北京猛禽類救護センターの健康なチョウゲンボウと負傷したチョウゲンボウの糞便微生物叢の比較解析

2023年8月23日 10:29

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Yu Guan1、Lei Bao1、Lei Zhou2、Chang Dai2、Zhisai Li2、Shuai Zhang2、Yugang Shang2、Wenhui Niu3、Yizhuo Zhang3、Hongfang Wang1
2023年8月22日査読レポートを読む
著者および論文情報

1 中国、北京、北京師範大学
2 国際動物福祉基金、北京猛禽類救助センター、北京、中国
3 中国、北京、北京動物園
DOI
10.7717/peerj.15789
発行
2023-08-22
受理
2023-07-04
受理
2022-05-02
学術編集者
ルイス・F・W・ロッシュ
専門分野
微生物学, 動物学
キーワード
チョウゲンボウ, 糞便微生物叢, 16S rRNA遺伝子, 野生猛禽類レスキュー
著作権
© 2023 Guan et al.
ライセンス
本論文は、Creative Commons Attribution Licenseの条件の下で配布されるオープンアクセス論文であり、適切に帰属することを条件として、いかなる媒体、いかなる目的においても、無制限の使用、配布、複製、翻案を許可する。帰属のためには、原著者、タイトル、出版元（PeerJ）、論文のDOIまたはURLのいずれかを引用しなければならない。
本論文の引用
Guan Y, Bao L, Zhou L, Dai C, Li Z, Zhang S, Shang Y, Niu W, Zhang Y, Wang H. 2023. 北京猛禽類救護センターの健康なチョウゲンボウと負傷したチョウゲンボウの糞便微生物叢の比較解析。PeerJ 11:e15789 https://doi.org/10.7717/peerj.15789
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要旨

腸内細菌叢は複雑な生態系であり、他の多くの因子と相互作用して宿主の健康状態や疾病状態に影響を及ぼす。中国ではチョウゲンボウ（Falco tinnunculus）が国家レベルで保護されている。しかし、野生のチョウゲンボウの糞便から得られる腸内細菌叢のシーケンスデータは、特に専門組織によって保護された個体については、まだ限られている。本研究では、健康なチョウゲンボウと傷ついたチョウゲンボウの糞便細菌群集を特徴付け、Illumina MiSeqプラットフォームのハイスループットシーケンス技術を用いて16S rRNA遺伝子のV3-V4領域を解析することにより、糞便微生物叢の構造を比較した。その結果、コチョウゲンボウでは、ファーミキューテス属、プロテオバクテリア属、アクチノバクテリア属が最も優勢な系統であることがわかった。さらに、β多様性解析から、腸内微生物の変化がチョウゲンボウの傷害と関連していることが示された。バクテロイデス／ファーミキューテス比は傷害群で有意に低かった。属レベルでは、Glutamicibacterが両群で有意差を示した。本研究の目的は、健康なチョウゲンボウの糞便中の基本的な細菌組成と群集構造を明らかにし、健康な個体と負傷した個体の糞便微生物叢の違いを比較することである。Patescibacteria、Spirochaetes、Glutamicibacterは、猛禽類における特定の疾患の潜在的なバイオマーカーとして研究される可能性がある。この結果は、チョウゲンボウの糞便微生物叢に関するさらなる研究のための基礎データとなり、将来的には野生の猛禽類の救出に貢献する可能性がある。

引用

Guan Y, Bao L, Zhou L, Dai C, Li Z, Zhang S, Shang Y, Niu W, Zhang Y, Wang H. 2023. 北京猛禽類救護センターの健康なチョウゲンボウと負傷したチョウゲンボウの糞便微生物叢の比較解析。PeerJ 11:e15789 https://doi.org/10.7717/peerj.15789
論文本文

はじめに
複雑な微生物群集である腸内細菌叢は、発生、免疫学、生理機能など、動物宿主の様々な側面で重要な役割を果たしており（Malmuthuge, Griebel & Guan, 2015; Nicholson, Holmes & Wilson, 2005）、宿主の食事、健康状態、年齢とも密接な関係がある（Barelli et al.）高度なシークエンシング技術の急速な発展と低コスト化に伴い、鳥類の腸内細菌叢のデータは近年著しく増加しているが（Waite & Taylor, 2015, 2014）、哺乳類や昆虫を含む他の種に比べ、データ量はまだ遅れている（Ge et al., 2021; Hildebrand et al.）

腸内細菌叢と宿主の健康との関係は、Cuon alpinus、Lasiopodomys brandtiiなど多くの種で研究されている（Boら、2022；Sekirovら、2010；Wuら、2022、2016；Xuら、2023）。腸内細菌叢は宿主の免疫系や脳の活動に影響を与える重要な因子と考えられており、腸内細菌叢のバランスが崩れると肥満や心血管疾患につながる可能性がある（Lee & Hase, 2014）。さらに、非侵襲的サンプリングという原則のもと、動物の正確な健康に関する研究は、特に野生動物については比較的不十分である。近年、中国の野生動物の腸内細菌叢の組成と構造を特徴付け、評価するために、高度なシーケンス技術が適用されており、主にジャイアントパンダ（Ailuropoda melanoleuca）（Liら、2015）、バラル（Pseudois nayaur）（Chiら、2019）、アカゲザル（Macaca mulatta）（Chenら、2020）、アジアツキノワグマ（Ursus thibetanus）（Suら、2020）などの様々な哺乳類に焦点が当てられている。サンプリングが困難なため、野生の猛禽類の腸内細菌叢に関する利用可能なデータは現在まだ限られている。本研究では、北京猛禽類救護センター（BRRC）が野生の猛禽類を救護・治療するための完全な法的資格を有しているため、彼らの腸内細菌叢を研究し、健康状態をモニタリングするのに十分な機会を提供している。

一方、多くの研究により、鳥類の腸内細菌叢の組成と構造は、個体群の多様性や、鳥類の飛翔能力や移動行動などの生理的属性といった固有の特性に影響される可能性があることが明らかになっている（Colston & Jackson, 2016; Guan et al., 2020; Stanley et al., 2015; Winter, Johnson & Shaffer, 2006）。しかし、鳥類の腸内細菌叢に関する先行研究のほとんどは、家禽類や野鳥の一部など、一般的な種に焦点を当てたものであり、ニワトリ（Ding et al、 2012）、カカポ（Strigops habroptilus）（Waite, Deines & Taylor, 2012）、クロアシカツオドリ（Rissa tridactyla）（van Dongen et al., 2013）、カツオドリ（Tetrao urogallus）（Wienemann et al., 2011）、オウム（Xenoulis et al., 2010）である。猛禽類は生態系と食物連鎖の重要な部分であるが、猛禽類の腸内細菌叢の具体的なメカニズムや機能はまだ不明である。飼育種や繁殖種に比べ、猛禽類の腸内細菌叢の基本的な組成や構造に関するデータは今のところ非常に限られている。

チョウゲンボウ（Falco tinnunculus）は、ハヤブサ科に属する広く分布する中型の猛禽類である。小型哺乳類やげっ歯類などの爬虫類を主食とする特殊な食性と生活様式から、チョウゲンボウは典型的な潜在的病原体キャリアであると考えられている（Aparicio, 2000; Village, 2010）。チョウゲンボウに関する先行研究はマクロ生態学 (Aschwanden, Birrer & Jenni, 2005; Geng et al., 2009; Lihu et al., 2007) や分子生態学 (Padilla et al., 2009; Riegert, Fainová & Bystřická, 2010) など比較的包括的であるが、チョウゲンボウの腸内細菌叢に関する研究は少ない。例えば、我々は最初にBRRCによって救出された傷ついたチョウゲンボウの腸内細菌叢の細菌組成と構造を報告した（Guan et al.）その後、Zhouら（2020）は異なる発生段階におけるチョウゲンボウの腸内微生物群集を分析した（Zhou et al.） BRRCの利点を生かし、腸内細菌叢の結果と実際の観察・測定結果を組み合わせることで、猛禽類のモニタリングに高度な手法を提供することができる。

本研究の目的は、健康なチョウゲンボウの糞便中の基本的な細菌組成と群集構造を明らかにし、腸内細菌群集における健康なチョウゲンボウと負傷したチョウゲンボウの違いを比較することである。この結果は、チョウゲンボウの糞便微生物叢に関するさらなる研究のための基礎データとなり、将来的には猛禽類の救護に貢献する可能性がある。

材料と方法
サンプル採取
2019年の6月から8月にかけて、北京猛禽類救護センター（BRRC）でチョウゲンボウの新鮮な糞便サンプル10個を採取した。BRRCは野生の猛禽類を救助し、治療するための完全な法的資格を保有している。救助された猛禽類はすべて、野生の温度と湿度を模倣した特別な生活区域で暮らしている。糞便サンプルは飼育期間が6ヶ月未満の健康なチョウゲンボウ（n = 6; H1-H6）と負傷したチョウゲンボウ（n = 4; D1-D4）から採取した（表S1）。負傷したチョウゲンボウはすべて骨折などの外傷を負っており、複数の手術や薬物療法を受けていた。チョウゲンボウの糞サンプルはすべて排便直後に滅菌容器を用いて採取し、その後の未培養菌の細菌分析のために実験室で-80℃で保存した。本研究は、北京師範大学動物倫理審査委員会の勧告に従って実施した（承認参照番号：CLS-EAW-2019-027）。

DNA 抽出および 16S rRNA 遺伝子アンプリコンの塩基配列決定
E.Z.N.A.®便DNAキット（Omega Bio-tek, Norcross, GA, USA）を用い、説明書に従ってチョウゲンボウの糞便サンプルからDNAを抽出した。抽出したDNAの品質はNanodrop 2000を用いて評価した。プライマー338F（5′-barcode-ACTCCTACGGGAGGCAGCAG-3′）および806R（5′-GGACTACHVGGTWTCTAAT-3′）（Wuら、2016）を用いて、細菌16S rRNA遺伝子の超可変V3およびV4領域を増幅した。PCRは以下のように行った：95 °Cで3分間の変性、95 °Cで30秒間、55 °Cで30秒間、72 °Cで30秒間を25サイクル、続いて72 °Cで5分間の最終伸長。PCR増幅は3連で行い、各20μLの反応液は、4μLの5×FastPfu Buffer、2μLの2.5mM dNTPs、0.8μLの各プライマー（5μM）、0.4μLのFastPfu Polymerase、および10ngの鋳型DNAを含む。

イルミナMiSeqシーケンス
増幅されたPCR産物を2%アガロースゲルから抽出し、AxyPrep DNA Gel Extraction kit（Axygen Biosciences, Union City, CA, USA）を用いてメーカーのプロトコールに従って精製し、QuantiFluor™-ST system（Promega, Madison, WI, USA）を用いて定量した。精製したPCR産物を等モル量でプールし、標準プロトコールに従ってIllumina MiSeq PE300プラットフォームでハイスループットシークエンシングを行った（Shanghai Majorbio Bio-pharm Technology Co.）

生データはNCBI Sequence Read Archive（SRA）データベースにアクセッション番号SRP293621で提出した。

シーケンスデータの処理
QIIME（バージョン1.17）（Caporaso et al., 2010）を用いて、生のペアエンドリードをデマルチプレックスおよびクオリティフィルターした後、50 bpのスライディングウィンドウにより、平均クオリティスコアが20未満の部位でリードを切断した。50bpより短いリードやあいまいなヌクレオチドを含むリードは除去された。バーコードの完全マッチングではミスマッチは許されず、プライマーのマッチングでは2塩基のミスマッチが許された。リードは10 bp以下のオーバーラップに基づいてマージされた。未集合のリードは破棄された。

配列は、UPARSE (version 7.1; http://drive5.com/uparse/) (Edgar, 2013)を用いて、類似度97%でoperational taxonomic units (OTUs)にクラスタリングした。キメラ配列はUCHIMEを用いて除去した。16S rRNA遺伝子配列は、SILVA (v 132) 16S rRNAデータベースに対してRDP Classifier (https://github.com/rdpstaff/classifier) を用いて、信頼閾値70%で分類学的に解析した (Amato et al., 2013)。

データはMajorbio Cloud Platform (www.majorbio.com)の無料オンラインプラットフォームを使って解析した。

データ解析
Sobs、Chao1、ACE、Shannon、Simpson、Good's coverageを含むすべてのα多様性指標とβ多様性は、QIIME（バージョン1.9.1）を用いて計算・生成した。すべてを標準化するために、各サンプルから最小のライブラリー配列のサイズを1,000回無作為に選択し、平均を計算した。R（バージョン3.3.1; R Core Team, 2016）を用いて、希薄化曲線、順位存在量曲線、相対存在量の積層ヒストグラムを作成し、表示した。

階層的クラスタリングツリーは，門レベルの重み付けUniFrac距離行列に基づく算術平均を用いた重み付けなしペアグループ法（UPGMA）を用いて構築した。OTUレベルの重み付けなしUniFrac距離行列に基づく主座標分析（PCoA）および非計量多次元尺度法（NMDS）は、QIIME（バージョン1.9.1）およびR（バージョン4.1.3; R Core Team, 2022）を用いて実行・表示し、階層クラスタリングツリーおよび属の存在量に関するクラスタリングのヒートマップも表示した。Bray-Curtisに基づくPermutational Analysis Of Variance (PERMANOVA)により、グループ間の有意差が示された。アルファ多様性のWilcoxon順位和検定と有意差検定を適用し、R (Version 3.3.1)で表示した。

結果
シーケンスデータの概要
生シーケンスデータから品質管理と最適化を行い、合計542,310の高品質リードを得た。これらのリードは、異なるチョウゲンボウから得られた10個の糞便サンプルについて、0.97配列同一性カットオフで1,989のユニークなOTUに分類された。

アルファ多様性指標（Sobs、Shannon、Simpson、Chao1、ACE、Good's coverage）を表1に示す。レアファクション曲線（Fig. S1）は比較的平坦なレベルに達しており、シークエンシングデータの量がさらなる解析に十分であったことを示している。

表1：
健康なチョウゲンボウと負傷したチョウゲンボウの腸内細菌叢のα多様性。
サンプル Sobs Shannon Simpson Ace Chao Good's coverage
H1 153.000 1.930 0.213 361.726 271.333 0.998
H2 118.000 0.505 0.822 251.473 185.105 0.999
H3 40.000 1.553 0.310 51.046 52.000 1.000
H4 85.000 1.383 0.382 149.908 112.067 0.999
H5 74.000 0.629 0.796 82.667 80.600 1.000
H6 99.000 0.329 0.902 134.658 124.500 0.999
平均 94.833 1.055 0.571 171.913 137.601 0.999
D1 509.000 3.655 0.056 555.925 548.115 0.998
D2 276.000 1.291 0.589 354.393 334.672 0.998
D3 198.000 2.080 0.192 278.616 263.029 0.998
D4 242.000 3.226 0.065 442.741 374.000 0.998
平均 306.250 2.563 0.226 407.919 379.954 0.998
DOI: 10.7717/peerj.15789/table-1
細菌組成と相対存在量
チョウゲンボウ10羽の糞便微生物叢から32門、78綱、204目、362科、782属を検出した。

健康なチョウゲンボウでは、ファーミキューテス門（50.21%）が最も優勢で、プロテオバクテリア門（47.99%）、アクチノバクテリア門（1.68%）、シアノバクテリア門（0.05%）、バクテロイデーテス門（0.04%）と続いた。健康なチョウバエのバクテロイデス/ファーミキューテス比は6.97×10-4であった。属レベルでは、Escherichia-Shigella属（36.38％）、Paeniclostridium属（21.92％）、Raoultella属（9.60％）、Clostridium_sensu_stricto_1属（8.74％）、Enterococcus属（6.63％）が健康なチョウゲンボウの上位5属であった。

門レベルでは、傷害を受けたチョウゲンボウでは、健康なグループと同じように、ファーミキューテス（46.12%）、プロテオバクテリア（42.33%）、アクチノバクテリア（5.46%）が最も優勢な門であり、バクテロイデーテス（5.45%）とパテシバクテリア（0.23%）が4番目と5番目に多い門であった。負傷したチョウゲンボウのバクテロイデス/ファーミキューテス比は0.12であった。Escherichia-Shigella属（24.10％）が最も多く、次いでLactobacillus属（12.24％）、Paeniclostridium属（7.57％）、Enterococcus属（6.30％）、Raoultella属（4.65％）であった。一次細菌組成と種の相対存在量をさらに評価するために、門（A）と属（B）の両レベルで比率を積み重ねた棒グラフを作成し、図1に示した。

図1：チョウゲンボウの腸内細菌叢における、門（A）と属（B）レベルの相対存在量の棒グラフ。
図1：チョウゲンボウの腸内細菌叢における相対的存在量を門（A）および属（B）レベルで示した棒グラフ。
横軸はサンプル名、縦軸は各サンプル中の種の割合を表す。色の異なる棒は異なる種を表し、棒の長さはそれぞれの種の相対的な割合を表す。Hは健常群、Dは疾患群を意味する。
フルサイズの画像をダウンロードするDOI: 10.7717/peerj.15789/fig-1
健康なチョウゲンボウと傷害を受けたチョウゲンボウの糞便微生物相の組成の違い
サンプル間の細菌群集構造の違いを評価するために、UPGMAを用いて、門レベルで重み付けしたUniFrac距離行列を用いて階層的クラスタリングツリーを作成した。しかし、健常サンプルと損傷サンプルの間に有意なグループ化や凝集は観察されなかった。その後、属レベルでの群集ヒートマップ解析を行った結果を図2に示すが、健常サンプルと傷害サンプルは別々にグループ化されていた。

種数のクラスタリングのヒートマップ。
図2：種の多さに対するクラスタリングのヒートマップ。
横軸はサンプル名、縦軸は種名を表す。各サンプルにおける異なる種の存在量変化をカラーグラデーションで表示。カラーグラデーションに対応する数値はグラフの右側に示されている。Hは健康グループ、Dは疾患グループを意味する。
フルサイズの画像をダウンロードするDOI: 10.7717/peerj.15789/fig-2
健常群と傷害群間のα多様性（Sobs、Chao1、Shannon、Simpson）のウィルコクソン順位和検定の結果を図3に示す。SobsとChao1に基づく結果から、健常検体と損傷検体では微生物の多様性に有意な差があることが示された（p < 0.05）。

Sobs, Chao, Shannon, Simpson指標を含む、コチョウゲンボウ試料のα多様性指標のウィルコクソン順位和検定。
図3: Sobs指数、Chao指数、Shannon指数、Simpson指数を含む、チョウゲンボウサンプルのα多様性指数に関するウィルコクソン順位和検定。
このグラフは、選択された2つのサンプル・グループ間の有意差を表示する。横軸はグループ名、縦軸は各グループの指標範囲を表す。Hは健康グループ、Dは疾患グループを意味する。アスタリスク（*）はp値が0.05未満であることを示し、2つのアスタリスク（**）はp値が0.01未満であることを示す。
フルサイズの画像をダウンロードするDOI: 10.7717/peerj.15789/fig-3
異なるグループ間の群集組成の類似性または相違性を評価するために、PCoA（重み付けなしのUniFrac距離）（図4A）およびNMDS（図4B）図を作成した。前述のPERMANOVAの結果（p < 0.05）と同様に、グループ間のクラスタリングは観察されなかった。

チョウゲンボウの腸内細菌群集構造のPCoA（A）とNMDS（B）。
図4：チョウゲンボウの腸内細菌群集構造のPCoA（A）とNMDS（B）。
点の色や形が異なるものは、異なるグループのサンプルを表す。2つのサンプルの点が近ければ近いほど、その種組成は類似している。PCoAとNMDSは、重み付けなしのUniFrac距離で生成した。Hは健康グループ、Dは疾患グループを意味する。
フルサイズ画像をダウンロードDOI: 10.7717/peerj.15789/fig-4
特定の種を分析するために、門（A）と属（B）の両レベルでのウィルコクソン順位和検定棒グラフを図5に示す。その結果、門レベルではBacteroidetes属（p = 0.025）、Patescibacter属（p = 0.025）、Chloroflexi属（p = 0.027）、Spirochaetes属（p = 0.006）の存在量が健康なチョウバエと傷害を負ったチョウバエの間で有意に異なることが示された。一方、属レベルではGlutamicibacter (p = 0.036)だけが有意差を示した。

門レベル（A）と属レベル（B）のウィルコクソン順位和検定棒グラフ。
図5: 門(A)と属(B)レベルでのウィルコクソン順位和検定棒グラフ。
X軸は異なるグループを表し、異なる色のボックスは異なるグループを表す。Y軸は、異なるグループにおけるある種の平均相対存在量を表す。Hは健康なグループ、Dは病気のグループを意味する。アスタリスク（*）はp値が0.05未満、アスタリスク2つ（**）はp値が0.01未満であることを示す。
フルサイズの画像をダウンロードするDOI: 10.7717/peerj.15789/fig-5
考察
腸内細菌叢は、ヒトと動物の両方において様々な重要な役割を果たしている。シークエンス技術の急速な発展に伴い、関連研究はますます深くなっている。現在のところ、鳥類、特に猛禽類の腸内細菌叢に関するシーケンスデータはまだ限られている。食物連鎖の不可欠な一部として、猛禽類は生態環境の質を測る重要な指標とみなされている。

負傷したチョウゲンボウの糞便微生物叢の基本的な構造と組成は我々の以前の研究（Guan et al.

本研究では、健康な個体と負傷した個体の糞便微生物叢の組成と構造を特徴付け、2群間の比較を行った。

全体として、本研究におけるチョウゲンボウの糞便微生物叢で最も優勢な門はファーミキューテス門、プロテオバクテリア門、アクチノバクテリア門であり、傷害を受けた野生のチョウゲンボウの糞便微生物叢に関する以前の知見（Guan et al.）門レベルでは、上記の3つの門の相対的な存在量に、健常個体と負傷個体との間に有意差は認められなかった。これまでの結果から、ほとんどの動物の腸内ではこれら3つの主要な門が支配的であり、その作用は動物の基本的な生理活動に関係している可能性がある。本研究では、個々の腸内微生物に対する傷害の影響がより低い分類学的単位レベルで存在するため、チョウザメに対する傷害と健常の影響において3つのフィラの間に有意な差は見られなかった。

傷害を受けたチョウゲンボウにおけるバクテロイデーテス門の相対存在量（5.494%）は、健康な鳥類で観察された相対存在量（0.035%）よりも有意に高かった（p = 0.025）。バクテロイデーテス門のメンバーは様々な生息地で発見されており、発酵や栄養素の吸収など様々な生物学的機能を発揮している(Thomas et al., 2011; Yang et al., 2021)。バクテロイデーテス（Bacteroidetes）は、一般的な哺乳類や野鳥の腸内細菌叢における最も主要な門の1つであり（Guan et al., 2016; Han et al., 2019; Wu et al., 2016, 2017; Zhao et al., 2017）、腸から分泌される高分子物質や炭水化物の分解において重要な役割を果たしている（Salyers et al., 1977; Thoetkiattikul et al., 2013）。

研究では、遺伝的に肥満のマウスは、低脂肪で多糖類が豊富な餌を与えた後でも、同じ餌を与えた痩せ型のマウスに比べて、腸内細菌叢のファーミキューテス属のレベルが高く、バクテロイデーテス属のレベルが低いことが判明している（Ley et al.、2005）。バクテロイデーテス類は、脂肪制限食か炭水化物制限食かに関係なく、バクテロイデーテス類の変化はカロリー摂取量に関係している可能性が示唆された（Ley et al.、2006）。ヒトの糞便微生物でも同様の結果が得られた。

我々の研究では、負傷したチョウゲンボウは健康なチョウゲンボウに比べて一般的に食事量が少なく、運動量も少ないことが観察された。同様に、肥満マウスが体重を減らすと、バクテロイデーテスの存在量が増加した（Turnbaugh et al., 2006）。非常に多様な細菌門として、バクテロイデーテスとファーミキューテスの割合は、哺乳類の腸内細菌叢において98％を超えている（Ley et al., 2006）。多くの研究で、肥満の個体はバクテロイデーテスとファーミキューテスの比率（B/F）が低いことが報告されている（Turnbaugh et al.）偶然にも、今回の結果では、健常者群のB/F値は、損傷者群と比較して同様に低かった。従って、バクテロイデーテス類の相対存在量が高いということは、傷害群の体重が健常群より少ないことを示しているのかもしれない。しかし、バクテロイデーテスとファーミキューテスの比率は、年齢要因にも影響されることが報告されている。例えば、年齢の異なる成人の腸内微生物群集に関する研究では、高齢者（0.6人）は若年者（10.9人）よりも、ファーミキューテスとバクテロイデスの比率が低いことが示されている（Mariat et al.）年齢と性別の違いにより、今回の研究ではチョウゲンボウの2つのグループの体重の幅が比較的大きい。救助された個体の数が増えれば、野生のチョウゲンボウの糞便微生物叢の組成はより正確になるだろう。また、負傷したチョウゲンボウと健康なチョウゲンボウの体重変化は投薬治療と関連している可能性がある。救助と治療の過程において、負傷したチョウゲンボウは回復を促進し健康を取り戻すためにしばしば投薬治療を必要とする。これらの薬物には抗生物質、抗炎症剤、鎮痛剤などが含まれる。これらの薬の使用はチョウゲンボウの体重に影響を与える可能性がある。ある種の薬は、食欲の減退、消化機能の弱体化、その他の代謝の変化をチョウゲンボウに引き起こし、体重の変動につながる可能性がある。一部の薬はアカチョウの食欲を増進させ、食物摂取量の増加と体重増加をもたらすことがある。さらに、ある種の薬剤はチョウゲンボウの代謝率に影響を与え、エネルギー消費と貯蔵に影響を与え、体重に影響を与える可能性がある。したがって、負傷したチョウゲンボウと健康なチョウゲンボウの体重変化を比較する際には、投薬治療の潜在的影響を考慮すべきである。投薬治療と体重変化の関係を分析することで、アカチョウゲンボウの体重に対する投薬の影響をより深く理解し、彼らの回復と幸福を促進するための救助・治療戦略をさらに最適化することができる。しかしながら、この仮説は推測の可能性に基づくものであり、負傷したチョウゲンボウの体重変化と投薬治療の正確な関係を検証し、探求するためにはさらなる研究が必要であることに注意することが重要である。

バクテロイデーテス（Bacteroidetes）に属する細菌の中には、宿主にとって多くの点で有益な役割を果たすものもいるが、リーメレラ（Riemerella）やオルニトバクテリウム（Ornithobacterium）のような他の属は、鳥類に敗血症や気道感染症を引き起こすことさえある（Segersら、1993；Vandammeら、1994）。さらに、血液、尿、感染創傷、糞便から多数のバクテロイデーテス（Bacteroidetes）株が分離されている（Hugoら、1999）。したがって、BRRCの無菌治療に対する厳格な要件にもかかわらず、バクテロイデーテスの相対的な存在量に有意な差が見られたもうひとつの理由は、負傷したチョウゲンボウの傷口が感染していたためであるという仮説を立てた。

Patescibacteriaもまた、健康なチョウゲンボウ（0.001%）と負傷したチョウゲンボウ（0.226%）の間で有意差（p = 0.025）を示した門であった。上部門として、Patescibacteriaは日和見的あるいは腐生植物的なコロニー形成者とみなされ、代謝能力を低下させ、水素生産、硫黄循環、嫌気性メタン酸化に関与する可能性がある（Peura et al.、2012；Wrighton et al.、2012；Zhang et al.、2020）。パテツシバクテリウムが多く存在することは、ヒ素や金属を多く含むことと関連していると報告されている（Reis et al.）鳥類では、鶏（van Kuijk et al., 2020）や七面鳥（Kursa et al., 2020）の腸内細菌叢にもパテシバクテリアが検出されている。しかし、本研究の傷害個体と健常個体は、まったく同じ生活環境で飼育されていた。その結果、BRRCで保護したチョウゲンボウのこの門における有意差の原因は、高い金属含有量ではなかった。一方、Patescibacteriaもまた、特定の無酸素条件下での腐敗と密接に関連していた。したがって、傷害群におけるバクテロイデーテスの相対存在量の高さの原因と同様に、傷害群におけるパテツシバクテリウムの存在量の高さは、コチョウゲンボウの傷に起因していると推察された。Patescibacteriaの相対的な存在量の高さは、鳥類、特に猛禽類の潜在的な病原体の特徴として十分に注目されるべきである。

健康なチョウゲンボウ（0.004%）と傷ついたチョウゲンボウ（0.067%）で有意差（p = 0.027）を示した3番目の門はChloroflexiであった。クロロフレキシは、ヤンコフウチョウ（Emberiza jankowskii）（Shang et al., 2020）、ナベヅル（Grus monacha）（Fu et al., 2020）、家スズメ（Passer domesticus）（Gadau et al., 2019）など、さまざまな鳥類に共通する優占門である。一方では、クロロフレキシが炭水化物の分解プロセスにおいて重要な役割を果たしていることを示す研究もある（Ariesyady, Ito & Okabe, 2007; Sekiguchi et al.）一方、モッキンバードの研究では、クロロフレキシ門の細菌が感染に対する抗体を介した免疫応答を誘導している可能性が示され、抗体レベルはこの門の相対存在量と正の相関があった（Knutie, 2018）。Chloroflexiに属するメンバーの具体的な代謝経路はこれまで完全には明らかにされていなかったが、本研究の結果から、負傷したコチョウゲンボウにおいてChloroflexiの存在量が有意に高くなった最も重大な理由は感染であるはずであることが示された。さらに、Spirochaetesの相対的存在量は健康なグループよりも負傷したチョウゲンボウで高かった（p = 0.006）。また、スピロヘータ類が認知症を引き起こし、アルツハイマー病の病因に関係していることも研究で示されている（Miklossy, 2011）。スピロヘータに含まれる細菌のほとんどは独立して生活でき、通常は嫌気性である。その病原性や存在する微小生態学的規模において、またグアニン-シトシン含量やゲノムサイズなどの分子生物学的特徴において、非常に多様である。この門では、レプトスピラがレプトスピラ症を引き起こし、Borrelia burgdorferi、B. garinii、B. afzeliiがライム病を引き起こす（Anderson et al., 1986; Anderson & Magnarelli, 1984）。さらに、感染宿主として特別な能力を持つ鳴禽類が、ライム病の疫学において重要な役割を果たしていることは注目に値する (Scott et al., 2010)。また、Spirochaetesの相対的な存在量に、負傷したチョウと健康なチョウの間で顕著な差が認められたことから、希少な野鳥を保護するためには、従来の外傷だけでなく、ライム病やその他の感染症の検査など、より実際の体調に注意を払う必要があることが示唆された。従って、本研究の結果は、Spirochaetesの出現と相対的な存在量は、鳥類の疫学をモニターする上で非常に重要であることを示唆した。

しかし、属レベルでは、Glutamicibacter属が唯一、健常群よりも負傷したチョウゲンボウ群で有意に高かった（p = 0.036）。Glutamicibacter属はMicrococcaceae科に属し、多くの生態系で重要な役割を果たし、人間の福利に影響を与えると考えられている（Yamamoto et al.） Glutamicibacter属の代表は、ワニトカゲ（Tang et al., 2020）、コイ（Huang et al., 2018）、バッタ（Wang et al., 2020）など、多くの野生動物の腸内細菌叢の基本組成であることが判明している。興味深いことに、臨床例は少ないが、G. creatinolyticusという種は菌血症や尿路感染症などの感染過程と関連することが報告されている（Houら、1998；山本ら、2016）。これらの報告は、上記の結果およびバクテロイデーテスの相対存在量の有意差に基づく仮説と一致する。言い換えれば、Glutamicibacter属の相対存在量が有意に高いことから、負傷したチョウゲンボウがBRRCによる救助の過程で特定の感染症や炎症を起こしている可能性が示唆された。BRRCで負傷したチョウゲンボウは他の感染症や重度の炎症を起こしていなかったが、組織の野生動物疾病サーベイランス能力はまだ開発・検討される必要があり、野生動物救護の実務者により厳しい要求を課している。したがって、次のステップのひとつは、野鳥の疾病サーベイランスの効率と診断能力を向上させることである。

一方、本研究にはまだ限界があることに留意すべきである。第一に、BRRCによって救助されたチョウゲンボウの数は限られているが、可能であれば、より多くの糞便サンプルと消化管内容物を、より異なるチョウゲンボウ個体から収集すべきである。さらに、年齢と性別も宿主の腸内細菌叢に影響を与える重要な因子として考慮すべきである。第二に、チョウゲンボウの腸内細菌叢のメカニズムや機能をより深く探求するために、メタゲノムシークエンシングを次の研究に加えるべきである。

野生の希少鳥類の救護と腸内細菌叢の多様性には密接な関係があり、非常に注目されている研究分野である。腸内細菌叢は宿主の健康と生存に重要な役割を果たしている。野鳥種のレスキューには、傷ついたり、病気になったり、居場所を失った鳥の救助、治療、リハビリテーションが含まれ、その腸内細菌叢に影響を及ぼす可能性がある。環境因子、食習慣、宿主の健康状態はすべて、腸内細菌叢の組成と機能性に影響を及ぼす可能性がある。野鳥の救護においては、食餌の変化、投薬治療、人との接触などの要因が鳥類の腸内細菌叢の多様性に影響を与える可能性がある。野鳥の腸内微生物群集を研究することで、野鳥の健康状態、栄養摂取量、環境変化への適応性について理解を深めることができる。さらに、腸内微生物の多様性に関する研究は、野生鳥類のレスキュープログラムにとって貴重な情報を提供することができる。レスキューされた鳥類の腸内微生物群集を野生個体群のものと比較することで、レスキュー過程が鳥類の腸内健康に与える影響を評価し、改善策を提案することができる。これにより、レスキューとリハビリテーション戦略を最適化し、野鳥の生存率と適応性を高めることができる。

補足情報
チョウゲンボウの情報
DOI: 10.7717/peerj.15789/supp-1
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希薄化曲線。
シーケンスデータのサイズとサンプル中の種の存在量の合理性を反映した曲線。

DOI: 10.7717/peerj.15789/supp-2
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追加情報および宣言
競合利益
著者らは、競合する利害関係がないことを宣言する。

著者貢献
Yu Guanは、実験の着想と設計、実験の実施、データの分析、図表の作成、論文の草稿の執筆または査読、最終稿の承認を行った。

Lei Baoは、実験の構想・設計、実験の実施、データの分析、図表の作成、論文の執筆・査読、最終稿の承認を行った。

Lei Zhouは実験を行い、図表の作成、試料採取を行い、最終稿を承認した。

Chang Daiが実験を行い、図や表を作成し、試料を収集し、最終原稿を承認した。

李志斎（Zhisai Li）：実験、図表作成、試料採取、最終稿の承認。

Shuai Zhang：実験、図表作成、試料採取、最終稿の承認。

Yugang Shangが実験を行い、図や表を作成し、試料を収集し、最終原稿を承認した。

Wenhui Niu：実験、図・表作成、試料採取を行い、最終稿を承認。

Yizhuo Zhangは実験を行い、図や表を作成し、試料を収集し、最終原稿を承認した。

王洪芳（Hongfang Wang）：実験の着想・設計、実験の実施、データ解析、図表の作成、論文の執筆・査読、最終稿の承認。

動物倫理
倫理的承認に関する以下の情報（承認機関および参照番号）を提供した：

北京師範大学動物倫理審査委員会（The Animal Ethics Review Committee of Beijing Normal University）。

データの入手可能性
データ利用可能性データ利用可能性データ利用可能性データ利用可能性データ利用可能性に関して以下の情報が提供された：

生データはNCBI Sequence Read Archive (SRA)で入手可能： SRP293621。

資金提供
本研究は、中国国家自然科学基金会（National Natural Science Foundation of China）の助成金（助成番号：32171654、32071494、32001093）を受けた。資金提供者は、研究デザイン、データ収集と解析、発表の決定、原稿の作成には一切関与していない。

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関連研究
チョウゲンボウの腸内細菌叢：北京猛禽類救護センターからの報告
PeerJ
空洞に営巣する猛禽類レッサー・チョウゲンボウ（Falco naumanni）の肛門マイクロバイオーム
ピアJ
ハイスループット配列決定を用いた、放し飼いにされた2種の中国ヒョウ亜種の糞便微生物叢の比較
ピアジェ
肝硬変の漢民族集団とチベット人集団の腸内細菌叢の組成の違い
ピアジェ
16S rRNA遺伝子配列決定による小児肥満に関連する腸内細菌叢の変化
ピアジェ
健常人とICU入院患者における腸内緑膿菌の比較研究
Yanyan Huら、One Health Advances誌、2023年
敗血症における腸内細菌叢
Tongwen Sunら、Intensive Care Research誌、2022年
スポリゴタイピングに基づく中国産Xanthomonas citri pv. citriの特性解析
Wenting Liら、Horticultural Plant Journal、2022年
中国北部の野生アジアハス（Nelumbo nucifera）の遺伝的多様性
傅延栄ほか, 園芸植物誌, 2021
都市緑地における土壌溶存有機物と細菌群集の空間的変動と関係
Siwan Liuら、Carbon Research誌、2023年
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