌株の解像度に到達し、サンプル中の数百の菌株を調査できるスループットを持っているため、FMTの文脈でマイクロバイオームを研究する際には、間違いなくこの技術が選択される。
株移植の定義
FMTにおける重要な評価は、接種した微生物株がレシピエントの腸内にどの程度生着するかを判定することである。菌株の生着率はFMT効率の代用とみなすことができ、これを定量化することは、生着率を最大化できる条件を特定するための第一歩である。しかし、菌株の生着率を計算する手段は、この分野ではまだ標準化されていない。第一の限界は、マイクロバイオームにおける菌株の定義にコンセンサスが得られていないことである。
137
,
138
菌株を「遺伝的異質性が限定的であるにもかかわらず、異なる条件下でも同じ表現型を持つ微生物実体」と定義することについては、多くの意見が一致しているが
137
これは実際には確立が難しい。マイクロバイオームの大部分は、今のところ未培養のままである、
135
表現型をストレートに検証することはできない。このため、（植物）遺伝的変異に関する閾値が採用されてきた、
139
が、これらは依然としてやや恣意的である。最近、種の異なる進化速度や全体的な変動性を最もよく捉えるために、種に特化した系統の操作的定義が提唱された。
140
が提案され、FMT時の株移植の評価に使用されている。
75
より多くのデータが入手可能になり、菌株レベルのプロファイリングツールが改善され続けるにつれて、具体的な定義は微調整が可能であるが、菌株の個体特異性と持続性に基づくこのような情報に基づいた定義により、マイクロバイオームの移植をより正確に評価することが可能になると考えられる。
第二に、糞便サンプルは患者腸内の微生物群集を非侵襲的に調査することができるが、微生物密度は便1グラムあたり約1011個にも達するため、シーケンス技術では微生物群集全体を捕捉することができない。
141
したがって、FMTレシピエントで検出される菌株数はシーケンス深度に依存し、偏った推定値を避けるためにはこの点を考慮する必要がある。株移植の指標は、移植株数をドナーとレシピエントで検出された株の合計で正規化する方法、またはFMT接種片に含まれる（検出された）株のうち、レシピエントに移植される可能性のある（すなわちシークエンシングで検出された種の代表的な）株数で正規化する方法などがある。
60
,
75
今後、菌株の生着率に関するコンセンサスを得ることで、研究間の比較可能性が容易になると思われるが、単独の研究結果を解釈する際には、計算方法とそのニュアンスに留意することが重要である。
微生物移植と臨床的成功の相関性
FMT試験において臨床的成功と微生物学的成功の両方を評価する場合、これら2つの変数の関係を調べることが重要である。TURN試験では、臨床的成功を収めたレシピエントのFMT後のマイクロバイオームは、FMT前のマイクロバイオームよりも対応するドナーのマイクロバイオームに類似しており、β多様性に変化が見られた。
60
この設定において、β多様性はマイクロバイオーム移植の初歩的な代用品として想定された。全ゲノムシークエンシング（WGS）の最近の利用により、上記で説明したように、菌株追跡に基づいた評価により、微生物生着をより正確に評価できるようになった。このアプローチにより、24のFMT試験とほぼ1,400の糞便サンプルを対象とした大規模なメタゲノム解析において、微生物移植は疾患に関係なく臨床的成功と関連している。
75
しかし、この知見は、おそらくコホート、疾患、FMT作業プロトコール、マイクロバイオーム分析法の違いによる不均一性のため、別の同様の研究では再現されなかった。
90
微生物移植とFMT後の臨床的成功の絶対的な関係だけでなく、微生物移植の縦断的な持続性が臨床的成功の持続期間に影響を及ぼすかどうかという点も未解決の問題である。ハイスループットで菌株レベルの分解能を持つマイクロバイオーム解析が可能になったのはごく最近のことであるため、レシピエントのマイクロバイオームにおける生着菌株の経時的な持続性については未解決の問題のままである。菌株は、擾乱がない限り、個人のマイクロバイオームにおいて時間的にかなり持続的である（約6ヵ月で87％の菌株持続性）。
140
抗生物質治療は、副作用として疾患関連菌と健康関連菌の両方を除去するものの、コロニー形成抵抗性を低下させるため、生着に有利である。
75
,
142
このため、抗生物質による前処理をFMTの臨床プロトコールに含めることが推奨されているが、生着株の持続性についてはまだ検討されていない。
75
全体として、生着とFMTの臨床的成功との間に観察された関係は、十分な規模とデザインの研究（例えば、臨床的成功の定義が明確である）を通じて、さらに専門的に調査する必要がある。さらに、生着株の持続性と疾患寛解との関連を明らかにするためには、FMT後の複数の時点における縦断的サンプリングが必要である。その結果、異なる病態に対してFMTコースを繰り返し実施すべきかどうか、また実施する場合、どのような間隔で実施すべきかが明らかになるだろう。
143
文化的転換と将来の洞察
FMTを非伝染性疾患の潜在的治療選択肢として発展させるためには、技術の向上だけでなく、いくつかの考え方の転換が必要であると私たちは考えている。これには、FMTの手技と連動したマイクロバイオーム解析の欠如と、FMTを急性かつ単回使用の治療とみなしていることが含まれる（図2）。
図2FMTおよびFMT後の微生物叢由来の治療に対する文化的シフトと将来の洞察
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ドナーの選択： マイクロバイオーム解析と機械学習の役割
現在、多くの臨床医はマイクロバイオームのシーケンスと解析にまだ精通していない。rCDIでは健康なマイクロバイオームの注入はその構成にかかわらず臨床的に有効であるが、非感染性疾患の治療ではドナーの微生物群集の構成が重要な役割を果たすようである、
56
おそらく、微生物がうまく生着することによって媒介されるのであろう。
75
したがって、臨床医は近い将来、マイクロバイオーム配列決定の結果を解釈し、腸内マイクロバイオームを調節するための準備と訓練を受ける必要がある。
FMTにおいて菌株の生着率を最大化するマイクロバイオームの特性を特定することで、臨床医は患者一人ひとりに最適なドナーを選択できるようになる。スーパードナーを構成する共通の特性（例えば、微生物種の豊富さや多様性）が存在することを支持する研究もあるが54、
54
最適なドナーはより患者特異的であることを明らかにした研究もある、
75
,
144
したがって、"1つの便がすべてに適合する "アプローチではなく、個別化された選択戦略が必要である。例えば、家族または世帯員のドナーは、ベースライン時の株共有率が高いことと関連することがわかったが、過去の株共有率を考慮すると、このことは株生着率の高さには結びつかなかった。
75
FMT症例ごとの生着率を詳細に把握することで、菌株レベルの解像度のマイクロバイオームプロファイリングは、FMT効率を最適化するドナーのマイクロバイオーム特性を解明する。このようなデータのメタアナリシスによって、FMTの実践は、散在したコホート特有の観察から、確固としたグローバルで疾患特異的な知見へと移行することができる。最後に、このような関連性から予測モデルを構築し、個別化された方法でドナー選択に情報を提供することができる。
マイクロバイオームデータは非常に複雑で多次元的であるが、現在利用可能なサンプル数が多いため、マイクロバイオーム組成に基づいて各レシピエントにとって最適なドナーを特定できるモデルを開発する道が開けている。Xiao et al.
145
は、生態学的モデリングの枠組み（一般化ロトカ-ボルテラモデルに基づく）を用いてFMTにおける微生物の動態を評価し、レシピエントがFMT前にマイクロバイオームの多様性が高い場合に最適なドナーが最も個別化されることを発見した。しかし、ほとんどの研究は、機械学習アプローチ（主にランダムフォレストアルゴリズム）を使用しており、その後、独立したデータで検証されている。Kazemianらは、ランダムフォレストに続いてLOO（leave-one-out）アプローチによる検証を行った。
144
は、FMTの成否を左右する相互作用の可能性がある、FMTの接種群とFMT前のレシピエント中の属を特定した。その中には、新しい宿主に生着するまでの生存を助ける可能性のある、接種液中の胞子形成細菌も含まれていた。さらに、Zou et al.
146
は、宿主のパラメータ（免疫マーカーや消化器症状のスコアなど）と細菌の分類群に基づいて、FMT後のレシピエントマイクロバイオームの比較的高い予測可能性を見出した（AUC＞85％）。He et al.
93
も同様のアプローチでFMTの有効性を予測し、同等の精度を得た（receiver operating characteristic curve [AUROC] = 80%）。Smillie et al.
94
は、宿主とレシピエント双方のマイクロバイオームの特徴とともに臨床データを組み込んだランダムフォレスト分類モデルを用いて、レシピエントに生着する細菌種を予測し、次いでランダムフォレスト回帰モデルを用いてそれらの存在量を予測したが、これも良好な結果を示した（AUC = 92%）。しかし、単一のFMT研究で一般的に使用される数が少ないため、オーバーフィッティングを引き起こす可能性があり、コホート全体への適用が制限される。より最近の研究では、16の宿主およびマイクロバイオームの特徴を用いて、24の異なるコホートから得られた226のFMT事例を対象に、FMTによる種の生着率を予測するランダムフォレストモデルを開発した。
75
その結果、5重のクロスバリデーションで85％のAUROC下面積が得られた。著者らは次に、FMT後の種の存在量を（ランダムフォレスト回帰モデルで）予測し、予測可能性はコホートに部分的に依存することが判明したものの、データセット間で実質的な予測可能性が維持された。
FMT：慢性疾患に対する慢性療法？可能性と限界
もうひとつの主な文化的欠点は、他の薬剤が慢性疾患を治すために長期的に使用されるのが一般的であるのに対し、FMTは主に1回限りの治療オプションであるという、広く受け入れられている見解である。このレビューで述べたように、FMTが慢性療法として機能する可能性があるという新たなエビデンスがある。
98
しかし、FMTを慢性疾患の日常管理において大規模に実施するためには、いくつかの問題に対処しなければならない。第一に、便の材料は、食事、習慣、その他の制御不能な環境因子によって、ドナーごとに、また同じドナーであっても時間の経過とともに、本質的に変化する。このため、FMT製剤のバッチごとの再現性が制限され、有効性と安全性において制御不能なばらつきの原因となる可能性がある。この不確実性の原因を限定するために、異なるバッチ間でFMTの信頼性を実証するために使用できる機能ベンチマークを開発したいと考えるかもしれない。しかし、便組成の完全な特徴付けは、最新のマルチオミクスアプローチを用いても、今のところ不可能である。判明していることと実現可能なことに基づくと、ショットガンメタゲノムリードの20％～50％はマッピングできず、同定された遺伝子の30％～50％は機能不明であり、最も顕著なのは代謝物の80％～90％が同定できないことである。
135
,
147
ほとんどが機能未知のFMT材料に存在するウイルス、古細菌、真菌、原生生物、ヒト細胞材料を考慮すると、この課題はさらに複雑になる。
第二に、慢性疾患の治療には慢性的な治療が必要であり、予期せぬ安全性の問題を引き起こす可能性がある。FMTは、免疫不全の脆弱な患者であっても、1回または数回の移植でCDIに対して非常に良好な安全性プロファイルを示している。
48
しかし、生きた微生物を繰り返し投与することは、特有の合併症を引き起こす可能性がある。病原体に対する慎重かつ広範なドナーのスクリーニングにもかかわらず、既知および未知の感染因子の伝播の可能性は、FMTの回数とともに増加する。実際、肝硬変と血液悪性腫瘍の患者において、FMTを繰り返した後にMDR細菌が伝播し、生命を脅かす合併症を引き起こした例が2例報告されている。
46
さらに、FMTを繰り返すことで、腸内細菌叢が深く安定的に変化し、非感染性の慢性疾患に移行する可能性もある。この問題に対処するためには、長期的な前向き安全性コホートが必要であるが、このような潜在的影響を発見するためには長い期間が必要であり、交絡因子も多いため、成功するかどうかは不確実である。第三に、日常診療や臨床試験におけるドナーのリクルートは非常に困難である。最終的に適格とされる候補者の2％～20％は
148
であり、糞便の採取と処理には固有の制約があるため、このプロセスの産業化は、コストと物流面で大きな障害に直面することになる。第4に、FMTの治療効果の要因はほとんど不明であり、疾患ごと、さらには患者ごとに異なる可能性が高い。FMT製品の工業化の複雑さを示す顕著な例は、SER-287の開発中止である。SER-287は、健常人の糞便微生物叢に由来する「精製」細菌製剤で、第1b相試験でUCの寛解導入効果を示したが、2021年の第2b相試験では確認されなかった。
149
今日、慢性疾患における腸内細菌叢介入による治療効果の可能性を探るためには、さらなるFMT試験が必須である。しかし、これらの困難を考慮すると、FMTの研究は、合成マイクロバイオーム・コンソーシアからなる新しい生きたバイオ治療製品や、高度に制御され、スケーラブルで再現性のある方法で同定・生成できる代謝産物と微生物の特定の組み合わせなど、FMT後に投与可能な微生物叢に基づく新たな治療法の開発を目指していかなければならない。
謝辞
ポリクリニコ・ジェメッリIRCCS財団のスタッフは、科学研究に対するローマ財団の貴重な支援に感謝する。本研究は、欧州研究評議会（ERC-STGプロジェクトMetaPG-716575およびERC-CoGプロジェクトmicroTOUCH-101045015）よりN.S.に、欧州H2020プログラム（ONCOBIOME-825410プロジェクトおよびMASTER-818368プロジェクト）よりN.S.に助成を受けた。 N.S.には米国国立衛生研究所国立がん研究所（1U01CA230551）から、N.S.には国際ロンバルディア研究助成2019から、N.S.にはイタリア保健省からリチェルカ・コレンテと5×1,000の資金から、M.V.-C.にはEMBO ALTF 593-2020から、M.V.-C. C.、イタリア保健省のRicerca Finalizzata Giovani Ricercatori 2018（プロジェクトGR-2018-12365734）からG.I.、イタリア研究省のBIOMIS助成金からA.G.、G.C.、 また、欧州研究評議会（ERC）から欧州連合（EU）のホライゾン2020研究・イノベーションプログラム（ERC-2016-StG-71577）、フランス国立研究庁（ANR-20-CE14-0005-1）からH.S.への助成が行われた。資金提供者は、試験デザイン、データ収集・解析、発表の決定、原稿の作成には関与しなかった。
著者の貢献
G.I.は総説を構想した。N.S.、A.G.、G.C.、H.S.、G.I.が総説の構成を考えた。S.P.、N.B.、M.V.-C.、H.S.、G.I.が初稿を執筆。S.P.とG.I.は表を作成した。N.B.とH.S.は図表を作成した。著者全員が原稿の重要な修正を行い、最終版の投稿を承認した。
利益申告
A.G.は、Eisai S.r.l.、3PSolutions、Real Time Meeting、Fondazione Istituto Danone、Sinergie S.r.l. Board MRGE、SanofiS.p.A.のコンサルタント料、Takeda S.p.A.、AbbVie、Sandoz S.p.A.の講演料、VSL3およびEisaiの諮問委員会委員としての個人的報酬を報告した。G.C.はFerring Therapeuticsの顧問として個人的な報酬を受けている。H.S.は、Amgen、Fresenius、IPSEN、Actial、Astellas、Danone、THAC、biose、BiomX、Eligo、Immusmol、Adare、Nestle、Ferring、MSD、Bledina、Pfizer、Biocodex、BMS、Bromatech、Gilead、Janssen、Mayoli、Roche、Sanofi、Servier、Takeda、Abbieから講演料、理事会メンバー、またはコンサルタント料を受け取っており、Enterome bioscienceから株式を持っており、Exeliom Biosciencesの共同設立者である。G.I.は、Biocodex社、Danone社、Sofar社、Malesci社、Metagenics社、Tillotts Pharma社の講演者として、またFerring Therapeutics社、Giuliani社、Metagenics社、Tillotts Pharma社のコンサルタント／アドバイザーとして個人的な報酬を受けている。
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潰瘍性大腸炎に対するFMT：ターニングポイントに近づく。
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アブストラクト
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グーグル奨学生
水野慎一郎
正岡太一
長沼正明
岸本哲也
北沢正明
黒川 聡
中島雅史
竹下和人
須田和彦
三村真理子
ほか
ビフィズス菌に富む糞便ドナーは過敏性腸症候群患者における糞便微生物叢移植成功の陽性予測因子となりうる。
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論文で見る
スコープス (0)
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クロス
グーグル奨学生
Zhang B.
ヤン L.
Ning H.
Cao M.
Chen Z.
Chen Q.
Lian G.
Tang H.
Wang Q.
Wang J.
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便微生物移植における潰瘍性大腸炎のドナー選択を導くためのマッチング戦略：メタ分析と分析階層過程。
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Punčochář M.
カーチャー N.
ポルカリ S.
アルマニーニ F.
アスニカー F.
ベギーニ F.
ブランコ＝ミゲス A.
クンボ F.
マンギP.
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異なる疾患間での糞便微生物叢移植後の菌株生着の変動性とマイクロバイオーム組成の予測可能性。
Nat. Med. 2022; 28: 1913-1923https://doi.org/10.1038/S41591-022-01964-3
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グーグル奨学生
グッドリッチJ.K.
ウォーターズJ.L.
プール A.C.
サター J.L.
コレンO.
ブレクマン R.
ボーモント M.
ファン・トレレンW.
ナイト R．
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ヒトの遺伝学が腸内細菌叢を形成する。
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要旨
全文
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グーグル奨学生
ターピンW.
エスピン・ガルシア O.
シュー・W.
シルバーバーグ M.S.
ケヴァンズ D．
スミス M.I.
ガットマン D.S.
グリフィス A．
パナッチョーネ R．
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大規模健康コホートにおける宿主ゲノムと腸内微生物組成との関連。
Nat. Genet. 2016; 48: 1413-1417https://doi.org/10.1038/NG.3693
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PubMed
クロス
グーグル奨学生
Wang J.
ティンホルムL.B.
Skiecevičienė J.
ラウシュ P.
クムメン M.
ホフ J.R.
デゲンハルト F.
ハインセン F.A.
リューレマン M.C.
シムザックS.
他
ゲノムワイド関連解析により、腸内細菌叢に影響を及ぼすビタミンD受容体およびその他の宿主因子の変異が同定された。
Nat. Genet. 2016; 48: 1396-1406https://doi.org/10.1038/NG.3695
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PubMed
クロス
グーグル奨学生
ラマス B．
リチャード M.L.
ルドゥックV.
ファム H.P.
ミシェル M.L.
ダ・コスタG.
ブリドノー C.
ジェグー S.
ホフマン T.W.
ナティヴィダードJ.M.
他
CARD9は、トリプトファンのアリール炭化水素受容体リガンドへの腸内細菌叢代謝を変化させることにより、大腸炎に影響を与える。
Nat. Med. 2016; 22: 598-605https://doi.org/10.1038/NM.4102
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PubMed
クロス
グーグル奨学生
アル・ナバニZ.
エーベルG.
生後早期の微生物叢による免疫系の刷り込み。
Mucosal Immunol. 2020; 13: 183-189https://doi.org/10.1038/S41385-020-0257-Y
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概要
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グーグル奨学生
フルデ M.
ゾンマー F.
Chassaing B.
ファン・フォルストK.
デュポン A.
ヘンゼル M.
ベーシック M.
クロップフライシュ R.
ローゼンシュティール P.
ブライヒA.
et al.
toll様受容体5による新生児期の選択は、長期的な腸内細菌叢の構成に影響を与える。
Nature. 2018; 560: 489-493https://doi.org/10.1038/S41586-018-0395-5
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クロス
グーグル奨学生
ビリンスキー J．
リスK.
トマシェフスカA.
Grzesiowski P.
Dzieciatkowski T.
ティシュカ M.
カラクルスカ・プリストゥピウク E.
ボグラツキ P.
トルマノフスカ M.
ハラブルダK.
他
急性および慢性移植片対宿主病患者における糞便微生物移植-反応スペクトルと安全性プロファイル。多施設共同前向き研究の結果。
Am. J. Hematol. 2021; 96 (e88-e91)https://doi.org/10.1002/AJH.26077
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クロスリファレンス
グーグル奨学生
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Kolodziejczyk A.A.
タイスC.A.
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ディスバイオシスと免疫系。
Nat. Rev. Immunol. 2017; 17: 219-232https://doi.org/10.1038/NRI.2017.7
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PubMed
クロス
グーグル奨学生
ギャレット W.S.
ガリーニ C.A.
ヤツネンコT.
ミショー M.
デュボア A.
デラニー M.L.
プニット S．
カールソン M．
ブライ L．
グリックマンJ.N.
他
腸内細菌は腸内細菌叢と協調して、自然発症および母体感染による大腸炎を誘発する。
Cell Host Microbe. 2010; 8: 292-300https://doi.org/10.1016/J.CHOM.2010.08.004
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日本
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全文
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グーグル奨学生
Kong L.
ロイド・プライスJ.
ヴァタネンT.
セクシック P.
ボーグリー L.
シモン T.
ヴラマキス H.
ソコル H．
Xavier R.J.
クローン病の寛解維持と糞便微生物叢移植における株移植の関連性。
Gastroenterology. 2020; 159: 2193-2202.e5https://doi.org/10.1053/J.GASTRO.2020.08.045
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PubMed
概要
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グーグル奨学生
ソコルH.
セクシクP.
フュレJ.P.
フィルメッセO.
ニオン・ラルムリエI.
ボーグリー L.
コスネス J.
コルティエ G.
マルトー P.
ドレ J.
大腸炎微生物叢におけるFaecalibacterium prausnitziiの低カウント。
炎症。Bowel Dis. 2009; 15: 1183-1189https://doi.org/10.1002/IBD.20903
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(0件)
PubMed
クロス
グーグル奨学生
鎌田直樹
キム Y.G.
シャム H.P.
ヴァランス B.A.
プエンテJ.L.
マルテンス E.C.
ヌニェスG.
病原体が腸内細菌叢と競合する能力を制御する病原性の制御。
Science. 2012; 336: 1325-1329https://doi.org/10.1126/SCIENCE.1222195
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日本
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クロス
グーグル奨学生
パラムソティ S.
カーム M.A.
Kaakoush N.O.
ウォルシュ A.J.
ヴァン・デン・ボガーデJ.
サミュエル・D．
レオン R.W.L.
コナー S．
ン W．
パラムソティ R．
他。
活動性潰瘍性大腸炎に対するMultidonorによる集中的糞便微生物叢移植：無作為化プラセボ対照試験。
Lancet. 2017; 389: 1218-1228https://doi.org/10.1016/S0140-6736(17)30182-4
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スコープス(753)
PubMed
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グーグル奨学生
ホルボエT.
ヨーセンス M.
ワン J.
ボーレンス J.
フェルハッセルトB.
ラウケンス D.
ファン・ヴリエベルヘ H.
ヒンドリクス P.
デ・ヴォス M.
ド・ルーズD.
ら。
重度の腹部膨満を伴う過敏性腸症候群における糞便微生物移行量の評価。
Gut. 2017; 66: 980-982https://doi.org/10.1136/GUTJNL-2016-312513
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クロス
グーグル奨学生
シュミット T.S.B.
リー S.S.
マイストレンコ O.M.
Akanni W.
コエリョ L.P.
ドライ S.
フラム A.
グラゼック A.M.
ヘルコグ R.
ヘレマH.
ほか。
糞便微生物叢移植後の菌株動態の推進要因と決定要因。
Nat. Med. 2022; 28: 1902-1912https://doi.org/10.1038/S41591-022-01913-0
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PubMed
クロスフィルム
グーグル奨学生
レオナルディ I.
パラムソティS.
ドロンI.
セモン A.
Kaakoush N.O.
クレメンテ J.C.
フェイスJ.J.
ボロディ T.J.
ミッチェル H.M.
コロンベルJ.F.
他
潰瘍性大腸炎における糞便微生物叢移植（FMT）療法の反応性に関連する真菌のトランスキングダムダイナミクス。
Cell Host Microbe. 2020; 27: 823-829.e3https://doi.org/10.1016/J.CHOM.2020.03.006
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日本学術振興会特別研究員 (0)
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グーグル奨学生
コンセイサン・ネトN.
デブートW.
ディエルクス T.
Machiels K.
ワン J.
Yinda K.C.
メース P.
ファン・ランスト M.
ヨッセンス M.
レーズ J.
他。
真核生物ウイルスの低濃度は、UC患者における糞便微生物叢移植の成功と関連している。
Gut. 2018; 67: 1558-1559https://doi.org/10.1136/GUTJNL-2017-315281
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PubMed
クロス
グーグル奨学生
He R.
Li P.
Wang J.
Cui B.
Zhang F.
Zhao F.
ドナーとレシピエント間の腸内細菌叢の相互作用が糞便微生物叢移植の有効性を決定する。
Gut Microbes. 2022; 142100197https://doi.org/10.1080/19490976.2022.2100197
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Scopus (4)
クロスリファレンス
グーグル奨学生
スミリー・C.S.
サウクJ.
ゲバースD.
フリードマンJ.
ソン J.
ヤングスター I．
ホーマン E.L.
ステイリー C．
ホルツ A．
サドウスキー M.J.
他
糞便微生物叢移植後のヒト腸内細菌生着の決定因子を明らかにする菌株追跡。
Cell Host Microbe. 2018; 23: 229-240.e5https://doi.org/10.1016/J.CHOM.2018.01.003
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スコープス (0)
PubMed
要旨
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グーグル奨学生
ラヴェルA.
ソコル・H.
FMTの有効性の理解と予測。
Nat. Med. 2022; 28: 1759-1760https://doi.org/10.1038/S41591-022-01991-0
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クロスフィルム
グーグル奨学生
アモリム N.
マクガバンE.
ラポーゾA.
カティワダ S.
シェン S.
ケントゲン S.
ホールド G．
ベハリ J.
エル・オマール E．
ゼクリーA.
抗生物質による腸内汚染除去に成功した動物モデルにおける糞便微生物叢移植プロトコールの改良。
Front. Med.（ローザンヌ）。2022; 9770017https://doi.org/10.3389/FMED.2022.770017
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クロス
グーグル奨学生
モカヌV.
ラジャルバン S.
Dang J.
カン J.Y.
ディーハン E.C.
マドセン K.L.
炎症性腸疾患において、糞便微生物移植と抗生物質の前処置を繰り返すことは、臨床効果の改善と寛解につながる： システマティックレビューとプール比例メタアナリシス。
J. Clin. Med. 2021; 10: 1-26https://doi.org/10.3390/JCM10050959
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クロス
グーグル奨学生
ハイファー C.
パラムソティ S.
Kaakoush N.O.
サイカルA.
ガーリーS.
ヤン T.
ルウ L.D.W.
ボロディ T.J.
Leong R.W.
潰瘍性大腸炎に対する凍結乾燥経口糞便微生物叢移植（Lotus）：無作為化二重盲検プラセボ対照試験。
Lancet Gastroenterol. Hepatol. 2022; 7: 141-151https://doi.org/10.1016/S2468-1253(21)00400-3
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PubMed
概要
全文
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グーグル奨学生
シン P．
アルム E.J.
ケリーJ.M.
チェン V.
スミス M.
カッサム Z．
ニー J．
イトゥリーノ J.
Lembo A.
IBS-Dにおける糞便微生物叢移植（FMT）後の細菌生着に対する抗生物質の前処理の効果。
腸内細菌。2022; 142020067https://doi.org/10.1080/19490976.2021.2020067
論文で見る
Scopus (11)
クロスリファレンス
グーグル奨学生
キム J.H.
Choi Y.J.
Kwon H.J.
Jung K.
Kim S.E.
Moon W.
パク M.I.
Park S.J.
大腸内視鏡検査後の軽度の合併症に対する腸内細菌叢の影響。
Intest. Res. 2021; 19: 341-348https://doi.org/10.5217/ir.2020.00057
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スコパス (3)
PubMed
クロス
グーグル奨学生
ヤランカ J.
サロネン A.
サロヤルヴィJ.
リタリ J.
イモネン O.
マルチアーニ L.
ゴウランド P.
ホード C.
ガーセド K.
ラムC.
他。
腸内細菌叢に対する腸内洗浄の効果。
Gut. 2015; 64: 1562-1568https://doi.org/10.1136/gutjnl-2014-307240
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スコープス (154)
PubMed
クロス
グーグル奨学生
Li M.
Xu R.
Li Y.Q.
過敏性腸症候群の治療における下剤-プロバイオティクスの逐次的使用：マイクロバイオームの数理モデリングに着想を得た新しい方法。
Sci. Rep. 2020; 1019291https://doi.org/10.1038/s41598-020-75225-z
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スコープス (2)
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グーグル奨学生
フィッシャー M.
サイプ B.W.
ロジャース N.A.
クックG.K.
ロブ B.W.
ヴッパランチ R.
レックスD.K.
重症合併症性クロストリジウム・ディフィシル（Clostridium difficile）感染症に対する糞便微生物叢移植とバンコマイシンの選択的使用：高い成功率を示したプロトコールの説明。
Aliment. Pharmacol. Ther. 2015; 42: 470-476https://doi.org/10.1111/apt.13290
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スコープス (124)
PubMed
クロス
グーグル奨学生
ソン Y.N.
ヤン D.Y.
ヴェルドゥイゼン・ファン・ザンテンS.
ウォン K.
マッカーサー E.
ソン C.Z.
イアニーロ G.
カンマロータ G.
ケリー C．
フィッシャーM.
他。
重症または劇症Clostridioides difficile感染症に対する糞便微生物叢移植：系統的レビューとメタアナリシス。
J. Can. Gastroenterol. 2022; 5 (e1-e11)https://doi.org/10.1093/jcag/gwab023
論文で見る
PubMed
クロス
グーグル奨学生
魏 Z.J.
ドン H.B.
Ren Y.T.
Jiang B.
活動性潰瘍性大腸炎における寛解導入のための糞便微生物叢移植の有効性と安全性：ランダム化比較試験の系統的レビューとメタ解析。
Ann. Transl. Med. 2022; 10802https://doi.org/10.21037/atm-22-3236
論文で見る
クロスリファレンス
グーグル奨学生
Sood A.
マハジャンR.
シン A.
ミダ V.
メータ V.
ナラン V.
シン T．
シン・パンヌA.
潰瘍性大腸炎患者における寛解維持のための糞便微生物叢移植の役割： パイロット研究。
J. Crohns Colitis. 2019; 13: 1311-1317https://doi.org/10.1093/ecco-jcc/jjz060
論文で見る
スコープス (84)
PubMed
クロス
グーグル奨学生
ケディア S.
ヴィルマニ S.
K Vuyyuru S.
クマール P.
カンテ B.
サフ P.
カウシャル K.
ファルーキー M.
シン M.
ヴェルマ M.
他
抗炎症食を併用した糞便微生物叢移植（FMT-AID）の後、抗炎症食を単独で投与することは、軽度から中等度の潰瘍性大腸炎において1年間の寛解導入と維持に有効である：無作為化比較試験。
Gut. 2022; 71: 2401-2413https://doi.org/10.1136/gutjnl-2022-327811
論文で見る
スコープス (19)
PubMed
クロス
グーグル奨学生
ウィルソンB.C.
バタネン T.
ジャヤシンゲT.N.
レオン K.S.W.
デライク J.G.B.
アルバート・B.B.
キアバローリ V.
スビルスキス D.M.
ベック K.L.
コンロンC.A.
他
肥満に対するマルチドナー糞便微生物叢移植試験における菌株生着競争と機能増強。
マイクロバイオーム。2021; 9107https://doi.org/10.1186/s40168-021-01060-7
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フィッシャー・M.
ケリーC.R.
アレグレッティ J.R.
グレイジガー C.
トーマス J．
マクルーア E．
カバージュ A.J.
Khoruts A.
再発性Clostridioides difficile感染症に対する大腸およびカプセル糞便微生物叢移植の有効性と安全性。
Clin. Gastroenterol. Hepatol. 2022;https://doi.org/10.1016/j.cgh.2022.09.008
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スコープス (0)
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グーグル奨学生
ゾル J.
リード M.N.
ヘイウッド S.E.
エステベス E.
マーシャル J.P.S.
カンムーン H.L.
アレン T.L.
ホームズ A.J.
フェブラリオ M.A.
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高カロリー給餌ドナーからの糞便微生物叢移植は、レシピエントマウスにおいて脂肪率や運動状態とは無関係に糖代謝を変化させる。
Am. J. Physiol. Metab. 2020; 319 (E203–E216)https://doi.org/10.1152/ajpendo.00037.2020
論文で見る
パブコメ
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グーグル奨学生
ペレス-マテュテP.
イニゲス M.
デトロM.
レシオ-フェルナンデスE.
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痩せた状態からの自家糞便移植は、肥満マウスの体重および脂肪率に対するカロリー制限効果を増強する。
Sci. Rep. 2020; 109388https://doi.org/10.1038/s41598-020-64961-x
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グーグル奨学生
リノット E.
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ツァバンG.
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ナイツ D．
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食事療法による自己糞便微生物叢移植が体重増加に及ぼす影響。
胃腸病学。2021; 160: 158-173.e10https://doi.org/10.1053/j.gastro.2020.08.041
論文で見る
スコープス(66)
PubMed
概要
全文
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グーグル奨学生
サルバギリ・シャバットC.
スカルダフェリ F.
ジッタンE.
ヒルシュ A.
メンテラ M.C.
ムスカ T．
コーエン N.A.
ロン Y．
フリス・イサコフ N．
プフェファーJ.
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軽症から中等症の活動性潰瘍性大腸炎に対する新規の食事療法を併用した糞便移植の使用：CRAFT UC無作為化比較試験。
J. Crohns Colitis. 2022; 16: 369-378https://doi.org/10.1093/ecco-jcc/jjab165
論文で見る
スコープス (16)
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Lee S.H.
Choi J.J.
Kim D.H.
チェ J.M.
Kang M.J.
Oh Y.M.
パク Y.J.
Shin Y.
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糞便微生物移植と高繊維食は、炎症とアポトーシスを抑制することにより肺気腫の発症を抑制する。
Exp. Mol. Med. 2020; 52: 1128-1139https://doi.org/10.1038/s12276-020-0469-y
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アタイ
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ケンパー M.
レベルズ J.H.M.
シンメル A.W.M.
ヘレマ H.
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メタボリックシンドロームの被験者のインスリン感受性に対する便微生物叢移植と地中海食の併用効果。
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スコープス (17)
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腸内細菌叢のディープモジュレーターとしての抗生物質：善と悪の間。
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高塚秀樹
岩崎哲也
岡本貴志
柿下英治
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モーハウス C．
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糞便微生物叢移植後の細菌の移植は、投与頻度と準備抗生物質レジメンの期間の両方に依存する。
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論文で見る
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カンパナーレ M.
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カランニ F．
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非便秘過敏性腸症候群患者におけるリファキシミンによる腸内細菌叢組成の変調：分子的アプローチ。
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ヴァレリオL.
マスッチL.
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クアランタ G.
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キュロ D.
サングイネッティ M.
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図
図1FMTの成功に影響する因子
図2FMTおよびFMT後の微生物叢由来治療に対する文化的シフトと将来の洞察
表
表1各国の糞便微生物叢移植の分類
表2FMTの微生物学的および臨床的有効性に及ぼす作業プロトコールの異なるステップの影響
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