カビ毒と腸内細菌叢のクロストークと微生物による緩和アプローチ

2022年12月7日 17:45

カビ毒と腸内細菌叢のクロストークと微生物による緩和アプローチ
by Daiyang Xia 1,2, Qianyuan Mo 1,2, Lin Yang 1,2 and Wence Wang 1,2,*ORCID
1
中国華南農業大学動物科学学院動物栄養制御広東省重点実験室、広州、510642、中国
2
広東省嶺南現代農業研究室、広州市、510642、中国
*
著者名
Toxins 2022, 14(12), 859; https://doi.org/10.3390/toxins14120859
Received: 2022年10月31日 / 改訂：2022年11月30日 / 受理：2022年12月2日 / 発行：2022年12月6日
(本論文は、特集「革新的なマイコトキシンの解毒」に属しています。発見、メカニズム、応用)
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要旨
カビ毒は、カビが生産する二次代謝産物である。マイコトキシンは、広く分布し、除去が困難であり、有害な副産物が生じることから、世界中の人および動物の健康に脅威を与えている。近年、マイコトキシンが腸内細菌叢に与える影響に注目する研究が増えています。マイコトキシンによる腸内細菌叢の変化を調べることで、マイコトキシンの新しい毒性メカニズムを明らかにしようとする研究者が数多くいます。しかし、微生物経路を介したマイコトキシンの毒性を、動物飼育、ヒトの健康管理、マイコトキシン中毒の予後の観点から改善する効率的な技術はほとんど見つかっていない。本総説では、代表的な5種類のマイコトキシンと腸内微生物のクロストークを検討し、マイコトキシンが誘発する腸内微生物の毒性変化の機能をまとめ、マイコトキシン予防・治療への微生物の応用展望を多角的に検討することを目指します。本研究は、今後のマイコトキシンと腸内微生物の相互作用に関する研究の支えとなり、マイコトキシンの予防・制御技術の進展につながることを目的としている。
キーワード：マイコトキシン；腸内細菌叢；クロストーク；軽減化
主な寄稿マイコトキシンと細菌のクロストークは、大規模で複雑なテーマであり、広範な研究が必要である。本総説は、近年のマイコトキシンと微生物叢のクロストークに関する研究をまとめ、微生物によるマイコトキシンの害を制御するための新しいアイデアを提供するものである。

1.はじめに
マイコトキシンは、菌類が生産する天然由来の物質である。動物が低濃度のマイコトキシンを摂取すると、重篤な有害症状を引き起こす[1]。マイコトキシンの危険な影響に関する最初の信頼できる証拠は、エルゴット中毒がヨーロッパで人間と動物の中毒と死亡を広げた11世紀に遡る[2]。検出・分析技術の進歩により、何百種類ものマイコトキシンが発見されている[3]。これらのマイコトキシンのうち、アフラトキシンB1（AFB1）、デオキシニバレノール（DON）、ゼアラレノン（ZEA）、フモニシンB1（FB1）、オクラトキシンA（OTA）は、飼料原料や食品から高い検出率と著しい毒性があり、歴史的にマイコトキシン研究の主要な対象になってきました [4]．環境中に真菌が広く存在するため、穀物は生育過程でマイコトキシンに汚染され、ほとんどすべての農産物は不適切な保管により真菌に感染し、マイコトキシンを生成する可能性がある[5]。マイコトキシンは、家畜の生産性を低下させ、大きな経済的損失をもたらすだけでなく、食物連鎖に沿って蓄積されるため、人間の健康に対する脅威ともなっています。マイコトキシンに汚染された飼料を用いた家畜の飼育では、下痢、肝臓・腎臓障害、肺水腫、嘔吐、出血、腫瘍などの重篤な臨床症状が発生します [6,7,8,9,10,11]。さらに、マイコトキシンは相乗効果を持ち、典型的には毒素の組み合わせを含むため、摂取するとヒトや動物が中毒になる[12]。このことは、マイコトキシンの毒性メカニズムを複雑にしている。
腸は、マイコトキシンに対する防御・保護の第一線として、またマイコトキシンが体内に吸収される最初の場所として機能します [13,14]。腸内細菌叢は、腸のバリアを形成し、腸のホメオスタシスを維持する上で重要な役割を担っている [15]。脳腸軸，肝腸軸，腎腸軸などの新しい概念の導入 [16,17,18,19] や，微生物配列解析技術の普及と進歩に伴い，腸内細菌叢におけるマイコトキシンの影響に注目する研究が増えている．一方、科学者たちは、マイコトキシンの中毒および解毒のプロセスにおける腸内細菌の変化の役割を研究しています。マイコトキシンが誘発する微生物変化によってもたらされる有害作用は、毒性学的効果および宿主の反応を調査するために最前線にもたらされるであろう。
様々なマイコトキシンと微生物とのクロストークを解釈することは、マイコトキシンの制御と予防のために極めて重要である。本総説では、AFB1、DON、ZEA、FB1およびOTAと腸内細菌とのクロストーク機構について述べる。また、マイコトキシン有害性緩和のための微生物応用の可能性について、現在の視点を交えて議論する。本論文は、様々なマイコトキシンと微生物の相互作用に光を当て、マイコトキシンの新しい毒性学的プロセスを発見し、潜在的な治療標的を特定することを目的としています。
1. マイコトキシンの腸管上皮細胞への毒性
  マイコトキシンを摂取した動物の「通過点」として、腸管上皮細胞はマイコトキシンが動物の身体に接触する最初のバリアとなる[14]。数多くの動物実験により、DON、ZEA、FB、OTA および AFB1 などのマイコトキシンが上皮細胞に直接障害を引き起こすことが実証されている (表 1)。最も顕著な症状は、マイコトキシンが小腸の絨毛（単層の上皮細胞からなる外壁）の成長と構造破壊を直接的に制限することである [20,21,22,23]．近年、マイコトキシンの腸管上皮への直接傷害のメカニズムに関する研究が盛んに行われるようになった。マイコトキシンに曝露された腸管細胞の生理機能の変化を調べることで、研究者は当初、腸内細菌叢が存在しない場合のマイコトキシンの直接的な毒性作用を探り、かなりの進歩を達成した。
  表1. マイコトキシンの腸管上皮細胞への直接毒性。
  表
  2.1. DON
  DONの腸管上皮に対する直接的な毒性作用の開示は大きく進展し、多角的な視点から体系的な説明機構が構築されつつある。DONの腸管上皮細胞に対する有害作用は、主に以下の3つの経路で媒介されると想定されている：（Ι）DONはDAOを活性化し、NF-κBシグナル伝達経路をアップレギュレートし、腸内の炎症性サイトカインのレベルを増加させて、最終的に腸管上皮のアポトーシスを媒介する［24,25,26］。(II) DONは、MAPKシグナル伝達経路をトリガーとして、trefoil factor family（TFFs）ペプチド（組織再生を司り、バリア機能を改善し、炎症性発現を減少させる生理活性物質の一種）の発現を減少させ、それゆえ腸管上皮細胞の自己修復を阻害している。このメカニズムは、ヒト腸管細胞株 HT29-16E およびブタ腸管摘出物で検証されている[24,27]。(III) 最近、DON の腸管毒性に関する新しい視点も提唱されている。DON は、腸管上皮の細胞間コンパクトタンパク質の安定性をも低下させることが明らかになった[28]。融合培地中のタイトジャンクションタンパク質の分解を促進するとともに，DONはp38（MAPK）シグナル伝達経路を活性化し，リゾチーム中のOccludingとZO-1を飲み込んで分解し，最終的に小腸絨毛構造を破壊して腸の透過性を高めるであろう．合わせて、DONは免疫経路を活性化し、腸管上皮の炎症反応を誘導することができる。そして、リソソームを活性化し、腸管上皮細胞間のコネキシンを巻き込み、構造崩壊を引き起こす可能性があります。さらに、DONは腸の自己修復過程も阻害し、最終的には腸管上皮細胞の死滅とオートファジーを引き起こします。
  2.2. ZEA
  ZEAは細胞レベルで酸化ストレスを発生させ、乳酸脱水素酵素活性を上昇させるため、生体の活性酸素種（ROS）消去機能がさらに損なわれ、腸管細胞の酸化ストレス量を増加させます[29,30]。また、ZEAはマウス腸管におけるNLRP3インフラマソームの活性化を媒介し、Caspase-1のレベルを促進し、炎症性サイトカインをアップレギュレートし、腸管上皮細胞の炎症性細胞の拡大をもたらし、アポトーシスを誘導します[31]。一方，ZEAは細胞周期のシグナル伝達系を阻害することによりIPEC-J2細胞のG2/M遷移を異常にし，細胞増殖を抑制して腸管上皮障害を引き起こします[32]．腸管上皮細胞は、最も短い細胞周期を持ち、最も速く再生する体細胞である。従って、ZEAによる細胞周期シグナルの撹乱は、腸管上皮の発達と自己修復過程を大きく阻害することになる。
  2.3. OTA
  OTA の腸管上皮における細胞毒性は、活性酸素の産生とアポトーシス制御遺伝子の刺激に基づくものがほとんどである。Wangら[33]は、OTAがIPEC-J2細胞において活性酸素種（ROS）を生成し、Ca2+およびMLCKシグナル伝達経路の活性を上昇させ、最終的にバリア機能不全および破壊をもたらす可能性があることを見出した。比較トランスクリプトミクスにより、OTAがCaco-2細胞においてcasp3、cdc25B、egr1などのアポトーシス関連遺伝子の発現を増強することが示され、OTAが腸管上皮障害を制御するゲノム規模の生物反応の視点が明らかにされた[34]。また、OTAの腸管上皮細胞に対する毒性メカニズムを様々な側面から説明した。注目すべきは、OTAが腸管露出上皮細胞に対して、用量依存的にアポトーシスシグナルを増幅するようであることである。OTAは非常に低用量（0.0005μg/mL）でヒト腸管細胞の機能的遺伝子発現の擾乱を示した。
  2.4. FB1
  FB1は、ERKリン酸化経路を刺激してムチンの分泌を制御し、腸のタイトジャンクションタンパク質の発現レベルを低下させ、IPEC-J2細胞の生存率を阻害する[35]。腸管上皮小胞体から分泌されるムチンは、ムコ多糖類からなる糖タンパク質で、腸管細胞を保護する役割を担っています。ムチンのネットワークは、化学的刺激物、消化された食物、毒素、細菌を通過しにくくし、腸管上皮を損傷から保護し、病原体が腸管上皮に結合するのを阻止している。FB1によるムチンの消化は、ムチンが体内に入り、多臓器毒性を引き起こすための重要な誘因となる可能性が高い。FB1がマウス腸管のアリール炭化水素受容体（AHR）、構成的アンドロスタン受容体（CAR）、プレグナンX受容体（PXR）、および下流標的遺伝子（CYP450s）を調節して核異性体受容体（NXR）の恒常性を破壊し、一方で腸の絨毛および上皮層の剥離、腸腺の萎縮および壊死を誘導し得ることは特筆されるべきである[36]。
  2.5. AFB1
  AFB1 の腸管上皮毒性の機序に関する研究はほとんどない。AFB1に暴露された腸管上皮細胞の超微細構造を観察することにより、AFB1が腸管上皮細胞のオルガネラに著しい毒性を示すことを明らかにした。AFB1 は小腸細胞のミトコンドリア空胞化を引き起こし、ミトコンドリアのクリステ、接合複合体、終末小胞体の消滅をもたらし、その後アポトーシスを誘導する[37]。注目すべきは、本研究で AFB1 は上皮細胞における杯細胞の比率も低下させたことである。この結果は、FB1 および AFB1 も腸管上皮細胞の分化に一定の影響を及ぼすようだが、その根本的なメカニズムが杯細胞への毒性作用なのか、それとも細胞の分化過程を直接誘導するのか、さらなる検討が必要であることを示している。さらに、研究者は、AFBI の曝露が Caco-2 細胞の p42/44 （MAPK）リン酸化を増加させ、上皮細胞間のタイトジャンクションタンパク質合成を阻害し、腸の透過性を高め、腸のバリアを弱めることを明らかにしている[38]。
  結論として，腸管上皮細胞に対するマイコトキシンの直接曝露アッセイの結果から，マイコトキシンは通常，腸管上皮細胞の正常な分裂と増殖を直接阻害し，細胞シグナル伝達経路の調節を通じてアポトーシスを引き起こす．
1. マイコトキシンと腸内細菌叢のクロストーク
  腸内細菌叢が腸の恒常性維持に重要な役割を果たしていることから、動物におけるマイコトキシンの腸毒性は腸内細菌叢との相互作用と不可分であると考えられている。近年、マイコトキシン曝露のストレス下での腸内細菌叢の変化に着目した実験が増加している（表2）。マイコトキシンは腸内細菌叢のホメオスタシスを破壊することが証明されており、その基礎的なメカニズムが徐々に解明されてきている。
  表2. マイコトキシン曝露が腸内細菌叢に及ぼす影響。
  表
  3.1. DON
  DON および OTA が腸内細菌を変化させることにより有害作用を悪化させることは、現在広く認識されている。DON を長期低用量または短期中高用量で暴露すると、動物の腸内細菌組成が著しく擾乱される。ブタを実験動物モデルとした場合、DONは腸内細菌叢の多様性に直接影響を与える可能性がある。短期的には、糞便細菌の組成が劇的に変化する可能性がある[39,40]。腸内細菌群集を全体として撹乱することに加え、DON は病原性細菌と相乗的に作用し、宿主の疾患プロセスを悪化させる。Ruhnau ら [41] は、DON が Campylobacter jejuni と協力して腸内負荷を高め、腸管バリアを破壊し、肝臓および腎臓への腸内病原体の移行を促進させることを証明した。さらに、DON はブロイラーの空腸における Clostridium perfringens の相対量を増加させ、消化負荷を増加させることも実証された[42]。一方、DON は結腸の病原性大腸菌の存在量を増加させ、大腸菌による腸管細胞 DNA 損傷を悪化させた [43,44]。メタゲノム解析により、DON はマウスの腸内細菌叢を著しく破壊し、生合成および修復機能を損なわせることが明らかになった。高用量の DON は、神経のスフィンゴ脂質、タンパク質の消化吸収、リポ酸の代謝経路を損傷する[45]。
  3.2. OTA
  腸内細菌に対するOTAの摂動効果については、多くの研究が、OTAがFirmicutesの相対数に実質的な影響を与え、Bacteroidesの相対量を増加させ、腸内細菌叢のβ多様性を減少させたことを示している[46]。注目すべきは、Wangら[47]が、OTAの毒性メカニズムにおける腸内細菌叢を介した変化を探り、OTAが媒介する肝臓炎症が微生物に依存することを推定したことである。OTAは、リポ多糖産生菌（Bacteroidetes）の相対量を増加させ、腸内のLPS負荷を上昇させ、腸管バリアを弱め、最終的に肝臓TLR4/MyD88シグナル伝達経路のLPS特異的活性化を通じて肝臓の炎症を誘導した。研究者らは、抗生物質による擬似無菌動物モデルを構築し、糞便細菌移植実験により、OTAによる腸内細菌の変化がOTAによる肝臓検証の重要な誘因であることを証明しました。
  3.3. ZEA
  動物にZEAを単独で投与した場合、腸内細菌に大きな変化は起こらず、ZEAは腸内細菌の構成に明確な影響を与えなかった。RhoA/ROCK経路を刺激することにより、ZEAは腸管ムチン形成への微生物の関与を抑制する傾向にあった[48,49,50]。これらの結果から、ZEAは腸内の微生物群集全体にはほとんど影響を与えないが、腸管上皮の粘液層への影響を通じて、ムチンに付着したりムチンを分解したりする寄生虫に何らかの影響を与える可能性があることが示唆された。この一連の変化は、さらに腸管バリアの構築に悪影響を及ぼすと考えられる。ZEAが腸内微生物の機能遺伝子レベル全体に大きな影響を与えることが研究で明らかになっている。ZEAは腸内微生物のグリセロリン脂質代謝を阻害し、これがZEAによる卵巣生殖器障害に寄与する理由の一つである可能性があります[51,52]。
  2 種類以上のマイコトキシンが複合的に存在することは、自然にカビが生えた穀物・穀類ではよくあることです。そのため，複合マイコトキシンが腸内細菌叢に与える影響を調べるには，より適している。ZEAとDONの併用により，腸内細菌叢の構成が劇的に変化した[53]。DON と ZEA の高用量投与により、微生物の代謝、遺伝子処理、酸化ストレス応答に関わるタンパク質（リボソーム、ペントースリン酸経路関連）の数が変化し、腸内細菌叢の構造変化を引き起こした[54]。さらに、ZEAとDONの併用は、腸管CD4+T細胞上のコスティミュレーション分子の発現とil-4Rを介したTh2細胞の発達を抑制し、それ故に腸管抵抗性と病原体クリアランスを損なった[56]。これらの結果は、マイコトキシン間の相加効果を反映したものであるが、実際には複数のマイコトキシンが複合して穀物や飼料中に生成されていることが多い。ZEA は穀物からの検出率が高いため、他の毒素と ZEA の複合作用や、他の混合マイコトキシンが腸内細菌に及ぼす有害作用の研究が急務である。
  3.4. AFB1
  AFB1曝露は、腸内細菌の機能障害も誘発する。炭水化物やタンパク質、アミノ酸を発酵させて短鎖脂肪酸（SCFA）を生産することは、腸内微生物の重要な機能である。腸内微生物が産生するSCFAは、腸内細胞の重要なエネルギー源となるだけでなく、腸内での栄養素の吸収やホルモン産生を促進する。AFB1を4週間暴露したラットの腸内細菌では、SCFA、ピルビン酸関連経路、アミノ酸、胆汁酸、長鎖脂肪酸の代謝経路がすべて消失していた。宿主の消化器系の効率、エネルギー供給、腸管免疫、神経伝達物質合成、腸肝クロストークにも影響があった[55]。マイコトキシンにさらされた場合の危険性を研究する場合、研究者はこの腸内細菌のディスバイオーシスの間接的な影響を見過ごしがちである。マイコトキシン曝露下での腸内細菌群集の変化については、ほとんど知られていない。宿主の消化、代謝、吸収、および免疫プロセスを行う重要な「臓器」として、腸内細菌はもっと注目されてもよいはずだ。FB1曝露動物における腸内微生物の変化に関する実験的証拠はほとんどないため、本編ではFB1関連情報の要約は行わない。マイコトキシンに曝露した際の腸内細菌群の変化に着目した研究の増加に伴い、毒素の摂動下における腸内細菌群の役割の理解が進むと思われます。これはまた、マイコトキシンの毒性学的メカニズムの根本的な解明にも貢献することでしょう。
微生物相によるマイコトキシンの害の緩和
マイコトキシンと動物腸内細菌叢のクロストークが議論されているように、マイコトキシンによる宿主生体への障害は、部分的には微生物叢を介した腸毒性や病的変化に起因すると考えられている。したがって、腸内細菌叢の調節による腸管バリアの強化は、マイコトキシンによる害を最小化するためのユニークな戦略である可能性がある。
現時点では、微生物が媒介するマイコトキシンによる害を軽減するための主要な戦略は以下の3つである。(Ι)微生物の前処理により食品中のマイコトキシンを直接分解し、毒素の摂取量を減らす、(II)プロバイオティクスのコロニー形成を増やすことにより、細菌-毒素複合体の形成を抑制し、腸管での毒素吸収を減らす、(III)プロバイオティクスやプレバイオティクスにより腸内生態系を調整することにより腸内細菌叢を改造し、腸のバリアを強化、腸内毒性を緩和、毒素透過率を減少させる、。
微生物によるマイコトキシンの分解については、最近いくつかの文献で取り上げられているので、4.1節で微生物叢によるマイコトキシンの分解についてまとめた。ここでは、微生物付着効果や栄養補給などによる腸内微生物の再形成・調節によって、宿主のマイコトキシンを緩和することに焦点を当てた。
4.1. 微生物分解によるカビ毒の害の緩和
微生物培養技術やシーケンサー技術の発展・活用により、実験室内で個別に培養できる微生物が増加している。近年、マイコトキシンを高効率かつ特異的に分解する微生物が増加している。
ここでは、マイコトキシンを直接かつ効率的に分解することができる微生物をリストアップした（表3）。食品発酵技術や保存前処理工程の高度化に伴い、微生物による毒素の直接除去がますます普及することが予想されます。
表3. 異なる微生物によるマイコトキシンの分解率。
表
微生物によるマイコトキシンの分解は、高効率かつ特異的であるという利点がある一方で、マイコトキシン複合体の分解効率に限界がある、前処理条件が厳しい、発酵生成物が複雑であるなどの欠点もあるため、今後は、微生物によるマイコトキシンの分解を促進することが期待される。
4.2. 微生物付着効果によるマイコトキシンの害の緩和
飼料・食品中のカビ毒は、通常、植物から生成されるカビ毒-糖質複合体の形で存在する。これらの複合体は生体内ではほとんど分解されず、胃や小腸で消化されないことが多いため、大腸の結腸毒性につながる。高接着性プロバイオティクスのコロニー形成が進むと、腸管セグメントで細菌-毒素複合体が形成され、大腸での毒素吸収が効果的に抑えられる[73]。乳酸菌のマイコトキシンに対する吸着能は、強い付着力を持つ特徴的な分泌ムチン層とその培養の容易さから、最近の研究で顕著な研究分野である[74]。
2017年に乳酸菌によるZEAの吸着能が初めて報告され、ZEA-乳酸菌の組み合わせによる耐久性が検討された。その結果、ZEAの乳酸菌への吸着能力は68.2％であり、3回の漂白サイクルの後、15.8％のZEAが複合粒子に吸着したままであることが判明した。この研究により、乳酸菌のZEA生物活性吸着剤としての可能性が示された[75]。微生物カルチュロミクスの進展に伴い、分離される乳酸菌の種類を増やし、吸着の影響を評価し、FTIR（Fourier Transform Infrared）技術を活用して微生物の吸着機構を明らかにしました。Lactobacillus plantarumは、付着することで消化器系におけるZEAのバイオアベイラビリティを制限し、その結果、ZEAの遺伝毒性や腎毒性を低下させることが明らかとなった[76]。
L. plantarum BCC 47723はZEAを静電吸着ではなく疎水性吸着の効果で吸着した。L. plantarumの吸着効果は、熱処理により菌体構造を変化させることでさらに向上させることが可能であった[77]。
高速液体クロマトグラフィー分析により、Lactobacillus paraceiはZEAをα-Zolとβ-Zolに減少させ、有害な副産物を減少させる可能性があることが示された[78]。Królらは、Lactococcus lactisが細菌タンパク質やペプチドグリカンの脱プロトン化カルボキシル基（アスパラギン、グルタミン）を介してZEAを中和できることを明らかにしました[79]。
ZEA以外にも乳酸菌はAFB1やDONを吸着することが可能であった[79,80]。Lactobacillus Plantarumはin vitroで82%のAFB1を吸着し、得られた複合体は5回の洗浄後も高い安定性を保持していることが実証されている[81]。また、Lactobacillus para celの生細胞が98%の確率でAFB1と結合し、毒素にさらされたラットの血清中のAFB1濃度を劇的に低下させることが報告されている[82]。ヨーグルトから分離したLactobacillus para cel LHZ-1は、細胞壁が40.7%までと最も高いDON吸収率を示し、乳酸菌細胞壁が放出するSタンパク質が接着に大きな役割を持つことが支持された[83]。
4.3. 微生物叢の形成によるマイコトキシンの害の緩和
下表に示すように、多くの研究が、非フラボノイドポリフェノール、フラボノイド、食物繊維、テルペノイドカロテノイド、脂肪酸などの追加補充栄養素がマイコトキシンの毒性作用に対して解毒効果を示すことを示している（表4）。しかしながら、前述の物質と腸内微生物のクロストークは考慮されていない。腸内細菌叢は、宿主の代謝機能、免疫機能、栄養吸収を維持する重要な役割を担っている。近年、栄養素が腸内細菌や消化管を通過する代謝過程全体に影響を及ぼすことが解明されつつある。栄養素がカビ毒の害を軽減する潜在的なメカニズムと、栄養素と腸内細菌の相互作用を組み合わせることで、カビ毒に拮抗するターゲットとしての腸内細菌の可能性を明らかにすることができるだろう。
表4. マイコトキシンの作用を緩和する化合物
表
4.3.1. 非フラボノイドフェノール
ポリフェノール化合物（クルクミン、カフェ酸、レスベラトロールなど）は、カビ毒による被害を強く緩和する効果がある。
クルクミンは、抗酸化作用、抗炎症作用、抗菌作用などの薬理活性を持つポリフェノール化合物として知られています。以前の研究では、クルクミン補給が、ニワトリ、マウス、およびラットにおけるAFB1曝露によって誘発された肝臓損傷を減衰させ、OTA曝露アヒルの肝臓炎症を減少させたことが明らかにされた[84,85,86,87,88]。AFB1やOTAの肝毒性が微生物依存的であることを示す証拠が増えてきている。AFB1とOTAは、動物の腸内微生物のホメオスタシスを破壊し、リポ多糖産生バクテロイデスの相対量を増加させ、最終的に動物に肝炎を誘発させる[47,148]。天然のハーブポリフェノールとして、クルクミンは、腸内微生物の組成を調節することがいくつかの研究で報告されている。クルクミンは、マウスの腸内の乳酸菌の相対的存在量を増加させ、赤痢菌Enterobacterおよび病原性Bacteroidesの相対的存在量を減少させ、代謝性内毒素血症のプロセスを緩和するためにリポポリサッカライドの産生を減少させることができた［149,150］。さらに、クルクミンは、ラット腸内の酪酸産生菌Butyricicoccusの相対量を著しくアップレギュレートし、種Butyricicoccusは発酵したタンパク質と炭水化物を分解して短鎖脂肪酸を生成することによって腸のバリア損傷を修復し、肝臓脂質をさらに改善する[151]。
強力な抗酸化剤として、レスベラトロールは、AFB1に暴露されたマウスの肝損傷を効果的に緩和し、ZEAに暴露されたラットの血清免疫指数を改善することができる。注目すべきは、複数の研究により、DONに曝露された離乳子豚の腸に対するレスベラトロールの保護効果が実証されていることである。レスベラトロールは、ラットの腸内におけるButyricicoccus、Ruminococcus_1、RoseburiaおよびAdlercreutziaなどのSCFA産生細菌の相対存在量を増加させ、糞便中のSCFAレベルを増加させたことが重要である［152,153］。子豚の離乳期には、食餌の変化により腸内の二次胆汁酸レベルが上昇し、腸内細菌叢と腸管バリアが乱れた[154,155]。DON への長期暴露は、子豚の胆管過形成と組織損傷も誘発する[156]。興味深いことに、レスベラトロールが腸内細菌に影響を与えることで、胆汁酸の合成とリサイクルを仲介する可能性があることが研究により報告されている。レスベラトロールは、乳酸菌とビフィズス菌の相対量を増加させ、それによって胆汁酸塩ヒドロラーゼの活性を増加させる。そして、回腸の胆汁酸の濃度を低下させる。一方、腸管FXRシグナル伝達経路をアップレギュレートし、腸管バリアを強化することも判明している[157]。したがって，レスベラトロールは，DONに曝露された離乳子豚の腸内細菌による修復作用を媒介する可能性が高い．
カフェ酸は、フェノール性水酸基とアクリル性官能基の両方を持つヒドロキシ桂皮酸関連の有機化合物である。抗酸化作用、免疫調節作用、抗炎症作用を有する。最近の研究では、カフェイン酸が AFB1 によるラットの腎臓障害を緩和することが示された。カフェ酸の食事補充は、BacteroidetesとTuricibacterの相対量を著しく減少させ、Alistipes、DubosiellaおよびAkkermansiaの存在量を増加させた[158,159]。AlistipesはSCFAを産生することが示され、Akkermansiaはムチンの分泌を調節することで大腸炎の潜在的なリスクを効果的に低減することができる新規のプロバイオティクスである[160,161]。したがって、腸内細菌叢は、カフェ酸がその解毒効果を発揮するための潜在的な標的である可能性がある。
4.3.2. フラウジオ・ヴィデオノイド
アントシアニン、没食子酸、ケルセチン、バイカリンおよびその誘導体などのフラウディオビデオノイド類も、マイコトキシンに対して解毒作用を示すことが知られている。
アントシアニンは水溶性の植物性色素である。アントシアニンはブロイラーのAFB1による障害やマウスのZEAによる障害を軽減することが毒性学的研究により示されています。植物から自然に抽出されたポリフェノールとして、アントシアニンは抗酸化の役割を果たすだけでなく、動物の腸内微生物の組成を大きく変化させることが分かっています。アントシアニンの補給は、Lactobacillus、Bifidobacterium、LachnospiraおよびRuminococcusの相対的存在量を増加させることによって腸の炎症を軽減し、それによってSCFA生産が増加し、腸の障壁および粘液生産が改善し、腸の炎症が生じる潜在的リスクを軽減する［162,163］。
没食子酸は植物に存在するポリフェノール化合物であるだけでなく、腸内微生物の重要な代謝産物の一つである[164]。没食子酸は、ZEA曝露マウスの生殖毒性およびナマズに対するOTAの毒性作用を緩和する。食事に没食子酸を添加すると、イヌやハチの腸内細菌の多様性を有意にアップさせる[165,166]。最近の研究では、ZEAは血液-精巣関門を破壊することにより、生殖毒性を誘発する可能性が高いことが示されている[167]。プロバイオティクスによる血液精巣関門の保護効果については、研究者によって徐々に発見され、明らかにされつつある。プロテオバクテリアは精液の過粘性の確率を高めることが報告されており、ラクトバチルスはミトコンドリア活性を向上させ、精子細胞における酸化ストレスを緩和することが報告されている[168]。興味深いことに、没食子酸を大腸炎モデルラットの食事に添加すると、LactobacillusやPrevotaceaeなどのプロバイオティクスの相対量が著しく増加し、Proteobacteriaのレベルが著しく減少した[169]。したがって、没食子酸は腸内細菌の構成を調整することでZEAによる生殖毒性を緩和し、またその抗酸化性によりZEAによる酸化ストレスに抵抗する可能性があると考えられます。
最近の研究では、研究者は高脂血症、高血糖、肥満などの代謝性疾患に対するケルセチンの緩和効果を明らかにしている[170,171,172]。ケルセチンはまた、OTAに曝露されたニワトリの免疫毒性およびラットの腎毒性を効果的に緩和する。腸内細菌はケルセチンがエネルギー代謝障害を調節するための重要な橋渡し役であると考えられるため、ケルセチンの腸内細菌への影響もマイコトキシンを緩和する過程で必然的に考慮される。ケルセチンが微生物のディスバイオーシスに対して有効であること、抗生物質を投与したマウスの腸内細菌叢を回復させ、酪酸産生菌の相対量を有意に増加させることが研究で明らかにされている[173]．同様に、豚の食事によるケルセチン補給実験では、ケルセチンを子豚の飼料に添加すると、腸内のAkkermansia muciniphilaが著しく増加し、SCFA産生菌Clostridium butyricum、Clostridium celatumおよびPrevotella copriの相対存在量も増加することが明らかになった[174]。
バイカリンは、バイカリンとグルクロン酸から誘導される天然由来の配糖体である。バイカリンとその銅-亜鉛化合物は、DONに暴露された離乳子豚の腸の炎症を効果的に緩和し、ZEAに暴露されたブロイラーの肝臓と腎臓の毒性を保護する。食事から摂取されたバイカリンは、腸内微生物の発酵によりバイカレニンに変換される[175,176]。バイカレニンは腸管から宿主機構に吸収されるため、バイカレニンとバイカレニットは第二相酵素の触媒作用により互いに変換され、第二相酵素は解毒作用も有する[177,178]。したがって、バイカリンと腸内細菌との相互作用も、その解毒作用の重要な部分である。バイカリン単量体を食事で補給すると、腸内細菌組成が有意に変化し、糞便胆汁酸プロファイルの変化が誘発されたとのことである。さらに、バイカリンは胆汁酸特異的受容体FXRの出現を抑制し、腸管バリア毒性抵抗性を向上させました[179]。この研究は，バイカリンの腸内細菌叢や胆汁酸系に対する調節作用を的確に描き出し，より深遠な解毒機構の発見に道を開いたと言える．
4.3.3. 食物繊維
食物繊維とその代謝物（オリゴ糖）にもマイコトキシンを解毒する作用があることが多くの研究で示されています。食物繊維は腸の蠕動運動と消化プロセスに影響を与え、そのほとんどは前腸で消化されない。食物繊維は後腸で腸内微生物による分解・発酵を経て低分子物質に変換され、宿主に吸収される[180]。モリンガオレイフェラ葉の主な有効成分として、モリンガオレイフェラ多糖は、腸内微生物のBacteroidesとHelicobacter pyloriの相対量を有意に減少させました[122]。藻類多糖類、フコイダン、アルギン酸オリゴ糖の動物腸管保護作用は、主に後腸内細菌によるSCFA産生促進によるものである[181]。現在、多糖類・オリゴ糖と後腸の腸内細菌との相互作用効果については、まだ不明な点が多い。食物繊維がマイコトキシンの毒性を緩和する過程における腸内微生物の役割を検証するために、無菌または疑似無菌の動物実験をさらに設計することが必要である。
4.3.4. テルペノイド・カロテノイド
リコピンとアスタキサンチンという2つのテルペノイド系カロテノイドも、カビ毒に対して大きな解毒作用を持つことが研究により明らかにされている。特にリコピンは、AFB1、DON、ZEAの曝露による損傷を緩和する効果があります。研究によると、食事性リコピンの追加摂取は、大腸炎マウスの腸内細菌叢を改造し、Proteobacteriaの相対量を著しく減少させ、BifidobacteriumおよびLactobacillusの相対量を増加させた[182]。他の研究では、飼料にアスタキサンチンを追加補充すると、腸内微生物の炎症に関連する機能性遺伝子の存在量が直接減少することがわかった[183]。腸内微生物の機能性遺伝子断片の存在量を調節することで、間接的にマイコトキシンの拮抗作用が実現された。
4.3.5. 脂肪酸類
桂皮酸およびその誘導体、酪酸ナトリウムも、多くの動物実験でマイコトキシンの解毒効果を示している。ラットとニワトリを用いた研究では、桂皮酸誘導体のフェルラ酸が AFB1 による肝障害を緩和することが示されている [98]．また、飼料にラウリン酸を補充すると、FB1 の損傷によるブロイラーの成長成績の緩和が示された[121]。DONの最近の研究では、酪酸ナトリウムが腸管バリアの損傷を修復することが明らかになった。SCFAは腸管バリアの構築において極めて重要な役割を果たす[112]。SCFA前駆体の供給後、腸内微生物によるSCFAの生産も大きく促進され、SCFA産生菌の存在量も増加する。このような状態では、腸内細菌叢が優勢となりやすく、さらにSCFAの生合成機能を発揮しやすくなる。
4.3.6. 微量元素
多くの研究により、微量元素であるセレンを飼料に添加することにより、マイコトキシンを良好に無毒化できることが示されている。AFB1 に暴露された家禽の場合、低用量のセレンの補給は家禽の肝臓および胸腺に対する AFB1 障害の軽減に有効である [101,102] 。ZEAに暴露されたマウスでは、セレンまたは酵母セレンのいずれかの補給が腎臓の損傷を緩和するのに有効であった[129,135]。酵母セレンは、OTAに暴露された鶏の肝毒性及び腎毒性の両方に対して強い拮抗作用を有する[145,146]。セレンナノ粒子は、ニワトリの腸管におけるEnterococcus cecorumの相対的な存在量を抑制するのに有効であることが実証されている[184]。ここで注目すべきは、先に述べたように、マイコトキシンの吸着・分解に広く利用されているセレン結合体である酵母である。このように、天然物である酵母のセレンがカビ毒の毒性を緩和する働きをする過程で、酵母もカビ毒の吸着・分解に一役買っているのです。
4.4. 微生物叢に導かれた直接制御戦略
マイコトキシンは、腸管毒性に加え、肝毒性、腎毒性、神経毒性、免疫毒性など複雑な毒性経路を持つ。近年、腸-肝臓軸、腸-脳軸、腸-腎臓軸という概念が提唱され、マイコトキシンを介した腸内細菌障害が腸外臓器障害に与える役割について再考され、マイコトキシンの新規毒性メカニズムの解明に新たな方向性を示している。これまでにも数多くの研究者が、微生物群集の制御を通じて腸内細菌叢を直接的に改変することを試みてきたことがわかる。
興味深いことに、ある種の乳酸菌はDONによる腸管障害に対してかなりの保護効果を発揮する。例えば、Lactobacillus rhamnosus処理により、肝臓の抗酸化能力が高まり、NRF2シグナル伝達経路が遮断され、BukおよびBut遺伝子をアップレギュレートすることで酪酸合成が増加し、それによってIRE1/XBP1シグナル伝達経路が抑制され、マウスをDON損傷から保護します[185,186]。In vitroの研究では、Lactobacillus plantarum上清は、DONによって誘発された腸の杯細胞の損失を著しく回復し、腸の絨毛の構造を強化することが証明された[187]。一方、Lactobacillus plantarum細胞は、DONによって破壊された腸内コミュニティの恒常性を再編成し、DONによって生じた腸内細胞死および炎症を改善するためにアポトーシス遺伝子の発現をダウンレギュレートする可能性を有している[188]。興味深いことに、Lactobacillus rhamnosusはDONを吸着することができなかったが、MAPキナーゼを介してCCL20、IL-1β、TNFα、IL-8、IL-22およびIL-10の発現を阻害することができ、したがってDONによって生じる腸の炎症に耐えることができた[189]。注目すべきは、DONの毒性を緩和するために、いくつかのプロバイオティクスが利用され、腸管バリアを修復し、門脈レベルの細菌量を回復する効果が、マウスとブタの両方のモデルで示されたことである[190,191]。
OTAが腸内細菌を介して肝臓の炎症を誘発するメカニズムは上記の通りであり、LPSおよびTLR4シグナル伝達経路がOTAの毒性メカニズムの重要な標的であることが示された。Xiaらは、メラトニンがOTAによるBacteroidetesの存在量の増加をうまく逆転させ、腸と肝臓のLPS蓄積を大幅に低下させ、OTA誘発肝炎を緩和することを明らかにしました[192]。さらに、他の研究により、アスタキサンチン及びセレン豊富な酵母が、糞便バリア機能及びTLR4／MyD88シグナル伝達経路を調節し、OTAが媒介するNF-κBシグナル伝達経路を遮断し、OTA誘発腸内毒性を低減し、腸管バリアを修復できることが示されている［193,194］。トランスクリプトミクスの結果は、枯草菌CW14がtoll様受容体シグナル伝達経路を活性化してZO-1タンパク質を保護し、死亡受容体遺伝子をダウンレギュレートし、DNA修復遺伝子をアップレギュレートしてOTA誘発細胞アポトーシスを最小化するであろうことを示している[195]。
AFB1やZEAの腸内細菌に関連した正確な発症経路の調査はまだ少ない。そのため、これら 2 つのマイコトキシンの予防と治療は、主に腸管バリアの発達と腸内細菌のバランスの保持に焦点が当てられている。Chen らは、Bacillus amylolitica B10 が Bacteroides および Bacteroidetes の相対量を減少させる一方で、マウスの腸のタイトジャンクションタンパク質の発現を劇的に増加させることを見出した[196]。Wangらは、Bacillus cereus BC7がZEAによる腸内細菌叢の乱れを効果的に正常化し、マウスのマイクロバイオームホメオスタシスのために乳酸菌量を有意に増加させ、ZEAに曝露した子宮、卵巣、肝臓の異常組織表現型が回復することを証明しました[197]。
結論
マイコトキシンと細菌の間のクロストークは複雑であり、体系的かつ広範な研究が必要である。研究者たちは、マイクロバイオームの培養と配列決定技術の進歩により、ようやくこの謎のブラックボックスを読み解くことができるようになった。マイコトキシンが体内に入るのは消化器官を通じてであり、腸内細菌はそれらと一緒に起こるクロストーク効果の主要なベクトルである。マイコトキシンの毒性メカニズムを理解する上で視野が広がるだけでなく、マイコトキシンと微生物のクロストーク関係を調べることは、マイコトキシンの毒性作用を緩和する、より貴重で可能性のある治療標的を提供することになる。今後、研究の深化と幅の拡大により、微生物を介したマイコトキシン症の軽減メカニズムが明らかになり、生物工学的生産と畜産に応用されることが期待される。
執筆協力
構想、W.W.、執筆-原案、W.W.、D.X.、執筆-審査-編集、W.W.、D.X.、Q.M.、プロジェクト管理、W.W.、L.Y、資金獲得、W.W. and L.Y. All authors has read and agree for the published version of the manuscript.
資金提供
本研究は、広東省自然科学基金特別青年奨学生（2022B1515020016）、中国国家科学基金プロジェクト（32072751）、国家重点研究プログラム（2021YFD1300404）により実施されたものである。国家優秀若手研究者基金（32222080）、広東省自然科学基金（2019B1515210012）、中国農業研究システム（CARS-42-15）、広東省現代農業産業技術システム革新チーム（2021KJ137）。
施設審査委員会声明
該当なし
インフォームド・コンセントに関する声明
該当なし
データの利用可能性に関する声明
本研究で発表されたデータは、本論文で利用可能である。
利益相反
著者は利益相反を宣言していない。
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このような状況下において、「痒いところに手が届く」「痒いところに手が届く」「痒いところに手が届く」「痒いところに手が届く」「痒いところに手が届く」「痒いところに手が届く」「痒いところに手が届く」。Toxins 2022, 14, 859. https://doi.org/10.3390/toxins14120859

AMAスタイル
楊喆、王喆）：マイコトキシンと腸内細菌叢のクロストーク、および微生物を介した軽減法。Toxins. 2022; 14(12):859。https://doi.org/10.3390/toxins14120859。

シカゴ／トゥラビアンスタイル
Xia, Daiyang, Qianyuan Mo, Lin Yang, and Wence Wang. 2022. "Crosstalk between Mycotoxins and Intestinal Microbiota and the Alleviation Approach via Microorganisms" Toxins 14, no.12: 859. https://doi.org/10.3390/toxins14120859.

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